Der skrupellose Kunsthändler Nelson entführt von einer Insel im Südpazifik zwei winzige Zwillingsfeen, um diese in Tokio in seiner Show auftreten und singen zu lassen. Der Gesang der Zwillingsfeen ist jedoch ein Hilferuf und lockt die Riesenraupenlarve Mothra an, die sich aufmacht, um die beiden Feen zu befreien. Nach einer großen Zerstörungsorgie spinnt sich Mothra am Tokio Tower ein, nur um später als riesiger Mothra-Falter zu entschlüpfen. Die Menschen und das Militär erkennen, dass sie keine Chance haben gegen die gewaltige Motte und die Regierung entscheidet, dass Nelson die Feen freilassen muss. Doch dieser denkt gar nicht daran und flieht aus Tokio.

Als ein polizeibekannter Gangster verschwindet, geht die Polizei zunächst von einem Bandenkrieg aus. Als dann auch noch ein Wissenschaftler eine Verbindung zum Verschwinden einer Schiffsbesatzung vermutet, wird er zunächst nicht ernst genommen. Doch die mysteriösen Umstände häufen sich, und die Ermittler müssen von ihrer ersten Theorie abrücken...

Two scheming ne'er-do-wells find a lost nuclear weapon in the ocean near Los Angeles. They decide to light-heartedly try and blackmail the city by asking for money from each citizen. This arouses the attention of the local authorities.