突然転校してきた帯の付喪神・桐葉と共に、かずやはある「部活」を作ろうとする。ちさとや友人たちに協力を頼んでいると、早速学校で奇妙な事件が発生してしまう。

かつてすそはらいの座をかけた決闘を挑んできたすなおが、今度はかずやにひとりで家に来て欲しいと頼んでくる。恐る恐るすなおの家を訪れたかずやは、すなおにある要求をされる。それは、結婚を前提にお付き合い……のふりをすることだった。

手当たり次第に女子を口説いてフラれることで有名なしろうに、ひょんなことから彼女ができてしまう。しかし、それがきっかけとなり露見したあまそぎが、深刻な事件を引き起こす。

すそはらいの「かずみ」、帯の付喪神「桐雄」、そして性別の変わった学校の友人たち。どこか奇妙な日常は、夢の中の世界。あまそぎ退治のために夢の世界へ潜入したかずみたちは、かつてない強敵と戦うことになる。

すなおから協力を頼まれるかずやと桐葉。刀の付喪神・虎鉄が目を覚まさないという。自分のせいだと落ち込むすなおと共に、かずやたちは器物の声が聴けるという山中の祠を目指す。

頻発するあまそぎ絡みの事件、その影に見え隠れする謎の生徒、あきととその仲間たちは、ある重大な目的のために行動していた。彼らの過去から明かされる、千年前より続く因縁とは。

あきととみまねは、監視対象であるかずやと桐葉と共に格闘ゲームのあまそぎに閉じ込められてしまう。正体を隠したまま事件を解決しようとするあきとだが、気ままなみまねは言うことを聞かない。四苦八苦するあきとは、さらに妹のあるみを巻き込みんですごろくの中をさまよう羽目に……。

止む無くかずやたちのお悩み相談室に参加することになったあきとたちは、協力するふりをしながら、かずやたちや、土地神・くくりの力を確かめようとする。そんなある日、土地神の巫女・黒耀が何者かに襲われる。

黒耀を襲った４人は、迷い家の付喪神たちだった。迎え撃つかずやと桐葉、そして助っ人のたぐり。さらに、目的を同じくしながら暴挙に討って出た仲間を止めるべく、あきとも加わり、激しい戦いが繰り広げられる。

迷い家の付喪神との戦いに備え、急遽派遣された助っ人が加賀見家を訪れる。それは隣町のすそはらいであるすなおだった。一方、反乱が起きた迷い家では、あるみの占いに変化が表れていた。目覚めた迷い家の主・ミウラヒは、ついに土地神討伐の命を下す。

あきとたちの計画は、ある目的のもとにあざみに利用されていた。それは、かずやの母、かなかを復活させること。困惑するかずやは、菊理姫から伏せられていた真相を明かされる。あまそぎに憑りつかれたかなかを止めるには、かずやが彼女を殺すしかない、と。