中學生少年蒼月潮與擔任寺廟住持的父親紫暮兩人一起生活。某天，被紫暮要求去整理自家倉庫的潮，在地下室發現了不得了的東西。那是在遙遠的過去被人民所恐懼、在倉庫中被封印了五百年的大妖怪，以及穿刺在他手臂上、被稱為“獸矛”的靈槍。隨即，詭異而又沉靜地，怪物對潮開口了。“拔下這支矛吧，小子……”

“總有一天一定要用這支矛消滅你。”如此宣言的潮，給怪物起了“阿虎”這個名字，並和他共同行動。而阿虎也為了乘機吃掉潮而憑依在他身上。在這奇妙的組合誕生之時，被運送到潮所就讀的中學舊校舍的石鎧襲擊學生的怪異事件發生了。學生們一個接一個地被石化了。魔手甚至還伸向了潮的青梅竹馬麻子和真由子……

重復著自殺未遂，在校內以“尋死”聞名的羽生禮子。某天，和麻子等人一同去看展覽會的潮，在觀看並排的畫時，目光停留在了禮子的畫像上。不久後，潮得知禮子像與“尋死”的禮子是同一個人，並且是道雄的獨生女，於是為了畫出她的笑容而拜託她當自己的模特。但這位模特卻有著接近她的人都要遭受死亡威脅的經歷。

潮從新聞裡知道了發生在工地現場的大量殘殺事件。遺體上留有尖銳的齒痕，他因此首先懷疑阿虎。阿虎極力證明自己沒有做這種事，但他對於無理責備自己的潮感到惱火，於是飛奔到街上去。追趕著阿虎的潮，在殘殺現場遇到了一位老人。“餓眠大人醒來了”老人所說出的這句話讓潮感到困惑。之後，老人拿著的一本書中所記載的沖擊的事實，讓潮開始行動起來——

生於黑暗世界的符咒師，鏢。曾經失去了最愛的妻兒，自己也被刻上巨大爪痕的他，一直尋找著自己的仇敵妖怪。他所記得的是，黑暗中突然出現的黑影……。此時，在香港的鏢看到了拍到阿虎的新聞，並相信那就是自己在追尋的仇敵，於是決定飛往日本。在那不久後相互對峙的鏢與阿虎，以及——

暑假，來到海水浴場的潮等人遇到了惡作劇小子中島達也。一開始很和氣的潮也因為達也玩過頭了而發火，動手揍了他。和哭泣的達也親近的麻子，說起了幼時的事情……另一方面，感到無聊的阿虎被名叫海座頭的妖怪請求，希望他能幫忙消滅佔據大海並把大海弄得一片狼藉的怪物“海怪”。

潮的母親還活著，海座頭講述的事實震驚了潮。他迫切的希望知道事情的真相，前去找父親紫暮對峙。父親在潮的小時候就騙他說母親已經去世，但現在母親還活著，而且還被妖怪們記恨著。父親總是顧左右而言他，在潮的逼迫下不但沒有說出母親的下落，居然還開溜了。潮的母親現在到底身在何處，為什麼不呆在潮的身邊呢？

在機場，潮和阿虎無意間聽到了有關妖怪的傳聞。在某次空難中，妖怪用身體纏住機體，導致飛機墜毀，機長不幸喪生。阿虎稱這種妖怪叫衾，它們棲息在天上，以人類為食。潮恰好與事件中機長的女兒小勇乘同一班飛機，小勇並不相信妖怪的傳言，她認定是爸爸的部下厚澤造成了空難……

潮和阿虎遇到了妖怪鐮鼬，鐮鼬對潮展開攻擊，潮用獸矛對抗。原來鐮鼬是在試探潮是否為獸矛的使用者，它們邀請潮和阿虎來到栗駒山，並稱有一事相求。名叫十郎的鐮鼬濫殺無辜，肆意破壞，鐮鼬兄妹拜託潮殺死十郎。鐮鼬一族被人類趕出領地，對人類充滿仇恨的十郎決定殺死高速公路的全部參與者。

潮與虎在遠野鄉遇到了一名體弱多病的少女－－鷹取小夜。她是白發一族的後代，她們每一代都被強迫去陪伴，為鷹取家帶來永久興盛繁榮的「守護神大人」。沒多久，她就跟阿潮他們談起這位守護神大人。只要家裡有他在，就會擁有財富與權勢。他一旦離去，災難與貧困就會降臨。而他真正的名字是－－

告別鎌鼬兄妹之後，潮與虎再度踏上旅程。阿虎對巴士充滿好奇，所以明明用飛的就能到，還是決定和阿潮一起搭巴士，卻沒想到它沒二下就膩了，但此時它卻感受到來自很多妖怪的強大惡意。遠野的妖怪們因為那個可惡女人的兒子要來而吵鬧著，他們決定要去追殺阿潮，阿潮的媽媽究竟與它們有什麼淵源，讓它們非要殺了阿潮......

對於堅決要追殺他們的妖怪們，阿潮只能一直防禦。他還沒從河童身上聽到母親的事，就繼續逃往森林中了。不久之後，周圍蒙上一片濃霧……阿潮的眼前出現一棟巨大的宅邸。門打開沒多久，就傳來一個聲音。「蒼月潮，進來吧……」在那聲音的召喚下，阿潮戰戰兢兢地往前邁開步伐，最後終於見到聲音的主人。鎮坐在那裡的是以前接受小夜陪伴的守護者，以及統率東方妖怪的妖怪首領「山本」。

潮與虎終於抵達旅程的終點——北海道，他們遇到了一個少女「關守日輪」。在那同時，白面的分身「婢妖」也前來攻擊他們，然而，將婢妖擊退的並不是阿潮，而是巧妙操控梳子的日輪。日輪叱責阿潮，說他沒有任何能力，只會依靠獸矛的力量，要是他有能力就可以避開眾多的慘劇，並且她對阿潮說，她才是適合擁有獸矛的人。

　開往旭川的觀光巴士被婢妖佔據，失控暴走！而乘坐在車上的阿潮也被婢妖依附，無法動彈。此時，獸矛傳承者「秋葉流」與阿虎一同趕來，在他們的協助之下，阿潮成功阻止了失控的巴士，之後秋葉流決定和阿潮一起去旭川。但路途中，另一名傳承者「杜綱悟」的妹妹「杜綱純」所率領的黑機車騎士服集團，朝阿潮他們逼近......

杜綱悟被婢妖侵蝕肉體而痛苦難當，他的妹妹小純希望能解救他。阿潮與小純的想法相同，因而透過雲外鏡，詢問東方的首領山本有沒有辦法拯救他，但山本卻告訴他一個令人難以置信的方法，就是只能進入杜綱的體內，直接斬殺婢妖。但山本同時也對阿潮說，這麼做的代價是在杜綱體內的期間，阿潮本身的身體也會受到侵蝕......

持有獸矛的潮已經開始獸化，失去理智的潮開始無差別的濫殺妖怪，迄今為止獸化之人無一變回人類，想要解救潮唯一的辦法就是與潮的靈魂有過接觸的少女使用梳子梳去毛發。初代的靈魂逐個去找和潮有所因緣的少女，而潮的爸爸則和候補們負責防止婢妖趁虛而入，潮還能恢復人類的理性嗎？

不顧自身安危的勇使用梳子後，潮的一隻眼睛短暫恢復了人形，證實這個方法可行後阿虎帶著中村和井上趕去潮的身邊，被獸矛所控制的潮已經來到了白面者碎片棲身的洞窟外，失去理智的他將一切都視為敵人。心繫潮的女孩們終於解除了獸矛的控制，恢復理智的潮瞬間消滅了作亂的婢妖，潮與虎決定朝著洞窟繼續前進。

恢復意識的阿潮，在獸矛的引導之下前往神居古潭的洞中‧‧‧‧‧‧。然而，他的身體在之前的瘋狂舉動中已遍體鱗傷。這樣的情況讓阿虎看不下去，決定跟阿潮一起前往洞中。走進常年座落在黑暗當中的巨大佛堂中，潮與虎看到的是‧‧‧‧‧‧！？然後，能逆轉時光之縄的妖怪「逆時」突然出現在他們眼前，並且邀請他們前去某個地方。是的，前往鑄造獸矛之時與鍛造獸矛之地‧‧‧‧‧‧

Ushio is further witness to the creation of the Beast Spear. As Jie Mei and the time manipulating yōkai bring them back Ushio and Tora to the present, Jie Mei also tells Ushio the reason why the barrier was created around Hakumen no Mono and also about his mother.

阿潮結束了漫長的旅程回到東京，迎接他的是一般的日常生活。麻子、真由子和班上的同學們都高高興興的出來迎接他，教室裡充滿了令人懷念的氣息......。在那某一天的放學途中，阿潮幫助了一個小朋友，他的名字是引狹霧雄。但霧雄卻留下了一句莫名其妙的話：「這就是大哥哥所承繼的任責啊。」在那同時，光霸明宗的總本人受到白面者的使者「鞍木」的攻擊，阿潮在父親紫暮的召喚下前往總本山，用獸矛奮戰，但卻因為鞍木所布下的強大結界而感到焦躁，他的攻擊全都無效。那時出現在那裡的是―――！？

因為日崎御角亡故，光霸明宗受到了很大的影響。另一方面，阿潮也因為死去的御角而窩在自己房裡，深刻感受自己的無力。阿虎從來沒有見過阿潮那樣自責，也覺得看不下去，於是用自己的方法激勵阿潮，總算讓他重新振作起來了……。但霧雄卻趁這個機會煽動光霸明宗的那些僧侶，跟他們說不要依賴獸矛，應該認同大家都能使用，並且可以量產的艾雷札爾鎌刀。不久，光霸明宗的那些僧侶就跟隨引狹霧雄，來到阿潮那邊。是的，為了將獸矛從他手中收走……。

阿潮與阿虎終於來到，隱藏著霧雄出生之祕密的洋館「低語者之家」，還有流跟日輪。打倒用西洋鍊金術製造的奇怪生物之後，他們來到了火爐的房間……！在阿潮眼前嚴陣以待的是，認為現在必須毀滅獸矛的霧雄，以及追隨他的光霸明宗的僧侶們。而要阻止阿潮他們的木偶「EMETH」，以及為了守護霧雄而製造的人工生命九印阻擋在他們面前。然後，在幕後操控這一切的人也現出了身影……。阿潮能阻止獸矛被毀嗎！？

某個禮拜天，阿潮因為前一天暴食暴食而吃壞肚子，臥病在床。受不了那樣的阿潮，阿虎忽然想起真由子，而跑到她那邊去。另一方面，真由子收到常從外面經過的服裝店寄來的宴會邀請函。真由子很高興地開始准備出門，不理開心的真由子，阿虎拿起那張邀請函……。於是，阿虎察覺邀請函的主人是名為「太由羅」與「為何」的二隻，對人類有興趣，而用好聽話引誘他們的妖怪。然而，真由子已經從家裡沖出去了……。要是讓等在那裡的妖怪對真由子動手，之後他一定會被阿潮給宰了。於是，阿虎改採取的行動是――！？

阿潮原本應該過著跟阿虎不停的在打架的平日早上，以及原本應該跟麻子一起去學校的日常生活。可是，這樣的日常生活卻被名為哈瑪機構的神祕組織破壞了。他們的做法毫不留情，阿潮一下子就被奪去了自由，麻子引以為傲的空手道也派不上用場。然後，哈瑪機構甚至准備了用來對付妖怪的武器－－克裡安振動機，並且用這武器把阿虎也抓走。然後，三名露出古怪微笑的瘋狂科學家……。哈瑪機構的目的到底是什麼……？

白面的胎動引發妖怪的災害，而那對受到波及的人類也有巨大的影響。在那哈瑪機構的內部，白面的身體組織甦醒，在它的猛攻之下，阿潮陷入了危機。原本應該被抓走的阿虎，在這時趕來了！潮與虎這個最強的組合，把白面的身體組織逼入了絕境，但身為麻子朋友的西洋妖怪卻在白面體內，因為巴魯德安迪斯被它吞進了體內，他們無法給它致命的一擊……。就當他們覺得萬事休矣的那一刻，因為麻子的行動而受到感召的其中一位博士，海倫娜‧馬可夫對妖怪展開了行動......？

白面者要不了多久就會覺醒，潮打算把能做的事情都一做，每次和麻子的見面都會吵吵鬧鬧，潮打算改變這樣的狀態，當他決定陪麻子回家時麻子卻忘記了他的存在。不光麻子，身邊所有人都失去了潮和阿虎的記憶，父親和光霸明宗的其他人又都變成了石頭，本該協助潮和阿虎戰斗的妖怪們卻打算利用真由子再次打造獸矛，這一切都是白面者的陰謀。

忘記了潮與虎的妖怪們打算獻祭真由子重新打造獸矛，決眉的靈魂前來阻止妖怪並沒有成功，麻子看到事態無法改變後決定犧牲自己保全真由子。千鈞一發之際潮與虎趕了過來，不顧自身危機潮跳入熔爐救出了麻子，而喪失了記憶的妖怪們卻依舊不打算放過潮等人，白面者的爪牙也趁此刻殺了過來。

真由子被帶到沖繩的海裡封印白面者，潮與虎回到住處思索著今後的打算。有著淨眼的鏢並沒有被白面者影響，在潮還在為鏢記得他而感到高興時獸矛發生了震動。突然出現在潮等人面前的妖怪很像阿虎，但他們似乎並沒有敵意，鏢稱這些字伏都是曾經使用過獸矛的人類，而最後出現的捉影就是之前和他們戰斗過的白面者手下，它也是鏢的仇人。

潮與虎被帶去哈瑪機關的途中遭到了流的攻擊，沒有變成石頭的流自稱加入了白面者，哈瑪機關的增援到達後流暫且撤退。哈瑪機關接到了白面者欺騙軍方企圖摧毀封印的消息，為了阻止這個錯誤的指示哈瑪機關拜託了潮。戰斗前潮准備先回一趟家，剛踏進家門的他們就遭到了白面者爪牙的攻擊。

潮與虎前去阻止軍方炸毀石柱時遭到了流的襲擊，阿虎留下來與流纏斗，而潮則試圖說服軍方停止進攻。潮的話語並沒有起到效果，他決定前往石柱救出自己的母親和真由子，而麻子在哈瑪機關的帶領下趕到了他的身邊。阿虎和流的戰斗還在進行著，從小便有著非凡天賦的流不願努力去做任何事，而這次讓他背叛的原因是潮真摯的眼神。

在悟郎和赤羽的幫助下，潮終於穿過白面者妖氣的屏障來到了石柱前，在石柱裡他看到了自己朝思暮想的母親。潮對母親的思念無法用言語來表達，母親慈祥的看著手足無措的潮，但白面者的陰謀並沒有因為他們的團聚而結束，無數的導彈擊中了石柱，隨著石柱的坍塌白面者沖出了封印。

白面者逃脫封印後展示出了強大的力量，人們的畏懼成了白面者力量的食糧，潮催促著母親盡快逃走，他不願意在與白面者繼續戰斗，聽到這些後母親打了潮一巴掌。被憤怒沖昏頭腦的潮失去了理智，他握緊獸矛向白面者沖了過去，阿虎看到潮的情緒不對勁趕去阻止，但提及流的事情後潮更加憤怒，他向白面者全力的攻擊致使獸矛被破壞。

獸矛破碎後白面者肆意的使用殘暴的力量，光霸明宗的法術完全無法與之抗衡。沉入大海的潮突然看到了關於沙加克沙的記憶，被視為詛咒之子的沙加克沙在扭曲和恨意中長大，而他的命運其實是被白面者的意識所操控，當重要的人死去後沙加克沙無法控制憎恨，這使白面者得到了肉體，為了打倒白面者沙加克沙得到了獸矛而他正是現在的阿虎。

白面者和人類的最後決戰打響，潮再度燃起鬥志，立誓一定要打倒白面者。在東京，白面者肆意破壞城市，街道被火海包圍。由於巨大台風的接近，避難船無法離開日本，人們陷入絕望。矛的碎片喚醒了人們和妖怪們對潮的記憶，麻子終於記起了潮，希望之光回到了大家心中。阿虎和白面者迎來正面對決，被白面者認出身份的他將會？

小夜依照母親的教導打開了冥界之門，為了打倒白面者冥界之民借出了自己的力量。獸矛的碎片從四面八方飛來，白面者又出現了，恢復了獸矛之後潮的力量暴漲，受挫的白面者被各方的結界所禁錮，在它無法脫身的時候疾呼紅蓮的名字，而這時紅蓮和鏢正在進行殊死的搏鬥，為了保護身後的陌生母女鏢使出了全力。

妖怪和人類合力將白面者推向結界靈域內，被束縛了手足的白面者依舊不肯罷休，它放出黑炎試圖打破束縛它的結界，手持獸矛的潮完全無法控制局面。蘇醒過來的阿虎卻喪失了戰意，真由子出現在了他的內心世界裡，並對他表達了愛意，被喚起鬥志的阿虎裝備上了字伏們的力量，潮與虎再次組合向白面者發起了進攻。

白面者被牢牢困在了結界之中，妖怪和人類都開始朝著白面者發起猛烈地進攻，人們對白面者的恐懼漸漸消散，白面者認為這一切都是潮與虎的原因。散發出毒氣的白面者將人類和妖怪隔離在結界之外，絲毫沒有受到影響的潮與虎還繼續和白面者戰斗，白面者現在展現出來的身姿還不到以前的三分之一，但它的力量卻得到了進一步的提升。

潮與虎剖析出了白面者嫉妒和畏懼光明的本質，徹底黑化的白面者向潮與虎發起了猛烈的攻擊，而鏢和流的靈魂幫助潮與虎重傷了白面者。妖怪和人類繼續合力向白面者發動進攻，毒氣漸漸散了，承認自己懼怕獸矛的白面者自毀了雙目，它靠著對獸矛的感知向潮與虎發起了瘋狂的進攻，危急時刻阿虎竟然把矛插入了自己體內。