Es herrscht Unruhe im Team Grimm: Captain Renard hat es auf Nick abgesehen, während dieser noch mit den Nachwirkungen des Massakers zu kämpfen hat. Monroe und Rosalee überlegen, wegzuziehen.

Nick ist noch immer auf der Flucht, während Hank und Wu versuchen, Captain Renard aufzuhalten. Monroe und Rosalee passen auf Diana auf. Eve und Trubel suchen Antworten zu einem mysteriösen Tuch.

Nick will mithilfe von Adalind und Monroe verhindern, dass Renard Bürgermeister wird. Dabei soll ein riskanter Zauber helfen, doch schaffen es Rosalee und Eve diesen rechtzeitig fertigzustellen?

Ein seltsamer Mord in einem Stadtpark hält Nick, Hank und Wu auf Trab, während Adalind die geschwächte Eve im Loft findet. Monroe und Rosalee wollen sicher gehen, ob Diana Recht hat.

In einem Hotel soll nachts eine Kreatur ihr tödliches Unwesen treiben. Das behauptet einer der Gäste, als Nick dort Mord-Ermittlungen aufnimmt. Renard wird mit seiner Vergangenheit konfrontiert.

Rosalee überrascht Monroe mit einer Reise. Nick begleitet sie, wird aber dann ins Visier eines rachedurstigen Hotelangestellten genommen. Eve gerät in Kontakt mit einer bekannten, dunklen Macht.

Wer bringt all die Wissenschaftler um? Nick, Hank und Wu gehen dieser Frage nach und begeben sich bei ihren Ermittlungen auf unbekanntes Terrain. Monroe und Rosalee unterstützen derweil Eve.

Ermittlungen führen Nick in den Wald, wo angeblich ein baumartiges Wesen Leute verschlingt. Eves Begegnung mit der dunklen Macht beunruhigt das Team, während Renard Hilfe aus Russland bekommt.

Eine Serie tödlicher Attacken lässt Nick rätseln. Ein erster Hinweis führt ihn dann ausgerechnet ins Altersheim. Eve holt sich Rat bei Adalind. Daraufhin trifft sie eine folgenschwere Entscheidung.

Eve wandelt in der Welt der wilden Wesen umher. Nick beschließt, ihr zu folgen. Dort erfahren die beiden von dem Zerstörer. Doch dieser hat bereits seine Klauen nach Portland ausgestreckt.

Der Zerstörer hat es auf Diana abgesehen. Nick, Renard und Adalind schließen sich zusammen, um sie zu beschützen. Doch der Kampf gegen den Zerstörer fordert Opfer. Können sie ihn stoppen?

Nick ist ratlos: Keine Waffe ist mächtig genug gegen den Zerstörer. Während Adalind und Renard Diana in Sicherheit bringen, suchen die anderen verzweifelt eine Lösung. Ist das das Ende des Grimms?