Hicks und die anderen bringen ein gerettetes Drachenei auf die Drachenbasis, wo es schlüpft und für eine ohrenbetäubende Überraschung sorgt.

Viggo macht Hicks ein Friedensangebot, doch die skeptischen Drachenreiter finden einen möglichen Verbündeten im Kampf gegen die Drachenjäger.

Um zu beweisen, dass sie auf derselben Seite stehen und keine Bedrohung darstellen, wollen die Drachenreiter Königin Malas Drachen retten, den Viggo gestohlen hat.

Taffnuss will seinen Cousin beeindrucken, der zur Drachenbasis kommt. Raffnuss ist jedoch skeptisch, was die wahren Gründe für seinen Besuch sind.

Die Drachenreiter nehmen am 400-jährigen Jubiläum von Berk teil. Ein auf Hicks ausgesetztes Kopfgeld überschattet jedoch die Festlichkeiten.

Als sein Vater ihm schlechte Ratschläge erteilt, will Rotzbakke die Führung über die Drachenreiter an sich reißen und trifft eigenmächtig unvernünftige Entscheidungen.

Hicks und Heidrun sind schockiert, als sie Dagur unter den Drachenjägern erkennen. Rotzbakke unterläuft eine Reihe von Prüfungen, um Malas König zu werden.

Als ein Drache, der Menschen verschlingende Strudel erzeugt, die Handelsschiffe von Berk bedroht, stehen die Drachenreiter vor einer aufwirbelnden Herausforderung.

Da seine Freunde aufgrund des Schlafmangels durch die Mitternachtssonne am Boden bleiben müssen, versucht Hicks allein, einem verletzten Drachen zu helfen.

Als Dagur in der Drachenbasis auftaucht und behauptet zu wissen, wo Viggo sein Gold versteckt hat, wollen die Drachenreiter Berks gestohlenes Eigentum zurückholen.

Um das Überleben von Malas Stamm zu sichern, müssen sie und Hicks ein frisch gelegtes Eruptodon-Ei zum tödlichen großen Vulkan bringen, damit es ausgebrütet werden kann.

Nach monatelanger Planung startet Hicks eine Mission, um das Drachenauge von Viggo zurückzuholen. Allerdings ist ihnen bereits jemand zuvorgekommen.

Obwohl Viggo sein Versprechen bezüglich des Drachenauges einhält, ist sich Hicks unsicher, ob er ihm als Verbündeten gegen Ryker und dessen Drachen trauen kann.

Während die Reiter versuchen, den Vulkan zu stabilisieren, der die Drachenklippe bedroht, entdecken sie beunruhigende Hinweise auf neue Jägeraktivitäten.

Die Reiter wollen herausfinden, warum Händler von den nördlichen Marktinseln verschwinden. Hicks und Rotzbakke fallen einem Schätze hortenden Drachen zum Opfer.

Die Reiter nehmen eine Einladung zur Berserkersinsel an, wo ihr Wiedersehen mit Heidrun, Dagur und einem bekannten Gesicht von einer plötzlich Revolte unterbrochen wird.

Entgegen Hicks Anweisungen folgen die Zwillinge einem Eruptodon zu dessen letzter Ruhestätte in Vanagard. Dort erfahren sie auch, warum noch nie ein Mensch dort war.

Zwei Ausgestoßene suchen die Klippe auf, um Thor Knochenbrecher um Hilfe zu bitten. Fischbein gestattet Rotzbakke, ihn zu hypnotisieren, um sein Alter Ego zu erwecken.

Als die Klippe von Feuerschweifen angegriffen wird, fliegen die Reiter los, um sie abzuwehren, und machen eine schockierende Entdeckung, als sie sich ihnen nähern.

Die Reiter fliehen nach Berk. Haudraufs Plan zum Besiegen der Flieger erfordert ein schmerzliches Opfer und veranlasst Hicks dazu, nach einer Alternative zu suchen.

Ein überraschender Verbündeter hilft Hicks dabei, einen Feuerschweif zur Verteidigung gegen die Flieger zu nutzen. Krogan macht aus Vermessenheit einen Strategiefehler.

Bei einem geplanten Treffen mit einem Mann, der Oswald angeblich gesichtet hat, tappt Heidrun in eine Falle und die Drachenreiter müssen einen hohen Preis zahlen.

Auf der Jagd nach Juwelen für das Drachenauge Zwei erfährt Hicks die Wahrheit über einen alten Freund. Dagur muss sich einem Fiesling aus seiner Vergangenheit stellen.

Haudrauf und Hicks begeben sich auf eine wilde Jagd nach Weidenrinde. In deren Abwesenheit ist Berk feindlichen Kräften schutzlos ausgeliefert.

Auf der Suche nach einer Drachenauge-Linse auf der Flügelmädchen-Insel geraten Hicks und Rotzbakke aneinander. Auf einer anderen Insel blüht indes die Liebe auf.

Fischbein ist schockiert, als er erfährt, dass seine Vorfahren als Drachenjäger einst Trampler jagten, und will wissen, ob einige Drachen der Spezies überlebt haben.

Eine Ankündigung lässt Astrid an ihrer Beziehung zu Hicks zweifeln. Die Drachenreiter entdecken einen Rüstungsflüg mit einer Drachenauge-Linse an seinem Körper.

Während eines Besuches auf der Flügelmädchen-Insel freundet sich ein Baby-Klingenpeitschling mit Raffnuss an, die sich nun an einem Flügelmädchen-Dasein versucht.

Die Flieger wollen Viggo töten, da er für sie nicht mehr nützlich ist. Also zwingt Viggo Hicks zu einer Racheaktion: Er will deren Drachenauge und Linsen stehlen.

Als die Reiter erfahren, dass Krogan Feuerschweife durch einen Tod-Singer in seine wachsende Fliegerarmee locken will, beschließen sie, den Drachen zu retten.

Auf nächtlicher Patrouille wird Haudrauf von den heimtückischen Fliegern stark verwundet. Hicks ist zwischen seinen Pflichten als Sohn und Anführer hin- und hergerissen.

Als die Reiter erfahren, dass gleich mehrere Flieger Heidrun nach Vanagard gefolgt sind, wollen sie unbedingt verhindern, dass deren Anführer den Standort erfährt.

Die fünfte Linse ist an ihrem Platz. Nun sollte das Drachenauge Zwei alles über den vermeintlichen König der Drachen enthüllen. Fischbein weiß sofort, was zu tun ist.

Die Drachenreiter eilen in die Heimat des wahren Königs der Drachen. Doch die Flieger sind bereits dort. Schon bald stehen sie dem legendären Geschöpf gegenüber.