아카디아라는 작은 도시의 조용한 아침에 두 트롤의 결전이 벌어진다. 그 결과로 인해 인간 세상, 그 중에서도 특히, 한 남자아이의 운명이 바뀌어 버린다.

부적의 엄청난 힘을 알고 놀란 짐. 충격이 채 가시기도 전에 그를 훈련시키고자 찾아온 쇼킹한 외모의 새 친구들. 이들이 말하는 짐의 신성한 의무란 무엇일까?

하트스톤 트롤마켓을 처음 방문한 짐과 토비. 이제 짐의 본격적인 훈련이 시작되지만 트롤이 아닌 인간이 트롤헌터가 되었다는 사실을 쉽게 받아들이는 트롤은 없다.

트롤 역사를 초고속 흡입하느라 눈코 뜰 새 없는 짐. 학내 괴롭힘을 비롯한 인간 세상의 여러 문제도 골치가 아픈데 이것도 모자라 트롤 헌터의 첫 번째 임무까지 시작한다.

박물관 견학을 틈 타 클레어에게 다가가려던 짐. 뜻하지 않게 박물관 큐레이터 노무라 씨의 비밀을 알게 된다. 과연 박물관 큐레이터의 정체는 무엇일까?

트롤헌터 부적은 드랄에게 가야 했던 걸까? 짐은 드랄과의 살벌한 재결전을 준비한다. 하지만 이 둘의 공격 모드도 잠시, 둘은 어느 새 절친한 동료가 된다.

고대의 트롤 사냥 장비를 갖춘 짐과 토비는 인간 세상 곳곳에 감쪽같이 숨어 사는 체인질링을 찾아나선다. 한편, 클레어는 짐이 차마 거절하기 힘든 제안을 한다.

드랄이 새 피난처에 자리를 잡는 동안 짐은 클레어의 어린 남동생 엔리케의 정체를 알아보기 위해 아기를 봐 주겠다고 선뜻 나선다.

진정한 서프라이즈 잔치가 된 짐의 16번째 생일. 햇빛을 두려워하지 않는 새로운 종의 트롤이 나타난 것은 이 서프라이즈 잔치의 시작에 불과하다.

드랄은 짐에게 클레어에 대한 근심을 달래줄 트롤 세상의 토템을 선물한다. 하지만 최근 새로운 자신감으로 의기양양해진 짐은 충격적인 사실을 깨닫는다.

클레어의 의심은 갈수록 불어난다. 짐의 엄마는 스트리클러를 저녁 식사에 초대하기에 이르고 스트리클러와 짐 사이의 팽팽한 긴장으로 숨막히는 저녁이 펼쳐진다.

죽음의 다리는 완성되지만 다크랜드로 가는 문은 아직 열리지 않는다. 한편, 클레어가 공격 대상이 되자 짐은 어쩔 수 없이 진실을 밝혀야 하는 상황에 처한다.

하트스톤 트롤마켓을 처음 본 클레어. 그 동안 짐에게는 유령이 나타나고 스트리클러는 고대 암살전문가 하나를 잠에서 깨운다.

짐이 건마르를 처치할 방법을 궁리하는 동안 클레어는 남동생을 집으로 데리고 온다. 권력에 굶주린 스트리클러는 앵거 롯과 함께 아카디아로 돌아온다.

영웅들은 첫 번째 트라이엄브릭 스톤 찾기 임무에 착수한다. 앵거 롯은 스트리클러와 바바라를 이어주는 부적을 만든다.

있는 듯 마는 듯 존재감 없는 블링키는 인간 세상의 즐거움과 슬픔을 경험한다. 앵거 롯의 등장으로 죽음보다 더욱 고되고 험난한 길이 짐 앞에 펼쳐진다.

두 번째 트라이엄브릴 스톤을 찾아나선 우리의 영웅들. 낯선 늪지대 깊숙한 곳까지 가 버린다. 짐은 클레어로부터 댄스 파트너가 되어 달라는 부탁을 받는다.

토비와 클레어의 도움으로 짐은 스프링 킹에서 승리한다. 그러는 동안 이들은 새 무기 사용법 하나를 완벽하게 익힌다.

아카디아 옥스 고등학교에 내려온 픽시 요정들로 인해 아수라장이 되어버린 학생회. 한편, 짐을 찾아온 앵거 롯은 놀라운 제안을 한다.

클레어의 어린 동생의 탈을 쓴 체인질링 때문에 집 한채가 통째로 아카디아 트롤의 잔칫집이 되어 버린다. 짐과 토비는 스트리클러의 반지를 빼앗을 궁리를 한다.

카이로섹트의 도움을 받아 시간을 멈춘 동안 스트리클러의 반지를 손에 넣고 엄마도 구하고 트라이엄브릭 스톤도 찾아야 하는 짐. 1초도 낭비할 수 없다.

아아알!!!을 고향으로 데리고 가려고 먼 길을 온 트롤 여왕. 이 여왕으로 인해 아아알!!!의 아픈 비밀이 밝혀진다. 스트리클러는 짐에게 자신을 지켜 달라고 부탁한다.

짐은 마지못해 스트리클러와 협력하여 바바라를 살린다. 한편, 놈 촘스키는 엔리케에 대한 중요한 소식을 갖고 다크랜드로 돌아온다.

삶과 죽음을 왔다갔다하는 바바라. 짐은 엄마와 스트리클러를 묶어버린 저주를 풀기 위해 갖은 힘을 다해 애쓴다. 그 동안 앵거 롯은 토비와 클레어를 공격한다.

앵거 롯의 침입은 피할 수 없다. 이 사실을 받아들인 영웅들은 일생일대의 결전을 준비한다. 그 과정에서 짐은 최후의 트라이엄브릭 스톤을 손에 넣는다.