学園特区スライヴセントラル第七学区にある私立天翔学園。その歌唱部に所属する光司陽太たちはコンテストで歌うための楽曲を探しているうちにひとつのボカロ曲に行きつく。歌唱の許可を取ろうと制作者の神樂蒼介にコンタクトを取る歌唱部の面々だったが、彼は音域の広さを考えるとボカロでなければ厳しいと難色を示す。そんな折、蒼介はその歌をアカペラで見事に歌いこなす転入生・音之宮朔と偶然遭遇して……。

朔をイメージした歌詞を往田詩が作り、それに自分が曲をつけるので歌ってほしい──第七学区の交差点の角にあるカレーショップ・ボルケーノで、アルバイト中の朔に蒼介は提案する。一方、店内にいた朔の同級生で考古学部の秋月甲斐は、第一学区の海岸のフィールド・ワークに合わせて朔とカレー勝負をしようと言い出す。当日、本格的なカレーを作る甲斐に対して、朔は姉直伝の隠し味で対抗することに！

考古学部のフィールドワークに参加したことで次第に交友関係を広げていく朔。歌唱部に所属する葛野大路颯馬は朔に熱を上げてスカウト、一方で蒼介も歌唱部に入らないなら自分とチームを組んでメジャーデビューを目指さないかと提案するが、朔はどちらの話も断ってしまう。彼がかたくなに青春を謳歌しようとしないのは余命３ヶ月～半年という宣告を受けた姉・望の存在があったからで……。

病院に入っていく朔を尾行した蒼介は、彼に余命いくばくもない姉がいることを知ってしまう。そんな絶望的な状況の中、ふたりは藁をもすがる思いで“なんでも治してくれる白い人の都市伝説”を追い始める。詩や歌唱部、考古学部の面々をも巻き込みながら、白い人を探して各地を奔走する朔たち。やがて彼らはこの不可思議な存在が歌に惹かれてやってくることに気づくのだった。

考古学部の部室に向かう丸目千熊は、友人の志戸穂から「かわいらしい猫の姿になって天翔学園そっくりの世界を探索できるとんでもないオンラインゲームを見つけた」という連絡を受ける。現実と見まごうような世界を自由に動き回れるこのゲームに驚く千熊だったが、同時にどこか釈然としない気持ちを抱えていた。それもそのはず、実はこのゲームこそがスライヴセントラルの謎を秘めているもので……。

天翔学園の修学旅行は全学年自由に行って良いという珍しい形式。生活費や望の入院費を考えて修学旅行を諦めようとしていた朔だったが、蒼介と詩は配信楽曲で一攫千金を狙えば万事解決だと主張する。三人は歌唱部に協力を仰ぎつつ、楽器の生演奏も取り入れて新曲を仕上げるが、完成した楽曲は一向に売れる気配がない。そんな中、美化推進部の飯盛駆がPVを作るべきだと提案してきて……。

スライヴセントラル全体に関する古い資料があるということで、第九学区にある郷土資料館へとやってきた考古学部の面々。あまりに淡白な展示内容に疑問を抱いた引率の教師・臼杵鷲帆は、禁止区画の先にあった端末に触れてしまう。ときを同じくして、ホールの中で突如意識を失う部員の円城寺三毛。気がつくと、彼は遊女・三瀬として華やかな吉原の遊郭にトリップしていた。

朔のアルバイト先のカラオケボックス・カンツォーネで、蒼介と詩は音楽に対する考え方の違いでケンカになってしまう。板挟みになった朔は陽太に相談するが、日本文化研究部の鳴子郁と麻布汐がお互いに信念をぶつけ合う姿を目の当たりにし、作詞と作曲の順を逆にすることで蒼介と詩にそれぞれの正しさを証明させようと思いつく。そして、ふたりが思う存分ぶつかりあったことで殻を破るような新曲も誕生することに！

猫たちが多く集まる天翔学園付近で虐待事件が発生。歌唱部の部員たちは自警団を結成し、犯人捜しのニャンパトを開始する。猫を溺愛する五月女燎は怪しい人物に片っ端から詰め寄ったことで逆に巡査に交番に連行されてしまい、部長の鑑香水月が頭を下げることに！　謹慎処分を受けても懲りることなく猫を保護する燎だったが、ついに犯人が姿を現す。それはなんと燎の旧知の人物で……。

朔は音楽ユニット『サクタスケ』として名を馳せ、万事がうまく進んでいるに見えた。しかし、これまで世界を見守ってきた東本桂士のもとに“政府”から「第七学区の閉鎖及び世界観改修（リニューアル）をおこなう」という通知が届く。それは白い人や猫などの姿で“アクター”を見守っていたユーザーが第七学区から離れている現状を鑑みてのことだという。桂士は歌唱コンテストでの朔たちの活躍に望みを託すのだが……。

天翔学園は政府の直接管轄となり、学生たちは歌うことを禁止されてしまう。さらにユーザーのアクセス制限がかかった街中では白い人や猫の姿が見られなくなっていた。そんな中、水月は学園を救うにはコンテストの成功が必要だと確信する。熱烈なユーザーのクラッキングで少しずつ綻んでいく世界の中で、朔や水月は外の世界の人たちに自分たちが生きていることを伝えようと一丸となって動き始める。

政府に制圧された天翔学園のあちこちでアクターたちの暴動が起きる。

それぞれが自分たちに出来ることをしようと政府関係者に立ち向かっているなか、ついに朔がステージ上で歌い始めた。その光景を目の当たりにした水月は、歌唱コンクールの開催を高らかに宣言！　銃に屈することなく学生たちの合唱が辺りにこだまする――。