西村・北本と共に、宿題合宿のため民宿にやって来た夏目。友との楽しい時間を過ごす夏目だったが、人魚の姿をした友人帳狙いの妖が現れる。なんとか難を逃れた夏目に、民宿の千津が語ったのは、幼い頃に出会った人魚の話だった。口にすると不老不死になるといわれる人魚の血――千津はかつて大切な人にそれを飲ませてしまったことを悔やみ続けており、その人を探しているのだという。それを聞いた夏目は、自分を襲った人魚に再び会いに行く。

カイを追っていたのは妖だけではなかった。名取もまた、カイを追っており、妖であるカイを退治しに来たという。突きつけられた事実を受け入れることのできない夏目に対し名取は、「自分にとって大事なのが人か妖か決めるべきだ」と告げる。カイが本当に妖なのか…。カイを探す途中、名取の罠に襲われた夏目を救ったのは、到底人のものとは思えないカイの力だった。自分を祓うだけでなく、夏目をも傷つけようとした名取に怒りを向けるカイは、ついに妖としての力を露にする。

「名前を返してほしい」と夏目の前に現れた女妖怪。幻の郷といわれる“浮春の郷”の住人だったというその妖怪は、郷へ帰るため一緒に旅をしていた兄を探しているのだという。一方ニャンコ先生は、八ツ原でかつて瘴気をばらまき害を与えていた妖怪が復活したという話を聞く。レイコに負けたために山で眠りについていたというその妖怪もまた、“浮春の郷”の住人だったという。そんな時、父親が不在の田沼の家に妖怪が現れる。何かを探しながら、自らに刃物を突き立てているようなのだった。

神社のお堂で血を流し倒れている妖怪達の姿を見た夏目。着物姿の人影に襲われた夏目を助けた妖怪から、血を奪われる妖怪が続出していると聞いた夏目は、仲間のためにも力を貸してほしいという妖怪の言葉に心が揺れる。妖怪の血を奪うような猟奇的な相手。夏目は、人間の中にも妖怪の血を使って術を行うものもいると聞かされる。

妖怪の血を奪う人間を突き止めようとしていた夏目は、ついに祓い屋一門の頭首・的場静司と出会う。名取の助けもあって事件を調べ始めたが、的場の式に襲われ捕らわれてしまう。目的のためなら容赦なく妖怪を使うという的場から、妖怪の血は大妖怪の封印を解くために使えるのだと聞いた夏目は、自分とも、ましてや同じ祓い屋である名取とも、あまりに違う立場で妖怪と接している人間がいることを知る。

小さな頃から、妖怪と言われるものの類をみることができ、周囲から疎まれてきた夏目貴志。祖母レイコの遺品「友人帳」に書かれた妖怪達の名前を返す日々を送るうち、たくさんの友人や大切な場所を手にしていた。しかし、多くの妖怪を統べることのできる友人帳を狙う妖怪は多く、ある日、猿面の妖怪達に襲われ、彼らの住む森へと連れ去られてしまう。用心棒の妖怪・ニャンコ先生と共にその森から去ろうとする夏目だった。

東方の森でニャンコ先生を探すうち、的場静司にとらわれてしまった夏目。再び対峙した夏目と的場…。人と妖、たくさんの友人に囲まれ過ごす夏目には、的場が放つ言葉は全く相容れないものであった。合流したニャンコ先生と共に、的場の屋敷から脱出を試みるものの、的場に壺の中に封印されてしまった猿面の妖怪と共に、再び捕えられてしまう。一方その頃、夏目が姿を消したと知ったヒノエと三篠は、東方の森へと向かっていた。

夏目が中学の時に少しだけ住んでいた町に住むユリコ。赤点をとるたびに神社を訪れるユリコはこの日もまた、ため息をつきながら神社に来ていた。中学時代のユリコが夏目と出会ったのも、この神社だった。

捕らわれた夏目の行方を探す田沼は、妖の世に迷い込んでしまった。妖怪達の集まる館へと足を踏み入れた田沼は、なんとか夏目の解放に成功するが、妖怪達に正体がばれてしまう。妖怪達が襲い掛かろうとしたその時、袋をかぶった男が現れ、夏目と田沼を救い出す。

ついに始まった月分祭。封印された豊作の神・豊月神の代わりとなった夏目は、豊月神探しの依頼を受けやって来ていた名取と共に、豊月神の気配を感じた崖へと向かっていた。しかし、豊月神を見つけても、不月神が勝てば、山が枯れる。地枯らしの神・不月神との勝負は、壺から飛び出した獣を先に捕えた方が勝者となる狩り。不月神との勝負に勝つため、夏目は名取が用意してきた呪詛と壺で獣を封じ、勝者となる。

最後に一度だけ、幼い頃に父と過ごした家を見に行きたいと塔子たちに告げ、夏目は三世子という少女のいる親戚の家に、鍵を受け取りに向かっていた。しばらくお世話になっていたことのある地で、かつての記憶を辿りながら思いを巡らせる夏目は、その家に妙な妖怪が住みついていたことを思い出す。

三世子の家に住みついていた妖怪ムシクイに、心の中に入りこまれてしまった夏目。その意識は遠い記憶の中に迷い込んでいく。それは三世子の家で暮らした頃の、辛い悲しい記憶…。どこにも居場所がなかった夏目は、辛くても両親の写真を見ることさえ堪え、さみしくないと自分に言い聞かせていた。だが本当は何度も何度も呼んでいたのだった。どんなに呼んでも手が届かないものがある。そしてもう呼ぶのはやめると決めたのだった。

ある日、祓い屋一門の頭首・的場静司から手紙が届き動揺する夏目。そんな時、若い祓い人が妖怪を封じる儀式に巻き込まれ、手紙を風で飛ばされて失くしてしまう。焦って手紙を探す夏目だったが、若い祓い人が持っていた小さな壺を見つける。壺からは禍々しい気配が漂い、このままでは封印が解けそうだと感じた夏目は、助けを求め名取に相談をする。

的場からの誘いを受けた夏目は、祓い屋の会合に参加する。しかしそこは、最近起きている祓い屋を襲う犯人をおびき出す為に開いた会合だった。犯人は祓い屋内に潜んでるらしく、夏目は素性を隠すため一門の式に変装をして犯人捜しを始めるのだった。

田沼の親戚が経営する民宿の手伝いに出かけた夏目たち。幼い頃、体調を崩した田沼の世話を焼いてくれた女将や近所のお婆さん「イトさん」に迎えられ、手伝いに精を出しながら一行は小旅行を楽しんでいた。そんな中、夏目は民宿である妖怪と出会う。妖怪いわく、開催が迫る地元の祭りで使われる大事なお面が何者かに盗まれたという。お面探しを手伝うよう言われた夏目は、ニャンコ先生と共に泥棒の正体を探り始める。

妖力を強くする湧き水をめぐり、一本角の妖怪に襲われていた夫婦妖怪ヒヅチとハツナを救った夏目。レイコを知るこの夫婦妖怪は旅をしながら盃を作っているという。夫婦が作る盃は、注いだ飲み物が極上になることで評判だったが、一晩で消えてしまうことから『一夜盃』と呼ばれていた。次の日、一夜盃で酒を飲みたいニャンコ先生と共に、夏目は夫婦のもとを訪れる。

小学校時代の同級生・柴田に、なかば強引に呼び出された夏目は、先約のあった田沼とニャンコ先生と共に話を聞きに行く。夏目が妖怪を見ることが出来ると知っている柴田は、夜中に変な音が聞こえるという空き家「外木の人形屋敷」について相談を持ちかける。柴田と共に屋敷を見に行った夏目は、変なものと目が合ってしまう。

祓い屋の名取は、夏目が持つと耳にした「友人帳」の情報を集めていた。一方の夏目は、塔子が作ったジャムを渡すため、名取のマンションを訪ねる。合流した2人の前に祓い屋の会宮が現れ、妖怪や術の研究で知られた故・箱崎の隠された遺産探しに誘われる。箱崎邸では多くの祓い屋が研究資料のある書斎を探していて、見つかり次第、孫娘・紅子はこの屋敷を手放すという。友人帳や名取の痣に関する情報が気になった夏目もまた、書斎を探し始める。

箱崎邸の隠された書斎を探す夏目と名取一行。屋敷には的場一門・七瀬の姿も見える。捜索中、妖怪に襲われた夏目は、友人帳のことを名取に聞かれてしまい、書斎探しが終わったら名取にすべてを打ち明ける覚悟を決める。箱崎が孫娘・紅子のために植えた楓の木が見える部屋を中心に遺産探しを再開した一行。そこで夏目は、箱崎の家族写真と彼の式であろう二匹の龍が写真に写っているのを発見する。

七辻屋まで買い物に出掛けた夏目とニャンコ先生は道に倒れていた老人を助けると家まで送ることに。 その老人は妖で住まいは隣町のお宮の参道にある銀杏の切り株で先日の雷で倒木してしまったと言う。 さらに夏目はスズナルの樹と呼ばれる妖の話を聞くと、間もなく土に還る時が迫ってきているが、昔に人間と約束したことを忘れてしまい思い出すまで暫く水やりに通って欲しいと頼まれ……。