古城住的房間旁搬來了雪菜。古城看不下去只有最基本傢俱的房間，便帶著雪菜到家庭中心去購物。此外，還舉辦了火鍋派對等熱鬧的時光，得到妹妹凪沙的提議。另一方面，在絃神島上，魔族遭受襲擊的事件繼續發生，現場有獵殺吸血鬼和他的眷獸的殲教師奧伊斯塔哈和少女阿斯塔爾特的身影...。

從與殲教師的戰鬥中過了一夜，留下的只有變成廢墟的倉庫街。雪菜驚訝於古城的力量遠超過眷獸的力量，但更讓她震驚的是，她得知古城無法控制自己的眷獸。為了追蹤從戰鬥中消失的奧伊斯塔哈等人的去向，古城和雪菜潛入一個實驗設施。當他們了解到自己的目的後，兩人再次展開激烈的戰鬥。

奧伊斯塔哈等人的進攻並未停止，最終攻擊了人工島的中央部。得知淺葱被困在那裡後，古城試圖去解救她，但他自己無法控制眷獸的力量，因此被阻止了。看著古城這樣，雪菜感到無奈，於是採取了出乎意料的行動。“如果你認為自己無法獨自承擔責任，那我也願意和你一起分擔——”

距離球技大會開始不久，彩海學園進入了緊張的氛圍。雪菜和凪沙也作為啦啦隊員，準備充分！此外，在基樹和倫的安排下，古城和浅葱也將一同參加班級比賽的羽毛球雙打項目。另一方面，那月正被獸人追捕，目的究竟是什麼呢？同時，追獵古城為目標的第四真祖的陰影也開始籠罩…。

古城等人面前出現的是對第四真祖表現出異常愛情的公爵瓦特拉和與雪菜同屬於獅子王機構的煌坂紗矢華。他們向古城提出潛伏在絃神島上的恐怖分子的捕獲，但為了確認雪菜的實力，瓦特拉向雪菜提出了一對一的戰鬥。此外，曾是幼馴染的浅葱的行動也發生了變化...？

抱著對雪菜的思念，紗矢華攻擊了無法抑制自己魔力的古城。雖然在雪菜的介入下沒有造成嚴重後果，但兩人在屋頂上受到了反省。他們一起談論雪菜，漸漸地打開了心結。但就在此時，雪菜、浅葱和凪沙被一名自稱為加爾多許的男子綁架了。綁架的目的是為了利用浅葱的駭客能力。古城來不及追蹤，加爾多許的陰謀得逞，古代武器被啟動！

恐怖分子「ガルドシュ」的陰謀使古代兵器「Naraku Veera」復活了。古城和紗矢華雖然勉強逃脫了災難，但卻落入人造島的深處。浅葱急著控制和解析「Naraku Veera」。為了阻止「Garudoshu」，雪菜展開了激戰。分離開來並被孤立無援的紗矢華決定委身於古城吸血鬼的力量。紗矢華的血帶來了一個新的眷獸的出現——！

黒死皇派造成的混亂終於平息。古城在迎接光坂紗矢華作為新的朋友的同時，回歸了日常生活，但他一直在煩惱是否該向浅葱透露自己是吸血鬼的身份。就在這個時候，古城遇到了妹妹凪沙的朋友，被稱為中等部聖女的叶瀬夏音。同時，有一起謎樣的事件發生了，一個飛行體在魔族特區上空激烈撞擊。破壞者被推測為人類，而非居住在絃神島上的魔族...

絃神島各地發生了不穏的衝突事件，古城和雪菜出動應對仮面憑來犯。但當他們看到其中一個仮面憑的真實身份時，卻是那個叫做叶瀬夏音的人。為了查明真相，古城和雪菜追蹤她的行蹤，並在一個名為貝阿特麗斯的女子引導下，匆忙前往一個孤島的研究機構。然而，剛抵達島嶼，古城和他的夥伴卻被貝阿特麗斯的陰謀所困住，被遺棄在無人島上！現在古城該怎麼辦呢？與雪菜獨處的他們會遇到什麼狀況呢？

受到交付的吸血王眷獸的力量無法控制，古城變成異形並繼續失控。在傑拉達的幫助下，他們暫時拖延了時間，但如果在限時內無法找到十二位「血之伴侶」，絃神島將面臨消滅的危機！為了應對這種情況，那月收集了與古城有緣的十位美少女。為了幫助絃神島和古城，夏音、紗矢華、霜葉等人接受了象徵「血之伴侶」的戒指。然而，只有浅蔥拒絕了，表現得有些冷漠。

為了停止暴走的古城，準備實行浅葱所設計的作戰的“血之伴侶”候選美少女們。然後，隨著賈達指定的時限到來，古城的封印終於被解除。面對實體化並開始暴走的吸血王的十二隻眷獸，雪菜等人各自拿起武器嘗試分頭擊破。她們在苦戰之時，浅葱趁機表現出決心的表情，向古城前進，但是——？