Un jour, un mystérieux virus est apparu qui a tué tous les humains de plus de treize ans, et des vampires sont soudainement apparus, emmenant les enfants survivants avec eux.

Quelques années plus tard, Yūichirō Hyakuya et Mikaela Hyakuya y vivent et donnent leur sang. Yu déteste les vampires et s'attire beaucoup d'ennuis avec eux, mais Mika donne son sang à Ferid Bathory en échange de bonne nourriture et ainsi de tout ce qu'il souhaite avoir. Cette nuit-là, ils mangent le curry que Mika a "gagné" et décident de s'échapper.

Quatre ans plus tard, Yūichirō Hyakuya est un soldat de l'Armée Démoniaque Impériale du Japon, mais il est suspendu pour insubordination. En guise de punition, il fréquente une école avec l'ordre de "se faire des amis". Il intervient lorsque trois brutes bousculent Yoichi Saotome, mais il n'est pas autorisé à faire du mal à un civil et finit par devenir leur garçon de courses à la place.

Un vampire s'échappe d'un centre de recherche voisin, et Yu se bat contre lui. Yoichi l'aide également. À la fin, Guren Ichinose la tue et sauve la vie de Yu. Yoichi arrive avec joie et s'empare de Yu, alors Shinoa Hīragi, l'officier de surveillance de Yu, l'informe qu'il devra tenir sa promesse de le laisser entrer dans la Brigade Gekki.

Yu et Yoichi sont tous deux acceptés dans la Brigade Gekki.

Yûichirô se bat contre Shinoa qui le vainc facilement grâce à son arme démoniaque. Pour sauver Yuji et pactiser avec un démon, Yû pénètre dans la chambre interdite.

Mikael est certes devenu un vampire, mais il n'est pas comme les autres. Yûichirô et Yoichi suivent une formation pour passer le test d'aptitude aux armes démoniaques.

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Krul rassemble ses vampires et déclare la guerre à l'armée démoniaque impériale du Japon. Après un examen sur les sortilèges, Glenn teste la résistance des élèves.

Lors du rituel du pacte, Yûichirô, Yoichi et Shihô affrontent chacun leur démon afin d'obtenir leur propre arme démoniaque au péril de leur vie.

La brigade de Shinoa accueille un cinquième membre, Mitsuba Sangu, et part pour sa première mission à Harajuku sur l'ordre de Glenn.

La brigade apprend de l'enfant sauvée par Yûichirô que les vampires sont basés dans la station d'Omotesandō. Les membres se préparent à les attaquer immédiatement.

La brigade arrive à Shinjuku, qui est attaqué par les vampires, et aide à défendre le secteur. Shinoa distribue au trio des pilules permettant de décupler leurs forces.

Yûichirô et Shinoa partent au secours de Nagai. Alors que Ferid autorise Mikael à combattre Glenn, le reste de la brigade est assailli.

Yûichirô reconnaît Mikael, ce qui le fait hésiter. Ferid leurre Yûichirô et Glenn pour que Mikael puisse parler à Yûichirô tandis que les vampires attaquent la brigade.

Après cinq jours, Yûichirô est toujours dans le coma. Shinoa demande des comptes à Glenn au sujet des pilules. De son côté, Mikael maudit humains et vampires.

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A lifetime of tragedy - virus attack, captivation by vampires, failed escape plan, and deaths of his family - pushes Yu to live for revenge. However, the tragedy continues as he finds out that the vampires have turned Mikaela into one of them.

Recap of the first cour of "Owari no Seraph".

Lors d'un face-à-face tendu, Shinoa interroge Glenn sur sa sœur Mahiru. Mitsuba reçoit quant à elle une promotion alors que la loyauté de Yûichirô est remise en question.

Sous le commandement de Shinoa, Yûichirô et la brigade tentent d'échapper aux illusions de leurs armes démoniaques pour que le démon apparaisse directement.

Réunie autour d'un petit-déjeuner, la brigade de Shinoa évoque Glenn et le sort de Yûichirô. Kureto informe Glenn de son plan pour éliminer les vampires nobles.

La brigade de Shinoa se réunit à Ebina avec le reste de l'armée. En guise de punition pour son retard, elle doit affronter Glenn et deux autres combattants.

Shadal est un vampire ayant enlevé une jeune humaine se nommant Riko. Personne ne connait le but de cet enlèvement, ni même la raison pour laquelle il refuse de boire le sang de la jeune fille. Soudain, il reçoit la visite de deux vampires nobles : Ferid et Crowley. Entre temps, Guren assigne pour mission à l'escouade de Shinoa de secourir Riko et de la ramener auprès de sa famille...

À Nagoya, la brigade de Shinoa se joint à celle de Narumi. Leur mission : éliminer le vampire noble Lucal Wesker. Les rôles de snipers sont confiés à Shinya et Yoichi.

Les vampires soupçonnent la présence d'une taupe dans leurs rangs. Pendant ce temps, les brigades se rassemblent et Glenn dirige le sauvetage d'un groupe d'otages.

Les vampires s'étant retranchés dans la mairie, Glenn et les brigades élaborent un plan : la brigade de Glenn fera diversion pendant que les autres libèreront les otages.

Chess et Horn défendent Crowley quand la brigade de Shinoa passe à l'attaque pour sauver Glenn. Shinya lui ordonne de battre en retraite, au grand regret de Yûichirô.

Après avoir parlé à Asuramaru, Yûichirô affronte à nouveau Crowley pour sauver Glenn. Alors que l'Ordre de la Lune bat en retraite, Mika entre en scène.

Tandis que l'Ordre de la Lune se replie, Mika, blessé, réveille Yû et tente de lui parler, mais Yû refuse de l'écouter à moins qu'il n'accepte de boire son sang.

À l'aéroport, les survivants de l'Ordre de la Lune décident de simuler une mutinerie pour sauver Glenn, qui s'avère être un demi-démon. Kureto entre alors en scène.

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Glenn et Mika s'affrontent quand Mirai, la sœur de Shihô, prend la forme d'un ange, le Séraphin de la fin. Kureto se sert alors d'elle pour invoquer le démon Abbaddon.

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