甘粕桧曾根是个不会说谎，时常会过于不自觉地伤害别人的女性。她对人际关系烦恼，作为任期制队员进入航空自卫队，并被分配到岐阜基地。一天被叫去“第8机库”的桧曾根，被在泳池中出现的龙一口吞了下去。航空自卫队竟然让自古以来就在日本栖息的“变态飞翔生物”（简称“OTF”）拟态为战斗机，并对其管理着。就这样甘粕桧成为了“龙骑士（龙的飞行员）”，她的命运开始了大转动！

桧曾根反复和龙一起进行飞行训练。而在那里出现的长发男·几岛博己，一个劲地摸她的身体。负责研发专用飞行套装的几岛，触发了被龙选中并吞下的人选的构想。另一方面，没有被龙选择的竞争对手奈绪，由于过于嫉妒而不断找人麻烦，但桧曾根却将其误认为好意。渐渐与龙缩短距离的桧曾根，开始感觉到名字的必要性。

临近航空祭，岐阜基地专心投入地进行预演。但是，桧曾根蹩脚的飞行打乱了编队，对此她感到了不安。在一连串的对话中，得知了3年前的前任龙骑士森山的存在的桧曾根，看到玛索丹对森山的TAC代号“芙蕾斯特”起反应的样子后，心情不太愉快。她打算收集森山的信息，但无论怎样都得不到准确的答案。然后，有大批游客聚集的航空祭到来了。

筑城、三泽、入间和其他三个基地所属的龙骑士要来岐阜基地集结，并为了模拟战一同进行训练。筑成所属的星野絵瑠，以尽早互相了解为目的提议夜间训练。而且她讨厌把龙当宠物对待。所以就一直将其拟态为战斗机F-2A。日登美真弓是个十分懒散的人，绢番莉莉子有视线恐惧症，桧曾根能与这些个性十足的龙骑士们构筑好人际关系吗？

因为龙骑士们与龙的交往方式不同，所以她们的关系非常的不融洽。桧曾根想到自己不由得说出心里话是引起麻烦的根源，她对此苦恼着。那样的四人被柿保飞行班长指示，第二天一大早去日本海中的无人岛进行实战训练。在有限的环境中靠有限的资源来构筑团队协作是本次的主要目标。包括龙在内，大家要如何逃出荒岛回到基地？桧曾根她们内心的战斗开始了。

于日本海无人岛的龙骑士训练已经到了第五天，仅剩下两天。从各基地聚集而来的四人，关系还没到亲密的程度。尤其是作为飞行员自尊心极高的星野絵，大家都觉得她对龙F-2的态度太过严厉，难以忍受的绘瑠做木排出海，尝试独自脱离，但却被大浪给打翻……另一边，于暴风雨中，在洞窟避难的桧曾根等人在那个岛发现了这个岛所隐藏的秘密。

经历过无人岛一事后龙骑士们开始互相构筑信赖关系。但是，至今为止所进行的严厉训练都是为了国家事业“祭祀”。为了进行“祭祀”，防卫省将实行控制龙骑士们的感情的作战。龙骑士的恋爱情感会给OTF的关系性带来巨大影响。就此开始收集龙骑士们的个人数据的同时，桧曾根和小此木两人一起外出了。

任务的全部内容终于传达给了龙骑士们。用上海陆空，国家的总力来举办“祭祀”。那是为了给每隔74年醒来的超大型变态飞翔生物“未达大人”，引导去下一个休眠地点“卧房”的一大神事。为了诱导以超低速移动的未达大人，龙骑士和OTF不得不持续三天三夜的飞行。大家从饭干那里得知卖酸奶的贞的真实身份后，为了给日后准备，桧曾根等人开始了正式的训练。

度过了假定的三天三夜的“祭祀”训练后，“巫女”们出现在了岐阜基地。然后，小此木所属于“神祇官”的事情也被揭晓。身为巫女之一的枣，无法隐藏对小此木的好感，执拗地纠缠与小此木亲近的桧曾根。另一方面，飞实团的飞行员们跟年轻的巫女们嬉闹。絵瑠的心情也开始显露出动静。面向祭祀的训练正在增加难度的时候，贞和饭干在担心着“吻合”……

上层所担心的情况发生了。恋爱感情让OTF和龙骑士的关系产生了巨大的裂痕。自“吻合”开始就没法驾驶玛索丹的桧曾根，又一次忽视了自己的情感。名绪看到桧曾根以后，重新审视自己力所能及的事。无法驾驶诺玛的绘瑠，开始再次追逐梦想。小此木、还有枣，以及“祭祀”在即却动摇着的岐阜基地的各位。面向即将到来的那一天，人们各自开始了新的行动。

“祭祀”开始了。龙骑士们曾经训练过的无人岛“蛟岩”觉醒成为超大型变态飞翔生物“未达大人”，并开始移动至下一个卧房。未达大人隐身于丰富的积乱云中，缓缓地飞上高空。在满是强烈的风压、乌云的暴风雨中，四架OTF拼命地去引导未达大人。“甘粕桧曾根现在在干什么？”在牵涉到日本命运的任务中，队员们想念着不在场的桧曾根。

龙骑士的任务是引导“未达大人”至卧房，直到顺利让它“翻身”为止。但是，延续数千年的国家祭神仪式的背后，却有着一直被隐瞒的重大事件。“楔女”的存在是？还有，藏在贞内心的过去又是？在各自的思绪交错之时，“祭祀”即将迎来结局。在被迫面临日本全体瓦解的危机这穷途末路的状况下，桧曾根和玛索丹会做出什么决断，又将如何行动，选择怎样的未来？