摆脱吸血鬼的囚禁已经是四年前的事情了，但优依旧清楚的记得伙伴们被吸血鬼杀害的场景，听从红莲的安排为了消灭吸血鬼努力至今的优却依旧没能加入吸血鬼歼灭部队。早已厌烦学校生活的优却在筱娅的监视下不得不安分守己，而软弱的与一为了替姐姐报仇也致力于加入部队，在优劝他放弃时吸血鬼袭击了学校。

优觉得既然自己已经加入了吸血鬼歼灭部队，就没必要继续在学校里浪费时间。他向筱娅发牢骚的时候得知吸血鬼歼灭部队的训练已经开始。筱娅向优展示了自己的契约鬼武，使用这样的鬼咒装备就能咒杀吸血鬼。优向筱娅发起了进攻，企图把契约鬼武抢过来。可是优的普通装备完全敌不过鬼咒装备，这也让优见识到了契约鬼武的厉害之处。

约翰四骑士大开杀戒袭击了城市，米迦尔登场迅速的消灭了他们。其他吸血鬼并不欣赏米迦尔的做法，他们觉得米迦尔终究是人类转化而来，不如他们这些生来就是吸血鬼高贵。米迦尔并不在乎他人的说辞，他想起了过去还是人类时候的记忆。米迦尔会变成吸血鬼是因为第三始祖克鲁鲁，这一切都是因为米迦尔不成熟的计划所致…

吸血鬼第三始祖克鲁鲁下令歼灭日本帝鬼军，吸血鬼与人类之战一触即发，而米迦尔一心想要将优救出。另一边，看着躁动不安的优和君月二人，红莲决定对学生们进行测试，最终通过测试的只有优、与一、君月和筱娅四人，红莲同意让优三人挑战“黑鬼”级别的武器，只要战胜鬼就能获得力量，相反，失败了就会成为食人恶鬼，或者被鬼的力量压垮死去。

红莲利用鬼揭开了与一和君月隐藏已久的记忆。与一亲眼看着姐姐保护自己被吸血鬼残忍杀害，自己却无能为力；君月一度想放弃感染了默示录病毒的妹妹；这是他们不堪回首的过去，内心最深处的黑暗。优看破了红莲的伎俩，他毫不畏惧鬼的挑拨，正面向鬼宣战。面对玩弄人类心智于掌心的鬼，优要如何战胜它呢？

优终于获得鬼器“黑鬼”，如愿加入讨伐吸血鬼的歼灭部队。身为队长的筱娅带来新的任务，据说西关方面的吸血鬼在图谋夺回新宿，而月鬼组则需要加固新宿的防线。此时月鬼组迎来了一位新成员，名为三宫三叶的双马尾少女。脾气火爆的三叶与筱娅一见面就大吵起来，这次的任务能顺利进行吗？

月鬼组前往吸血鬼出没的地带，面对数量众多的吸血鬼，筱娅计划在吸血鬼沉睡期间进行奇袭。此时吸血鬼突然出现，优仅凭一人就干掉了对方两人。紧接着，月鬼组遭遇三个吸血鬼贵族，而吸血鬼一早就设下陷阱。三叶落入敌人之手，全员展开营救。歼灭吸血鬼的任务顺利完成，而三叶对优产生了异样的感情……

吸血鬼驾驶飞机攻入新宿，吸血鬼与帝鬼军的战争正式开始。面对吸血鬼轮番的炮火攻击，新宿陷入战乱，优所在的月鬼组加入吸血鬼的讨伐战。在瞭望塔上，红莲发现了费里德和米迦尔的身影，他召集部下前去与其对战。费里德察觉了红莲的视线，而米迦尔还在为四年前的事情自责。

新宿攻防战进入白热化。战况瞬息万变，帝鬼军逐渐被逼入劣势。持有黑鬼装备的优一郎等人也参战，但如同打消他们的希望一般，第七位始祖费里德·巴特利率领的吸血鬼主力部队出动了！在这主力部队当中，也有米迦尔的身影。迎击他们的是吸血鬼歼灭部队月鬼之组红莲队！

米迦尔刺伤红莲，优在未看清对方容貌的情况下，一剑刺穿了米迦尔的胸口。终于重逢的青梅竹马却成为敌人，这让米迦尔和优陷入震惊与混乱当中。红莲等人责问优手下留情的原因，而米迦尔决定将优从人类手中夺回。面对不利局面，红莲下令撤退，费里德拦住了优的去路。优和红莲夹击费里德，费里德击败红莲，米迦尔带着优离开，然而优却放不下同伴们。

独自来到机密研究设施的筱娅找到了红莲，面对筱娅的质问红莲并没有隐瞒的意思，他承认对优做过人体试验，但在人类濒临灭亡的现在筱娅说不出谴责的话语。回到吸血鬼总部的米伽尔还在想着优的事情，现在的他更加痛恨丑陋的人类，而在同伴们的关怀下醒来的优也心系着米迦尔，两人都想尽快将对方解救出来。