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Nasce a New York, figlia del regista svedese-statunitense Stephen Gyllenhaal e della sceneggiatrice ebreo-statunitense Naomi Foner, è la sorella dell'attore Jake Gyllenhaal. La sua famiglia discende dalla famiglia nobile svedese dei Gyllenhaal e l'ex marito della madre è lo storico statunitense Eric Foner; i suoi genitori divorziarono nel 2009.

Cresce a Los Angeles e studia alla Harvard–Westlake prep school, dove si diploma nel 1995. Si trasferisce a New York per frequentare la Columbia University e si laurea nel 1999 in letteratura e religioni orientali. Dopo aver studiato alla Royal Academy of Dramatic Art a Londra, lavora come cameriera in un ristorante nel Massachusetts.

Membro della famiglia Gyllenhaal, ha esordito sul grande schermo in alcuni film diretti dal padre Stephen, ottenendo un ruolo secondario nel film cult Donnie Darko accanto al fratello Jake. Nel 2002 ottiene le lodi grazie alla sua interpretazione nel film Secretary, per il quale riceve la sua prima candidatura ai Golden Globe come miglior attrice in un film commedia o musicale. Ha recitato in diversi film di successo come World Trade Center e Il cavaliere oscuro di Christopher Nolan, dedicandosi anche al teatro e alla televisione. Impegnata attivista, è coinvolta in campagne a sostegno dei diritti umani e contro la povertà. Ha ricevuto una seconda nomination ai Golden Globe come miglior attrice in un film drammatico per il film SherryBaby e una nomination ai Premi Oscar 2010 come miglior attrice non protagonista per la sua interpretazione in Crazy Heart. Nel 2015 vince un Golden Globe come miglior attrice in una mini-serie o film tv per The Honourable Woman.