Um zu beweisen, dass sie auf derselben Seite stehen und keine Bedrohung darstellen, wollen die Drachenreiter Königin Malas Drachen retten, den Viggo gestohlen hat.

Taffnuss will seinen Cousin beeindrucken, der zur Drachenbasis kommt. Raffnuss ist jedoch skeptisch, was die wahren Gründe für seinen Besuch sind.

Die Drachenreiter nehmen am 400-jährigen Jubiläum von Berk teil. Ein auf Hicks ausgesetztes Kopfgeld überschattet jedoch die Festlichkeiten.

Als sein Vater ihm schlechte Ratschläge erteilt, will Rotzbakke die Führung über die Drachenreiter an sich reißen und trifft eigenmächtig unvernünftige Entscheidungen.

Hicks und Heidrun sind schockiert, als sie Dagur unter den Drachenjägern erkennen. Rotzbakke unterläuft eine Reihe von Prüfungen, um Malas König zu werden.

Als ein Drache, der Menschen verschlingende Strudel erzeugt, die Handelsschiffe von Berk bedroht, stehen die Drachenreiter vor einer aufwirbelnden Herausforderung.

Da seine Freunde aufgrund des Schlafmangels durch die Mitternachtssonne am Boden bleiben müssen, versucht Hicks allein, einem verletzten Drachen zu helfen.

Als Dagur in der Drachenbasis auftaucht und behauptet zu wissen, wo Viggo sein Gold versteckt hat, wollen die Drachenreiter Berks gestohlenes Eigentum zurückholen.

Um das Überleben von Malas Stamm zu sichern, müssen sie und Hicks ein frisch gelegtes Eruptodon-Ei zum tödlichen großen Vulkan bringen, damit es ausgebrütet werden kann.

Als die Zwillinge zum Nördlichen Markt fliegen, um die Keule von Taffnuss reparieren zu lassen, geraten sie zufällig in eine geheime Mission der Drachenjäger.

Bei dem Versuch, die Drachen vor einem Feuer im Stall zu retten, das durch ein mächtiges Gewitter ausgelöst wurde, wird Astrid verletzt und kann nichts mehr sehen.

Nach monatelanger Planung startet Hicks eine Mission, um das Drachenauge von Viggo zurückzuholen. Allerdings ist ihnen bereits jemand zuvorgekommen.