Henry Deaver (Andre Holland), ein Anwalt, der sich auf Fälle von Todestraktinsassen spezialisiert hat, kehrt nach einem geheimnisvollen Anruf zurück in seine Heimatstadt: Castle Rock in Maine, ein Ort, wo nicht so ist, wie es scheint.

Henry (Andre Holland) kümmert sich um einen neuen Klienten, der im Shawshank Prison einsitzt.

Molly Strand (Melanie Lynskey) wird von ihrer eigenen, unschönen Vergangenheit eingeholt.

Henry (Andre Holland) bereitet sich auf einen wichtigen Gerichtstermin vor. Zur gleichen Zeit wird ein mysteriöser Sarg nach Castle Rock geliefert.

Ein Fremder kommt in die Stadt. Castle Rock ehrt Sheriff Pangborn (Scott Glenn).

Henrys Sohn aus Boston kommt zu Besuch. Eine Beerdigung wühlt unschöne Erinnerungen wieder auf.

Ruth Deaver (Sissy Spacek) wird von Erinnerungen heimgesucht.

Neuankömmlinge lassen sich in Castle Rock nieder. Henry (Andre Holland) folgt einer Spur.

Eine Welt außerhalb dieser Mauern.

Manche Vögel bleiben in ihren Käfigen.

Auf der Flucht strandet die diebische Krankenschwester Annie Wilkes mit ihrer Tochter Joy nach einem Autounfall in der Nähe von Castle Rock und sieht sich gezwungen, fürs Erste ein Zimmer in der von John „Ace“ Merrill betriebenen Stargazer Lodge zu nehmen. Dem Inhaber bereitet gerade akuter Mieterschwund großes Kopfzerbrechen. Nachdem Annie vorübergehend eine Anstellung im Krankenhaus von Jerusalem’s Lot gefunden hat, macht sie sich auf die Suche nach besonders starken Medikamenten, um ihre Halluzinationen im Zaum zu halten.

Nach dem Mord an Ace Merrill versucht Annie, dessen Leiche in einer Baugrube zu entsorgen, aus der später eine Shopping Mall entstehen soll. Dabei stürzt sie allerdings durch einen Spalt und macht eine überraschende Entdeckung. Als Reginald „Pop“ Merrill von seiner Adoptivtochter Nadia Howlwadaag erfährt, dass sein ebenfalls von ihm großgezogener Neffe Ace einen Anschlag auf sie verübt hat, sucht er die Stadt nach ihm ab. Als Annie in sein Visier gerät, kann sie den Verdacht allerdings ablenken. Ihre Tochter Joy findet neue Freunde und hat daher keine Lust, schon wieder weiterzuziehen.

Nadias Bruder Abdi bringt Pop nach dessen Schlaganfall ins Krankenhaus, wo auf den Krebspatienten eine erschütternde Nachricht wartet. Joy genießt die Zeit mit ihren neuen Freunden am Castle Lake. Als sie nach Hause zurückkommt, findet sie eine vollkommen aufgelöste Annie vor, die den Mord an Ace gesteht und behauptet, er sei von den Toten auferstanden. Obwohl Joy einen sorgsam abgestimmten Notfallplan ausführt, gerät die Situation völlig außer Kontrolle.

Nach ihrer blutigen Auseinandersetzung mit Annie flüchtet Joy in die Kirche und wird schließlich von Nadia aufgenommen. Im Angesicht seines nahenden Todes trifft Pop letzte Vorkehrungen. Als Nadia seine Unterlagen durchgeht, findet sie heraus, warum er sie und Abdi einst adoptiert hat. Ace führt seinen Bruder Chris zur Kirche und berichtet ihm von einem unheimlichen Kapitel in der Geschichte von Jerusalem’s Lot. Vor einigen Jahrhunderten gab es hier nämlich eine geheimnisvolle Sekte.

Als Kind wurde Annie nach einem Gewaltausbruch aus der Schule genommen und fortan zu Hause unterrichtet. Nach der Trennung ihrer Eltern überlebte das Mädchen einen Mordversuch ihrer Mutter und fand schließlich heraus, dass ihr Vater ein Kind mit einer anderen Frau gezeugt hatte. Irgendwann kam es schließlich zu einer Katastrophe. In der Gegenwart findet Joy auf einer CD eine erstaunliche Information über ihre Vergangenheit und schreitet zur Tat.

Auch wenn Rita, Joys leibliche Mutter, den Anruf ihrer Tochter nicht entgegennimmt, verfolgt sie ihn zurück und macht sich auf den Weg. Als sich die beiden gegenüberstehen und Joy ihre wahre Identität erkennt, wird sie von ihren Gefühlen überwältigt. Auch Annie muss sich schließlich mit Ritas Auftauchen befassen. Der wiedergeborene Ace tötet weitere Menschen und nimmt sie als neue Mitglieder in seine rasch anwachsende Sektenbewegung auf.

Die Gründung von Jerusalem’s Lot kommt ans Tageslicht: Vor 400 Jahren drohte eine französische Siedlergruppe zu verhungern. Doch dann erschien einer gewissen Amity ein Engel, der den Bedrängten half und ihnen einen neue Religion einimpfte. Vier Jahrhunderte nach dem Ritual-Mord der Anhänger sollen sie nun als Reinkarnationen zurückkehren. Als Erster erscheint Amitys Geliebter Pere Augustin in Gestalt von Ace Merrill. Pop bringt derweil weitere Details über die Sekte in Erfahrung. Sein Wissen hilft ihm schließlich, sich nicht blenden zu lassen.

Die Sektenanhänger können mit Hypnose fast alle Bewohner in willenlose Handlanger für Amity verwandeln. Annie und Joy werden in das Marsten House gebracht. Joys Zeichnungen sorgen für einen Sinneswandel bei Ace/Augustin. Amity soll nun in Joys Körper wieder auferstehen. Annie stellt sich den Sektierern entgegen, muss Joy am Ende aber allein zurücklassen. Chris stattet derweil Nadia einen Besuch ab, der dramatische Geschehnisse nach sich zieht.

Als die Bedrohung durch die Sekte immer größer wird, schließen sich mit Pop, Nadia, Chance, Abdi und Annie fünf Menschen zusammen, deren Wille noch nicht gebrochen ist. Ace/Augustin und seine Schergen belagern daraufhin den Rückzugsort des Quintetts. Wie sich zeigt, sind die Sektierer hinter Dale Laceys Briefen her, in denen er Informationen über den mysteriösen Gefängnisinsassen aus Staffel eins preisgibt. Als es zum Kampf kommt, opfert sich einer der Widerständler, um dem Rest die Flucht zu ermöglichen.

Die von Ace/Augustin angeführten Sektenanhänger bereiten für den Sonnenuntergang ein besonderes Ritual vor, mit dem sie Amity durch Joy wiedererwecken wollen. Nadia und Abdi präparieren die Tunnel im Untergrund mit Bomben. Die Zeremonie der mörderischen Glaubensgemeinschaft wird durch eine List empfindlich gestört. Annie begeht einen schrecklichen Fehler, der ihre ohnehin fragile psychische Verfassung weiter verschlimmert.