Kojou Akatsuki ist ein normaler Oberschüler und seit Kurzem auch ein mächtiger Vampir – der 4. Shinzo, Fürst der Finsternis Kaleid Blood. Für einen Teenager wahrlich kein einfacher Rollenkonflikt.

Die Mittelschülerin Yukina Himeragi erhält von der Organisation der Königslöwen den Auftrag, Kojou, alias „Der 4. Shinzo“, zu überwachen und ihn ggf. auszumerzen. Aber Yukina und Kojou freunden sich schnell an.

Kojou und Yukina verfolgen einen Kampfpriester, der in dubiose Experimente mit Homunkuli verstrickt ist.

Der Kampfpriester ist auf einem Rachefeldzug, der die ganze Insel zerstören könnte. Kojou und Yukina wollen den Wahnsinnigen stoppen - dazu muss Kojou zum Vampir werden.

Beim Badminton-Turnier der Schule soll Kojou mit Asagi im gemischten Doppel spielen. Kojou wird von zwei Geisterhelfern in Löwengestalt angegriffen und erhält eine Einladung zu einer mondänen Dämonen-Party.

Sayaka Kirasaka, Yukinas Freundin aus Kindertagen taucht auf und macht Kojou eine dramatische Szene. Der weiß gar nicht wie ihm geschieht.

Terroristen unter Führung von Christoph Gardos dringen in die Schule in und entführen Yukina, Asahi und Nagisa. Die Terroristen wollen Asagis Hackerfähigkeiten für ihre finsteren Vorhaben nutzen.

Bei der Verfolgung der Terroristen kommen sich Sayaka und Kojou näher, dabei geht die Initiative von Sayaka aus. Danach kämpfen Yukina, Sayaka und Kojou gemeinsam gegen Gardos und dessen Wolfsdämonen.

Das Problem mit der Fraktion Black Death Emperor wurde gelöst. Kojou kehrt mit Sayaka als seine neue Bekanntschaft in sein "normales" Leben zurück, doch er weiß nicht, ob er seine vampirische Natur gegenüber Asagi enthüllen soll. Währenddessen trifft er auf Nagisas Freundin Kanase Kanon, die Mittelschulpatronin.

Kojou und Yukina bereiten sich darauf vor, die Gruppierung Possession Mask zu überfallen, welche verantwortlich sind für den Angriff auf Itogami Island... doch bei einem der Mitglieder von Possession Mask handelt es sich um Kanase Kanon.

Es stellt sich heraus, dass die verlassene Insel eine Forschungseinrichtung von Magus Craft ist, wo Kanons Vater Kensei seine Forschungen betreibt. Kojou und Yukina werden von einer Vorhut angegriffen, werden aber dann von Prinzessin La Folia von Aldeigia gerettet, einer jungen Frau mit starken Verbindungen zu Kanon und Kojou.

Als Kojou im Kampf gegen Kanon kampfunfähig wird, zieht sich Yukina mit ihm zurück hinter die schützende Barriere von La Folia. Sowohl Yukina als auch La Folia geben Kojou ihr Blut, damit er sich erholen kann und neue Kräfte in ihm erwachen. Sie haben keine andere Wahl und müssen Kanon retten, welche die Kontrolle über sich selbst verliert und ihre Menschlichkeit nicht mehr bewahren kann.

Die Touristik floriert auf Itogami Island während das Halloween-Fest immer näher rückt. Kojou trifft nach vier Jahren auf seine Kindheitsfreundin Tokoyogi Yuuma, doch Yukina und Asagi freuen sich nicht gerade über die enge Freundschaft zwischen den beiden. Währenddessen erscheinen die Meyer-Geschwister am Keystone Gate und Natsuki, die Hexe der Leere, befindet sich in Gefahr...

Immer noch gefangen im Körper von Yuuma, macht sich Kojou auf den Weg um Yukina und die anderen Mädchen zu treffen. Zu Beginn sind sie sich unsicher ob sie ihm glauben sollen, aber nach ausführlicher Erklärung versuchen Kojou und Yukina, Yuuma im Körper von Kojou zu finden. Nebenbei decken sie immer mehr von dem Geheimnis über die Hexe der Leere auf.

Yuuma Ziel war es, mit Hilfe der Kraft des Vierten Ahnherren ihre Mutter aus ihrem Gefängnis zu befreien. Entsprechend ihrer Pläne erscheint die Gefängnisbarriere über der Oberfläche des Ozeans nahe Itogami Island.

Nach dem Kampf erhält Kojou zwar seinen Körper wieder, doch sind Yuuma und Natsuki gefallen. Die eigentliche Gefängnisbarriere erscheint, zusammen mit Yuumas Mutter Tokoyogi Aya und den anderen kriminellen Insassen.

Kojou und seine Gefolgschaft machen sich auf die Suche nach Natsuki. Ihre Zauberkräfte wurden von Ayas Grimoire gestohlen und seitdem wird sie vermisst. Genau in dem Moment zieht Yukinas überraschte Stimme ihre Aufmerksamkeit auf den Fernseher, wo Asagi bei der Live-Übertragung vom Halloween-Fest zu sehen ist...

Kojou und Asagi bringen Sana zum Schutz auf Vatlers Boot, die Oceanus Grave II. Doch Kojous Erleichterung hält nicht lange an, da ihn Vatlers wunderschöne Dienstmädchen bis zu seinem Limit verführen. Am Schluss enden Asagi und er beim gemeinsamen Bad...

Mit Hilfe von Sana sieht Yukina eine Erinnerung von Natsuki und Aya von vor zehn Jahren und träumt danach von einer schöneren Welt mit Kojou, Sayaka und ihren Freunden.

Yukina und die anderen Schülerinnen bereiten sich auf das traditionelle Trainingscamp der Saikai-Akademie vor. Yukina sorgt sich jedoch, Kojou einfach alleine zu lassen, da sie von ihren Pflichten während des Trainingscamps befreit wurde. Kojou sagt ihr jedoch mit einem Lächeln, dass sie ihre freie Zeit genießen soll.

Asagi befindet sich mitten im Angriff von Kou. Kojou und Yukina machen sich auf den Weg, sie zu retten und zur Behandlung in Mimoris Labor zu bringen... doch nachdem sie einen kurzen Halt in Kojous Wohnung machen, übernimmt jemand anderes Asagis Körper.

Um Wiseman wiederzubeleben, greift Amatsuka nun die Fähre mit Yukina und ihren Klassenkameradinnen an. Kanon konfrontiert Amatsuka, um die anderen zu retten, und erzählt die traurige Geschichte über das Kloster von vor fünf Jahren.

Auf Wiedersehen, Himeragi... Nachdem Kojou dies in seinem Traum zu ihr sagt, denkt Yukina über ihre Zukunft nach und über den Tag, an dem sie Kojous Seite verlassen muss.

Kurz nachdem Yukina Schneesturm Wolfin nicht mehr nutzen kann und den Befehl erhält, zur Lion-King-Organisation zurückzukommen, droht Itogami Island unter den Angriffen einer magischen Bestie, die die Drachenvenen verletzt, auseinanderzufallen.

A renewal of the non-aggression treaty between the Kingdom of Aldegyr and the Warlord's Empire is scheduled to be signed in the acceptably neutral Itogami City. King Lucas' misgivings about La Folia's relationship with the Fourth Progenitor result in him pressuring his daughter to quickly get engaged to someone. The Rihavein's host a large event that night and everyone is invited. Giant, flying, demon bugs crash the party and menace the attendees.

Lucas and Polifonia discuss the abduction with security. Meanwhile, with the two abductees bound and gagged nearby, erstwhile maid and now full-time terrorist Trine Harden discusses their plans while humiliating Kojo. The world is oblivous to the abduction which is kept from the public. On the day of the ceremony, at Trine's command, Kojo boards and takes over the Aldegyrian flagship, the Bifröst.

Kojou und Asagi jobben in einem Imbiss in einem Freizeitpark. Dort treffen Sie auf ein kleines Mädchen namens Yume, das von Sayaka zu Kojou geschickt wurde.

Yukina macht Kojou eine Szene. Asage steht dem nicht nach. Yume entpuppt sich in überraschender Weise – körperlich und psychisch. Offenbar ist sie nicht sie selbst.

Kojou, Yukina und Asagi wollen Yume retten. Aber will die überhaupt gerettet werden? Wer ist dieses Mädchen eigentlich?

Gajou Akatsuki, der Vater von Kojou und Nagisa taucht auf und fährt mit Nagisa zu Nagisas Oma auf die Hauptinsel. Als sich Nagisa nicht meldet, macht sich Kojou Sorgen und begibt sich auf die Suche zu seiner Schwester.

Nagisa ist verschollen. Kojou, Yukina und Kanon wollen Sie suchen. Aber Natsuki will verhindern, dass Kojou die Insel verlässt.

Als Gajou Akatsuki und Nagisa vor dem Haus von Nagisas Großmutter ankommen, werden sie schon erwartet. Allerdings nicht von der Oma.

Yukina erwischt Kojou und Kiriha in einer leicht missverständlichen Situation.

Der Showdown kann beginnen.

Strange occurrences at sea result in Itogami Island becoming isolated. Nagisa continues to suffer effects from her previous exertions. A terrorist group known as Tartarus Lapse begins operations on the island.

The terrorists launch an attack upon the warehouse district. Afterward, Kojo and Himeragi meet the terrorist leader, Senga Takehito, who tries to recruit them. He reveals his beliefs about the true nature of the island, its purpose of reviving Cain, and his plans to oppose this.

At Mogwai’s urging and with Motoki’s assistance, Asagi makes her way to the Keystone Gate in order to end the hacking attack upon the island’s network. Meanwhile, Kojo and Himeragi battle ineffectively against the demons unleashed by the terrorists.

After the terrorist incident on Itogami Island, Kojo and the others are helping with the Island's recovery. On the other hand, Asagi, who gained popularity with the public for preventing hacking in the past incident, works as an ambassador for revival activities for the Island Management Corporation. However, Kojo feels like something is off when he sees Asagi on the big screen.

Kojo and the others go to rescue Asagi, who was imprisoned on the 0th floor of the Keystone Gate. Kojo is worried about Himeragi's poor condition, but Himeragi goes with Kojo nonetheless. What was waiting for Kojo and Himeragi on the 0th floor?

Kojo and the others are helpless by the power of Meiga Itogami's Cleansing ability. Kojo wonders what the hell this Cleansing ability is. At that time, the truth about the Cleansing is passed on to Kojo. Will Kojo be able to protect Himeragi and Itogami Island from Meigawa Itogami?!

Itogami Island had returned to a peaceful state and Kojo's party was getting excited about the upcoming Valentine's Day. Meanwhile, Kojo sees Asagi getting into a car with one of Vatler's subordinates, and starts to get suspicious. Grenda, who was with Shio and Yuiri, is attacked by Veres Aladar, the Imperial Council Chairman of the Warlord's Empire. Grenda flees to Itogami Island, where Kojo is located.

Kojo goes to Iblisveil Aziz in search of answers on how to defeat Veres Aladar, but Iblisveil only gives Kojo a vague answer. Kojo returns to the agreed place of the duel shorthanded and begins the duel.

Kojo wakes up at Natsuki Minamiya's house. On TV, Asagi and Vatler appear to be working together and declares war against the Holy Ground Treaty Organization. In addition, Asagi says that Grenda will use Cain's legacy that she has protected as her power, to help save Itogami Island. Meanwhile, to save Nagisa, whose life is in danger, Hektos tells Kojo and the others that she will need to hold a ceremony.

With the help of La Foria and Veres Aladar, Kojo broke into the council and declared Itogami Island as his territory as the 4th Primogenitor and gained the right to veto the attack. But for him to be recognized for this, he must expel Vatler from the island and become a true ruler. Can Kojo defeat Vatler, who has absorbed the power of the Cleansing, and save Itogami Island from the crisis?!

The Lion Agency and the Taishi Bureau have conducted a joint investigation on an unidentified marine accident occurring in the sea area around Itogami Island. On the other hand, Kojou wakes up after hearing a voice. The spectacle that jumped into his sight, whose memory was also dim, was a blanket and a cheek that seemed to have been wrapped and sleeping, cheeking, and Yukina's face appealing with tears. "Senpai ... I lost something important ...".

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Kojo is preparing to enter the Node and rescue Avrora, but the MAR, Led by the sister of the director Shahryar Ren, Radori Ren, intervenes. With the threat of a Tenbu ancient flying fortress, Radori claims she wants to prevent a war and demands that the Itogami Island be sold to the MAR.

Yukina is sent by the Lion King Organization to the bottom of the Keystone Gate to destroy the kagame stone, the keystone of the entire island, to sink Itogami Island and close the Node portal. While she hesitates to use the Sekkarou to complete her task, Kojo arrives to stop her, determined to fight to defend the island.

Radori Ren tries to show the strength of the Dantou Familiar to Kojo and the others by destroying Tokyo. Meanwhile La Foria who leads the fleet of Knights of the Second Coming attacks Shito (Carena City).

Kojo enters the Node with Yukina to Stop Shahryar Ren and rescue Avrora.