ボルトのクラスに、“音隠れ（おとがくれ）の里”から転入生がやってきた。ミツキという名のこの少年は、組み手の授業でイワベエを圧倒したり、難しい問題をあっさり解いたりとただならぬ才能を見せる。しかしミツキは何を考えているのかわからないところがありボルトたちを困惑させてゆく。そんな中、校舎の修復工事をしていたひとりが急に暴れだす騒ぎが起こる。慌てて駆けつけたボルトたちだが、そこに謎めいた言葉を呟きながら、さきほどまでは姿のなかったミツキが現れる。

あれほど里を騒がせていたゴースト事件が、どういうわけかピタリと止まった。ボルトやクラスメイトたちは不思議に思うが、ただひとりミツキだけは、何かを知っている様子。そのミツキは、最近、自分に起こった変化に戸惑っていた。そして、彼にとっての素朴な疑問をクラスメイトたちに問いかけてみるが、話を聞いたひとり、山中（やまなか）いのじんの言葉にミツキは？

そんな中、突如として里中に、異様なチャクラが広がり始めるという異常事態が発生する!!

“火影岩（ほかげいわ）”にイタズラし、父親に追い掛け回されるボルトを見てあきれるサラダ。しかしそんなボルトを見てサラダは、物心ついたときから会ったことのない父・サスケのことを思い寂しくなる。母のサクラに話を聞いても何も答えてもらえずつい反抗的な態度をとってしまうのだが、そんな中、父・サスケと写るメガネをかけた若い女性の写真を見たサラダは、ある疑惑に駆られ真相を確かめてみたくなる。　――うちはサラダ出生の秘密が明かされる!?

かつてかぐらと一緒にアカデミー時代を過ごした蜂谷釣糸（はちや　つるし）が、目ざわりなボルトたちを誘い出すためデンキをさらった。デンキを助けるためかぐらとともに蜂谷のもとへと向かったボルトたちは、大勢の仲間を集めていっせいに襲い掛かる相手と戦うことになる。そんな中、かぐらが隠していた驚きの真実が明かされる。　自分自身の生まれと、過去に犯した罪を忌まわしく思いひとり思いつめるかぐら。そんなかぐらにボルトたちは？

偶然すれ違った若い下忍たちに父とのことで心無い言葉をかけられ、さらに一緒に祝うはずだった自分の誕生日を父親にすっぽかされたボルトは、イラ立ちと寂しさを募らせていた。そんな中ボルトたち第七班に、「火の国辺境の町に潜伏する雷車（らいしゃ）強盗一味を捕まえる」という任務が言い渡された。　早く大きな任務で功績をあげ、父や周りの人々に実力を認めさせたいボルトだが、強盗一味がたった数人と聞き不満顔。だが、現地にやってきたボルトたちの前に、町の人々に引っ立てられて現れた一味のひとりは、何かにひどく怯えており……。

ボルトたちの前に、再び空が現れた。　何があってもミツキを信じようとするボルトをあざ笑い挑発した空は、ボルトに攻撃を仕掛けようとするが、それを止めたのは!?

その頃オオノキは、難を逃れたセッキの助けを借りながら、何とかして空のもとへとたどり着こうとしていた。　自分自身の本当の意志のありかを見つめ直したオオノキが、空をこれ以上暴走させないために、決死の戦いを覚悟する。

自来也から出された課題をやり遂げるため、ボルトと少年のナルトは再び修業を開始する。徐々に成果も出始めうれしいふたりだが、そんな中ボルトは思い切ってナルトに、仲間だったサスケがなぜ、里を抜けたのかを聞いてみることにする。

一方、自来也から素性を疑われ言葉を失うサスケ。だが自来也は、危険な存在であるウラシキから本気でナルトを守ろうとしているサスケに「詮索はしない」と告げ、ふたりは協力してウラシキを倒し、ナルトを守る策を考えることにする。

医療監房への部外者の侵入を防ぐために用意された“木札”が何者かに盗まれたことがわかり、看守たちによる犯人探しが始まった。囚人たちは犯人が見つかるまで監房に閉じ込められ、同房に犯人がいた場合、連帯責任として各々懲罰房に送られることになる。もしもそんなことになればコクリと引き離され任務に支障が出かねないが、事件の経緯からミツキが、犯人が同房にいる可能性が高いことに気づき……!?

刻一刻と捜索の手が迫る中、ボルトたちは、看守より先に犯人を見つけ出すことができるのか!?

Boruto and the others are involved in a robbery incident at Fushuu Castle, and on top of being branded criminals, they are being pursued by a gang from the Land of Silence. Although they're determined to capture the true culprits, the gang keeps attacking and hampering their efforts!

Konohamaru and Mugino continue keeping their eye on Victor's company. They receive intel that the Feudal Lord of the Land of Valleys will be touring the company, giving them the opportunity to check the inner reaches of the secretive facility. Meanwhile, Boruto and Sarada complete their training and visit the woman who requested their previous mission.

Separated from Boruto and Sarada, Konohamaru battles Victor. But someone unexpected shows up to fight alongside him. Meanwhile, Boruto and Sarada are trying to defeat Deepa to even the score, but he still proves to be a formidable opponent despite all of their training.