島国ニル・カムイを大国が侵略したことで始まった〈七年戦争〉。これにより、島はもうひとつの大国ドナティアを含む三国の勢力圏に分断された。終戦後、王族〈煌統種〉としての立場を捨て孤児院で暮らしていた忌ブキだったが、買い出しに訪れた市場で黄爛軍とニル・カムイ独立を目指す〈革命軍〉との争いに巻き込まれてしまう。その身に危機が迫ったとき、先の戦争のさなかに狂ったとされる島の守護神〈赤の竜〉の声が忌ブキの心に響く……。

〈赤の竜〉と契約して〈契り子〉となった忌ブキは、授かった〈竜の力〉で黄爛軍を退けた。だが、その代償として幼馴染みの真シロの命を奪ってしまい、深い悲しみに暮れる。そんな中、〈ドナティア〉から訪れた〈黒竜騎士〉のスアローが忌ブキに接触し、ニル・カムイの次なる王を〈赤の竜〉の探索を目的とした〈混成調査隊〉に迎え入れようとする。一方、黄爛軍の紅鶴将軍も忌ブキの手に渡った〈竜の瞳〉を奪還するために動き出す……。

〈赤の竜〉に〈竜の力〉を返すため、忌ブキは〈混成調査隊〉への参加を決意した。そこにから派遣されてきた婁も姿を現し、隊に合流する。同行者としてスアローの従者であるメリルと忌ブキの護衛を任されたエィハらも加わり、ここに三国の代表で構成された調査隊の陣容が整った。一同は手がかりとなる情報を求め、まずは〈赤の竜〉の友人で〈不死商人〉の禍グラバがいるハイガの街を目指す。それぞれが異なる思惑を胸に秘めながら……。

街を包囲する黄爛軍をかいくぐり、禍グラバの元へたどり着いた忌ブキと婁。全身機械の異様な姿をした〈不死商人〉は、彼らを歓迎する態度を見せる。だが、〈赤の竜〉の情報を聞き出す間もなく、楽紹将軍率いる部隊が禍グラバを〈革命軍〉の黒幕と見なしてハイガに集結。仲間を説得して街を救おうとする忌ブキだが、そのためには黄爛軍を止めるしかない。楽紹との話し合いを求め、忌ブキは禍グラバの書状を手に敵陣へと向かうのだが……。

忌ブキが楽紹を説得したことで、黄爛軍のハイガ侵攻は回避された。その活躍を認めた禍グラバは、狂う前の〈赤の竜〉が残した伝言を〈混成調査隊〉の面々に伝える。もしものときはオガニ火山を訪ねてほしい−−そう語った〈赤の竜〉の真意は不明だが、今はただ進むしかない。忌ブキの強い決意に促され、一同はウルリーカ率いるドナティア軍や禍グラバとともにオガニ火山へと向かう。そんな中、一行のもとに〈還り人〉出現の情報がもたらされる……。

オガニ火山への道中、楽紹を含む〈還り人〉の群れと遭遇した〈混成調査隊〉。友好関係を築きつつあった人物を葬ることに抵抗を感じる忌ブキだが、彼女を殺した相手を討つために〈竜の力〉の行使を決断する。対価として捧げるのは、楽紹自身の命。しかし、そこに緋エン率いる〈百鬼隊〉が駆けつけ―。

目的地に到着した〈混成調査隊〉を待ち受けていたのは、ひと月前に〈赤の竜〉と戦って死んだ〈第一次調査隊〉の変わり果てた姿だった。隊のリーダーだったイズンとつながれた魔物、岩巨人の前に苦戦を強いられる忌ブキたち。危機に瀕した仲間を救うため、スアローはある決断をするのだが…。

真シロは祝ノリが〈赤の竜〉に授けられた力で作り出した〈還り人〉だった。彼女をどうするべきか、答えを見出すことができない忌ブキ。苦悩する兄に対し、祝ノリは〈革命軍〉がじきに一斉蜂起することを伝え、〈混成調査隊〉との決別を促す。さらに〈黒の竜〉までもが忌ブキの前に現れ、ニル・カムイをかつての姿に戻せるのはドナティアだと囁く。そんな中、真シロを〈還り人〉だと知ったエヌマエルは、彼女を強引に連れ去ろうとする……。

真シロの魂を〈竜の力〉で燃やし尽くした忌ブキは、祝ノリを〈混成調査隊〉から遠ざけるため、彼女とともにシュカへと旅立った。これに追いついたエィハだったが、〈国家魔術圏〉が侵された影響によって生命の危機に陥ってしまう。一方、スアローもまた自らの呪いを解く足枷になると知りながら、忌ブキを守るという道を選択。その頃、婁は〈竜の爪〉を狙って運搬船を強襲するが、そこにドナティアの〈黒龍騎士〉ウルリーカが立ちふさがる。

三国による和平会議において、祝ノリの擁立を画策した黒幕、阿ギトの処刑が決定された。時を同じくして、阿ギトとの接触を果たした忌ブキは、彼の口から祝ノリと〈赤の竜〉の驚くべき関係を聞かされる。そして、記憶を取り戻した祝ノリが怒りを増幅させていく中、明らかとなる〈七年戦争〉末期に起きたニル・カムイ王暗殺の真相。一方、和平会議の会場では、消息を絶っていた婁とスアローが激突。そこに、突如として狂った〈赤の竜〉が現れる。

〈赤の竜〉の攻撃によって炎に包まれるニル・カムイ。立ち向かう忌ブキたちだが、祝ノリがいるかぎり何度でも蘇る〈赤の竜〉の前に苦境に立たされる。そんな中、〈竜の爪〉こそが攻略の鍵だと考えたスアローと禍グラバは、これを忌ブキに託す。そして、エィハ、スアロー、婁、禍グラバらが己のなすべきことをなして切り開いた道を進み、ついに〈赤の竜〉と対峙する忌ブキ。そして彼は決断する――どの友達を殺して、何を守るべきなのかを！