En l'an AP 238, la flotte d'exploration spatiale "Oracle" poursuit son voyage. Lors de la découverte d'une nouvelle planète, ARKS se rend sur place pour enquêter et exterminer les Falspawn. Aujourd'hui, une nouvelle recrue nommée "Ash" fait ses premiers pas dans le vaste univers.

Bien que beaucoup aient péri, Ash et Afin reviennent sains et saufs de leur entraînement. Cependant, leur première mission en tant que nouveaux ARKS est de retourner à Naverius avec leur commandant Kohana et la mystérieuse fille Matoi, et d'exterminer les Falspawn.

De retour sur un vaisseau ARKS, Ash et ses compagnons prennent un peu de repos lorsqu'ils rencontrent Ulku, une jeune fille qui souhaite ardemment rejoindre ARKS. Elle parle de son ami d'enfance qui a rejoint ARKS sans elle et du fait qu'il pourrait être dans la même classe qu'eux.

Le vaisseau ARKS 128, le "Themis", est attaqué par des Falspawn - le premier incident de ce type en 10 ans. Les soldats de l'ARKS ne peuvent cacher leur panique alors qu'ils sortent. Pendant ce temps, Zig s'efforce de réparer l'arme.

Ash retrouve Zeno et Echo sur le chemin du centre médical pour rendre visite à Matoi. Il la trouve en bonne santé, mais son soulagement est interrompu lorsque Gettemhult surgit de nulle part.

Sa renaissance réussie, Dark Falz Elder attaque la flotte de l'Oracle. Désireux de défendre la flotte et l'univers, ARKS s'oppose à son terrible pouvoir.

ARKS paie un lourd tribut en résistant à l'attaque d'Elder. Tandis que Theodor cherche Ulku, Echo craint pour Zeno tout en prétendant rester forte. Et Melfonseana, désemparée par la perte de Gettemhult.

Ayant cru que [Elder] avait été détruit, Ash est profondément troublé d'apprendre qu'il est toujours en vie. Pendant ce temps, la recherche de Zeno sur Naverius est annulée après que les ARKS de la planète ont été massacrés par un dragon déchaîné.

En recherchant Zeno sur Naverius, les récits d'un vieil homme vivant dans des ruines aident Ash à se rapprocher de la vérité sur le dragon déchaîné mangeur d'ARKS que Quna essaie toujours de localiser.

Ash et Afin sont envoyés en mission sur la planète Wopal. Ils y retrouvent Echo, qui s'est lancée dans la bataille avec une détermination nouvelle.

expériences de Luther, Xiao lui parle des objectifs de Luther et lui explique que Xion en est la clé.

De façon inattendue, tous les ARKS reçoivent l'ordre de retourner à la flotte. De plus, une rumeur s'est répandue dans les rangs des ARKS en proie à la panique. Xion apparaît devant un Ash troublé et lui dit que c'est le moment qu'ils attendaient.

Guidés par Xion, Ash et Matoi se dirigent vers le cœur du vaisseau mère, mais ils découvrent que leur chemin est bloqué par les plus puissants défenseurs d'ARKS.

Obtenant la coopération du Conseil des Six, Ash et Matoi se précipitent pour sauver Xion. Mais avant qu'ils ne puissent l'atteindre, un obstacle se dresse sur leur chemin.

Fou de rage, Luther libère la forme de Dark Falz [Luther] et attaque Ash. Pour avoir une chance face à la puissance écrasante de [Luther], les ARKS doivent s'unir et l'affronter ensemble. Comment se terminera la bataille ?

Ash apprend de Xiao que toutes les données concernant Matoi et un certain incident survenu il y a dix ans ont été complètement effacées de la mémoire de Xion. Ash décide d'aller à l'encontre du flux temporel pour découvrir la vérité, mais il est attendu de pied ferme.

Poussé par une soif de vengeance, l'Apprenti attaque un vaisseau de l'ARKS. Klariskrays le Second étant séparé de Clarissa, Apprentie emploie des méthodes ignobles pour la coincer. Ash se précipite à ses côtés dans l'espoir de la sauver, mais...

Ash revient après avoir vu de ses propres yeux le sort réservé à Klariskrays le Second. Pendant ce temps, après sa rencontre avec Apprenti, Afin tente de mener sa propre enquête pour en savoir plus sur Dark Falz.

Une attaque de Falspawn sur Lillipa provoque un appel d'urgence aux armes. Pensant que l'Apprentie pourrait apparaître, Ash et ses amis se rendent immédiatement sur place. Tout en aidant Afin à rechercher Euclyta, Melfonseana lutte contre ses émotions lorsqu'elle est soudainement réunie avec l'Ancien.

Ash et Matoi tombent par surprise sur Sarah, qui s'énerve et s'enfuit à la vue de Matoi. En essayant de la poursuivre, Ash rencontre Maria et apprend que le "péché" pèse lourdement sur les épaules de Sarah.

Ash découvre enfin la véritable identité du Dark Falz masqué qui a poignardé Matoi. Confronté au destin de Matoi et au sien, Ash réfléchit à la façon dont il pourrait la sauver tout en allant rendre visite à une certaine personne.

Piégés dans Gemini, Ash et Matoi rencontrent à nouveau Luther le déchu, qui est devenu une partie de Gemini. Il leur révèle la vérité sur le vide dans les souvenirs d'Ash.

Les Ténèbres profondes ont repris vie. Désireux de la vaincre coûte que coûte, Regius et Xiao prennent une décision cruelle. Mais Ash tient trop à Matoi pour rester les bras croisés.

La bataille finale commence. Alors que tous les membres d'ARKS s'unissent dans l'espoir de sauver Matoi, Ash l'affronte maintenant qu'elle est devenue la Profonde noirceur.