Elizabeth er bekymret, da Labour-lederen Harold Wilson, bliver premierminister, mens rygterne svirrer om hans mulige forbindelse til KGB og monarkiets lave popularitet.

Elizabeth trækker modvilligt på Margaret for at vinde præsident Johnson for sig, da Storbritannien har brug for finansiel støtte fra USA.

Efter en tragisk ulykke i en mineby i Wales, som hurtigt udvikler sig til en politisk sag, må både Elizabeth og Wilson kæmpe med deres svar.

Under optagelserne til en dokumentar for at forbedre kongefamiliens image ankommer en uanmeldt gæst fra Grækenland og stikker en kæp i hjulet for Philips PR-planer.

Da det går fremad med Elizabeths væddeløbsheste, forestiller hun sig det liv, hun kunne have haft. Samtidigt er der en sammensværgelse i gang mod hendes regering.

Da den walisiske nationalisme er på fremmarch op til Charles' indsættelse som kronprins, bliver han sendt til Wales i et halvt år for at lære sproget.

Samtidigt med den første månelanding oplever den midaldrende Philip utilfredshed med sine manglende resultater og begynder at søge inspiration.

Da Charles begynder at date Camilla Shand, overvejer Elizabeth at besøge den syge hertug af Windsor i Paris – hans skæbne blev forandret, da han traf Wallis Simpson.

Mens forhandlingerne mellem regeringen og minearbejderne fører til landsdækkende strømafbrydelser, griber Charles' familie ind pga. hans tættere forhold til Camilla.

Margaret søger trøst andetsteds, da hendes ægteskab går i opløsning. Men hendes skrøbelige sind og den manglende opbakning fra familien ødelægger hendes lykke.

Mens Elizabeth byder Storbritanniens første kvindelige premierminister velkommen, og Charles møder den unge Diana Spencer, skaber et IRA-angreb tragedie i kongefamilien.

Margaret Thatcher besøger Balmoral, men har svært ved at passe ind hos kongefamilien, og Charles er splittet mellem kærligheden og de familiemæssige forpligtelser.

Da Charles har friet, flytter Diana ind på Buckingham Palace og opdager, at hendes liv er fyldt med prinsessetræning, ensomhed – og Camilla Parker Bowles.

Mens Margaret Thatcher har store problemer, fordi hendes yndlingsbarn er forsvundet, tager Elizabeth sit forhold til sine fire børn op til fornyet overvejelse.

Thatchers politik skaber stigende arbejdsløshed, og en desperat mand bryder ind på slottet, hvor han finder Elizabeths soveværelse og vækker hende for at få en snak.

På en rundrejse i Australien kæmper Diana for både at være mor og passe royale pligter. Samtidig må hun og Charles begge forholde sig til deres ægteskabelige problemer.

I sine bestræbelser på at holde sig mentalt rask søger Margaret hjælp og opdager en forfærdelig hemmelighed, der omhandler udstødte medlemmer af kongehuset.

Flere nationer fordømmer apartheid i Sydafrika, og spændingerne mellem Thatcher og Elizabeth stiger grundet deres forskellige syn på indførelsen af sanktioner.

Charles oplever en dødbringende lavine, der giver både ham og Diana anledning til at genoverveje, hvad de vil med deres skrantende ægteskab.

Thatchers magt er under voksende angreb, og hun kæmper for sin position. Charles bliver stadig mere besluttet på skilsmisse fra Diana, da deres ægteskab går i opløsning.

The Queen gives Charles the green light to wed Camilla. Tasked with planning her own funeral ahead of her 80th birthday, she faces an existential crisis.