在りし日の艦艇の魂を持つ「艦娘」。彼女たちが集う鎮守府に着任した特型駆逐艦「吹雪」。ルームメートの「睦月」や「夕立」とともに、第一航空戦隊の先輩たちの見学に行った彼女は、そこで見た航空母艦「赤城」のりりしい姿から目が離せなくなってしまう。いつか一緒の艦隊で戦いましょうという「赤城」の言葉に「吹雪」の胸は高鳴るのだった。

初出撃から無事帰還した「吹雪」。その戦いで「赤城」たち先輩航空母艦の活躍に憧れる「吹雪」は、いつかは彼女たちの護衛随伴艦になる目標を立てる。しかし、今の練度では出撃すらおぼつかない。早速特訓を開始する「吹雪」に、川内型軽巡姉妹が次々と声を掛けてくるのだった。

演習や特訓を重ねた「吹雪」は、第三水雷戦隊とともにW島攻略作戦に参加する。出撃前の緊張で、不安な彼女を優しくカバーするのは、ルームメートの「睦月」だった。「睦月」のその優しさは、かつて姉妹艦の「如月」からもらったもの。そして、「吹雪」「睦月」「如月」らが参加する、W島攻略作戦が開始されるのだった。

圧倒的な戦力、金剛型高速戦艦姉妹。彼女たちに振り回される「吹雪」。一方、「睦月」は、帰らぬ「如月」をずっと待ち続けていた。なんとかして彼女を励まそうとする「吹雪」だったが、どんな言葉を掛けていいか分からないまま、「金剛」率いる南西方面艦隊に編入される。そして、深海棲艦との戦いに再び挑むことになるのだった。

提督の指示によって鎮守府の各艦隊は再編成されることになった。第三水雷戦隊所属だった「吹雪」は、新編の第五遊撃部隊に編入される。「加賀」「瑞鶴」「金剛」「北上」「大井」…強烈な個性を放つ面々の中で、ひとり困惑する「吹雪」。そして、この新艦隊の旗艦選定をめぐって、艦娘たちは激しく衝突するのだった。

艦娘たちにとって日々の道しるべのような大切な料理「カレー」。そんなカレーの頂上を決める「鎮守府カレー大会」の季節がまたやって来た。過去幾多の名勝負が生まれたこの「鎮守府カレー大会」に「暁」「響」「雷」「電」からなる第六駆逐隊は、敢然と挑戦することになるのだった。

「吹雪」の奮闘で、ようやくまとまってきたかのように見える第五遊撃部隊。そんな中、任務で出撃中に「瑞鶴」をかばって被雷してしまう「加賀」。その傷ついた「加賀」の代わりに、戦列に加わる「翔鶴」。五航戦の空母2隻とともに出撃するMO攻略作戦に参加する「吹雪」は、珊瑚諸島海域で深海棲艦の機動部隊と会敵するのだった。

傷ついた「翔鶴」とともに「吹雪」たち第五遊撃部隊がたどり着いたのはFS作戦遂行の前進基地、トラック島。そこで一行を迎え入れてくれたのは、最強最新鋭の艦娘、大和型戦艦一番艦「大和」だった。南国ムードの中、久しぶりに羽を伸ばす艦娘たち。「吹雪」は、どこか寂しげな「大和」の表情が気になるのだった。

体調が変化する「夕立」。その姿に「吹雪」をはじめ、他の駆逐艦たちは興味津々。そんな「夕立」を見た「長門」は、彼女を工蔽へと連れて行ってしまう。心配のあまり、「夕立」を追って工蔽へと足を踏み入れる「吹雪」と「睦月」。

「長門」から聞いた、提督の言葉。その言葉に奮起し、ひたむきに練度を上げていく「吹雪」。大規模改装を目指して、トレーニング、勉学、実戦と努力を続ける「吹雪」。見違えるほど成長していく大切な友達を、「睦月」は悲しい予感を抱いて見守るのだった。

ついに「MI作戦」が発動された。提督の残した指令書をもとに、鎮守府の艦隊はそれぞれ出撃準備を進める。そんな中「赤城」はただひとり、人知れぬ胸騒ぎを感じていた。不穏な予感を振り払うため、決戦を前に「赤城」は機動部隊の艦隊編成について、「長門」にある提案を具申するのだった。

「MI作戦」の決戦海域に集結する艦隊。しかし、予期せぬ事態の連続に加え、深海棲艦たちの猛攻により、窮地に立たされる「赤城」たち。その「赤城」を守る1隻の駆逐艦。その名を「吹雪」。彼女に先導されるように、艦娘たちはMI海域の深海棲艦の中枢に最後の決戦を挑んでいくのだった。