요괴에게 이름을 돌려주느라 바쁘게 지내는 나츠메의 앞에 야츠하라에 사는 요괴가 인간을 퇴치해달라며 찾아왔다. 그 인간은 아무 해를 끼치지 않고 조용히 살고 있는 요괴들을 퇴치하며 다닌다는 것이다. 그 무렵, 학교에서는 나츠메를 주시하는 인물인 타누마가 나타난다. 나츠메는 타누마가 최근 야츠하라의 신사로 이사를 왔다는 이야기를 듣고, 요괴를 퇴치하러 다니는 인간이 타누마가 아닌지 의심한다. 그러나 진짜 범인은 타누마가 아닌, 타누마의 아버지로 최근 야츠하라 신사로 이사 온 스님이었다. 스님은 요괴의 기척을 느낄 수 있는 기가 예민한 아들을 위해 단순히 정화를 하고 다녔을 뿐이었지만, 오랜 기간의 수행을 통해 본인도 모르는 사이에 요괴를 퇴치할 정도의 능력을 갖게 된 것이었다. 오해를 풀게 된 나츠메는 자신과 어딘가 닮은 타누마에게 동질감을 느끼고, 친구가 된다.

낚시를 하려고 친구들과 함께 댐이 있는 호수를 찾은 나츠메는 수몰되어 폐허가 된 후타바 마을을 보게 된다. 그리고 돌아오는 길에 뭔가의 충격으로 의식을 잃는다. 후타바 마을을 나온 요괴가 나츠메에게 달라붙었던 것이다. 이 요괴는 가뭄으로 잠시 지상에 올라온 마을이 다시 물밑바닥으로 가라앉기 전에 멀리서나마 만나고 싶은 인간이 있다며 도움을 요청했다. 원래 제비였던 요괴는 자신에게 따뜻한 손길을 내밀어준 인간을 잊지 못하고, 단 한번이라도 그를 만나보고 싶었던 것이다. 나츠메의 도움으로 수소문 끝에 은인을 만나게 된 제비. 그러나 상대방은 제비의 모습도 보지 못하고 아무 얘기도 듣지 못한다. 어쩐지 안타까운 마음이 들었던 나츠메는 제비를 돕기 위해 요괴 축제에 참가해 위험천만한 게임에 도전한다. 그리고 야옹선생의 도움으로 우승을 하여 하루 동안 인간이 될 수 있는 유카타를 얻어 제비에게 선물하고, 인간의 모습으로 둔갑한 제비는 은인을 만나러 마을축제로 향한다.

갑자기 나타나 나츠메의 육체를 요구하는 우산을 든 요괴 아카가네. 아카가네는 온몸이 가루가 되어 무너져 내리는 병에 걸린 ‘아사기’를 위해 나츠메의 몸을 빌려달라고 고집을 부렸다. 아사기는 이소즈키 숲에서 미부 님을 위해 비파를 연주하는 미모의 악사였는데, 무서운 병에 걸리자 우산 하인이었던 아카가네와 숲을 떠나 떠돌아다닌 것이다. 그러다가 아카가네가 아사기의 목숨이 얼마 남지 않았음을 알고 나츠메의 몸을 빌려, 마지막으로 다시 한번 미부 앞에서 연주를 하게 해주려고 했던 것이다. 그리고 아카가네는 미처 나츠메가 허락도 하기 전에 아사기의 영혼을 나츠메에게 넣어버리고, 결국 나츠메도 이 둘을 돕기로 한다. 나츠메와 아카가네는 비파를 만들기 위해 숲을 다니며 재료를 구해 우여곡절 끝에 비파를 완성하고, 아사기는 미부 님이 아닌, 자신을 돌봐준 아카가네를 위한 비파연주를 시작한다.

눈이 소복하게 쌓인 어느 겨울날. 나츠메와 야옹선생은 시바노하라를 찾는다. 그곳에는 오래전 숲의 수호신이었던 두 개의 석상이 있었는데, 지금은 하나밖에 남아있지 않았다. 그리고 그곳에서 느닷없이 나츠메에게 달려드는 요괴가 있었는데, 바로 남아있는 석상에 깃들어있던 '겐’이었다. 겐은 봉인에서 풀려난 악령이 숲을 망가뜨리고 있다며 나츠메에게 도움을 요청했다. 그러나 그 악령의 정체는 겐과 함께 숲을 지키던 또 하나의 수호신인 ‘스이’였던 것이다. 스이는 겐과 함께 숲을 돌보며, 자신들을 찾아오는 인간들에게도 호감을 갖고 있었다. 그러나 어느 날, 가뭄이 들어 수확을 할 수 없게 된 인간들이 이들에게 원망을 돌려 석상을 파괴했고, 이에 상심을 한 스이가 원한을 품고 악령이 되었던 것이다. 스이의 한을 풀어주기 위해 겐은 나츠메와 함께 필사적으로 악령의 뒤를 쫓아 드디어 스이를 붙잡는다. 그리고 오랜 시간 외로움을 견뎌온 겐은 스이의 마음을 달래어 함께 떠나게 된다.

중급은 나츠메에게 아름답게 피어났다가 덧없이 져버리는 백무화가 있다며 미츠바다케로 함께 보러 가자고 한다. 마치 인간 나츠메를 닮은 듯한 이 꽃은 요괴들 마음속에서 덧없는 존재임을 알면서도 다시 또 인간 나츠메를 찾게 되는 애틋한 마음을 나타낸다.

색다른 연회에 간 야옹 선생을 우연히 하굣길에서 보게 된 나츠메는 야옹 선생을 따라가다 한 폐가를 발견하게 된다. 그리고 그곳에서 수상한 요괴와 마주치게 된 나츠메는 그 후로 잠만 자면 폐가에서 숨바꼭질하는 꿈을 꾸게 된다. 반복되는 꿈에 아무래도 요괴의 술수에 걸린 듯하여 야옹 선생과 이 일을 의논하려고 하지만, 여전히 야옹 선생 행방을 오리무중이다.