Кара всё чаще теряет контроль над своими эмоциями. После срыва на работе Кэт Грант проводит с ней поучительную беседу, но как только та отправляется на задание, эмоции снова берут верх над рассудком. Её гнев приводит к страшным последствиям – теперь городу угрожает робот, который после схватки с Супергёрл внезапно обрёл разум.

Кара пребывает в глубокой депрессии и, игнорируя попытки Алекс и Лены отвлечь девушку от печальных мыслей, решает кардинально изменить жизнь. Параллельно Кара начинает розыск недавно остановленного ею мужчины из грузовика, в то время как Морган Эдж задумывает воплотить свой новый честолюбивый план, который оказывается гораздо коварней, чем считают окружающие. Супергёрл тем временем становятся известны новые сведения о технике таинственного злоумышленника, применение которой может стать серьезной угрозой для всего города.

Кара обнаруживает секту, прославляющую Супергёрл и ее силу. Она и ее команда, озадаченные осведомленностью лидера движения о криптонианских ритуалах, начинают исследовать секту, пытаясь понять, что же скрывается за ее фасадом. Ситуация становится все более пугающей, когда желающие приобщиться к течению люди начинают специально создавать опасности в страстном желании получить спасение от Супергёрл. Между тем Саманта переживает из-за невозможности уделять дочери достаточно внимания, но женщину ждут куда более серьезные проблемы.

Находясь в коме, Кара старается выбраться из глубин своего сознания и вернуться в реальный мир. В этом ей пытается помочь посланный Мон-Элом робот по имени Куэрл Докс, способный проникать в разум людей. Тем временем Алекс и остальные решают дать отпор врагу, который вскоре появляется в редакции Лютер с недвусмысленным предупреждением. Когда же выясняется, что выздоровление Супергёрл затянется на неопределенный срок, вступить в противостояние с решительно настроенной злодейкой приходится команде из будущего. Но есть ли у них шанс победить в этой битве?

Вычислив и задержав убийцу миров, Супергёрл изо всех сил старается пробудить ее человеческую половину. Это не вызывает понимания у более жестко настроенной Алекс, надеющейся выпытать у пленницы местонахождение Рэйн. Последняя между тем получает задание вернуть «сестру» в строй. Лена с помощью Руби наконец вычисляет, что не так с Самантой. Тем временем Мон-Эл тщетно пытается починить корабль, а также признается Ж'онну и супруге в своих чувствах к Каре.

После того, как старший Ж'онз жертвует собой ради спасения планеты, Ж'онн получает от него важное воспоминание, а жители Земли — шанс на дальнейшую жизнь. Между тем Саманта пытается добраться до источника, в ходе чего встречает знакомого человека, в то время как Рейн удается спастись от уничтожения. Докс же сообщает Мон-Элу о новой проблеме, возникшей в будущем, а также просит Шотта об одолжении. Вскоре команду ждет финальное сражение со Жрицами Ночи, и, чтобы выиграть его исход, Супергёрл совершает рискованный поступок, у которого оказываются неожиданные последствия.

В отсутствие Супермена Супергерл с утроенной силой берется за спасение мира, однако новая угроза не заставляет себя ждать – неизвестные совершают дерзкое ограбление секретной лаборатории, сумев нейтрализовать защитницу и скрыться. Не веря словам Ж'онза о том, что это преступление было ничем иным, как нападением на работавшего там лаборантом пришельца, Кара пересматривает свои убеждения после обнаружения логова преступников. Тем временем Алекс пытается сработаться с Брэйни, а Лена идет на хитрость ради того, чтобы снять с любимого обвинения.

Супергёрл ловят в последний момент, когда она падает на землю. В атмосфере до сих пор есть криптонит, который делает ее слабее, но Лена находит способ сохранить ей жизнь. Во флешбеках раскрывается природа Бэна Локвуда и его присоединения к Мёрси Грэйвс.

Барри и Оливер оказываются в розыске, а Кара в плену в лаборатории. С помощью Алекса и Циско им удается освободиться и напасть на след негодяя, но без совета Супермена не обойтись. Барри и Кара рискуют жизнью, чтобы избежать новых последствий и вернуться в свою вселенную.

Наступает время финальной схватки между Лексом и Супергёрл. Все герои прибывают на закрытый остров, где плененные инопланетяне подневольно работают над оружием, которое должно уничтожить Супермена. Много жертв и изменений в жизни города несут эти события, но история на этом не заканчивается.

Внезапно Кара обнаруживает, что у медиа-империи, на которую работает журналистка, новый владелец, а в штате появился известный репортер. В это время в окружении героини формируются новые романтические пары, которые начинают исследовать свои отношения. Ж’онн встречает неожиданного гостя, чье появление не сулит ничего хорошего.

Кризис начинается с удара волны антиматерии, и Арго-Сити оказывается первым на пути разрушений. На Земле-1 Лайла собирает команду и рассказывает о главном противнике. Монитор пытается спасти ситуацию, но даже он бессилен остановить героя, решившего пожертвовать собой ради спасения человечества. В конце битвы становится понятно, что все еще только начинается…

Миксизпитлик возвращается, чтобы сделать Каре интересное предложение: он может помочь Супергёрл отправиться в прошлое и открыть Лене настоящую личность героини, прежде чем подруга узнает правду от Лекса Лютора. Но суждено ли планам Кары и Миксизпитлика сбыться? Друзья и семья Супергёрл могут оказаться в опасности, а Лене предстоит сделать выбор между Карой и Лексом.

Команда Супергёрл разделяется, чтобы остановить план Лекса по уничтожению половины человечества и подчинению себе другой половины. Лена объединяется со сводным братом ― как Супергёрл к этому отнесется? Брэйниак-5 принимает серьезное решение, а Ж’онн находят слабое место в плане противостояния Лютору.

Отправившись в Фантомную зону, Супергёрл встречает неожиданную фигуру. В это время ее друзья пытаются найти способ последовать за девушкой и обращаются за помощью к странному существу. Однако найти героиню в Зоне может быть не так уж просто... Суд над Лексом заканчивается с неожиданным результатом для всех сторон.

Супергерл вмешивается, когда здание на Высотах, предназначенное для жилья с низким доходом, внезапно оказывается под угрозой быть проданным крупной корпорации. Супергерл нанимает Орландо, чтобы помочь ей завоевать город, но все идет наперекосяк, когда появляется Никсли. Тем временем Ниа тренируется со своей матерью.

Когда оказывается, что на стороне Никсли есть еще один сильный противник, Лекс Лютор, команда Супергёрл начинает терять веру. Хватит ли у них сил побороть двух самых злобных врагов в истории одновременно? Алекс продолжает придумывать оригинальный способ сделать предложение Келли, однако на ее пути снова встает работа.

Наступает время решающей битвы, которая должна определить судьбу города. На этот раз противниками Супергёрл выступают два опаснейших врага. Сможет ли героиня противостоять им в одиночку? Кто придет ей на помощь ради спасения людей? В это время Алекс и Келли готовятся к свадьбе, но суждено ли торжеству пойти по плану?