インターハイでの激闘を終えた、総北高校自転車競技部。1年の小野田坂道は、同級生の今泉や鳴子と共に、ニューバイクに乗り換え、3年生が抜ける新生チームとしての新たな闘いに向けて走り出していた。総北の新キャプテンに任命された手嶋も、盟友の青八木と共に連覇を目指し動き出す。そんな中、坂道は憧れの先輩である巻島から、ある事を告げられる...。

巻島が卒業を待たずして部を退部し渡英するというショックから抜け出せず、一人調子が上がらない坂道。練習でも空回りしている坂道に、同じく巻島からクライマーとしての魂を受け継いだ手嶋が「ゆっくりでいい」と語りかける。一方、箱根学園も新キャプテンに泉田が任命され、今年の雪辱を果たすべく新生チームが始動。その中には新たなメンバーが...。

秋の「峰ヶ山ヒルクライム」に出場する総北高校の坂道、今泉、手嶋。インターハイの優勝者として注目を集める坂道だが、不調から抜け出せず、不安で萎縮してしまう。一方、箱根学園は2年生の葦木場拓斗を送り込んできた。202cmという長身を活かした"メトロノームダンシング"で他を圧倒する葦木場に対し、総北の新キャプテン・手嶋が魂の走りで挑む！

峰ヶ山ヒルクライムレースで手嶋が見せる魂の走りに熱い鼓動を感じた坂道は、自らを奮い立たせ懸命に葦木場を追う！果たして勝負の行方は...！？レース後、3年生の福富と顔を合わせる葦木場。彼にはある過去があり...。後日、田所の卒業レースとなる「湾岸クリテリウム」が開催。"総北スプリントスピリッツ"を持つ田所、鳴子、青八木の三つ巴の勝負が展開する！

順調に滑り出したと思える新生総北だったが、今泉は3年生が抜けてチーム全体のレベルが下がることを懸念していた。そして鳴子に対して、チームが勝つためにオールラウンダーになれと言い放つ。自分はスプリンターであると反発しつつも、先輩の抜けた穴の大きさを痛感していた鳴子は、ある決意を胸に地元大阪に向かう。一方、総北の練習に1人の中学生が参加する。

総北を強くする答えを求め、地元・大阪で草トラックレースに参加する鳴子。スピード自慢のスプリンターたちを蹴散らし、自分が強くなっていることを実感する鳴子だったが、そこに京都伏見高校のエース御堂筋翔が現れる。「大切なもの」を賭けた勝負を持ち掛ける御堂筋に、鳴子は全力のスプリントで挑む！そして御堂筋も更なる強さを求めていた...！

箱根学園では、伝統の３年生追い出しファンライドが行われようとしていた。120㎞にも及ぶファンライドは、スタート早々福富たち3年vs泉田たち新世代の本気レースに！箱根学園の"王者"としての意志を受け継ぐため、そして憧れである3年たちを超えようとする新世代と、それを迎え撃つ3年生。まずは泉田と新開のエーススプリンター対決がスタートする！

箱根学園恒例の3年生追い出しファンライド。福富ら3年に「今から超えます！」と宣言した泉田は新開と対戦し、成長した姿を見せつける。そしてレースは山岳区間に突入、東堂と真波のクライム勝負へ。どこか思い悩む様子の真波に、東堂が語り掛け...。一方、福富と荒北、葦木場と黒田のエースとエースアシストのコンビ同士も熱い火花を散らす！

2年に進級した坂道、今泉、鳴子。インターハイで優勝した総北自転車競技部には、多くの新入生が入部し、手嶋や青八木も手ごたえを感じていた。しかし、初めて部の先輩となった坂道は戸惑うばかり...。そんな新入部員の中には、中学から活躍していた鏑木一差と段竹竜包の姿も。2人は「1年生レース」でのワンツー優勝でインターハイのメンバー入りを狙っていた！

総北自転車競技部恒例の1年生ウェルカムレースが始まった。その中には2年生杉元の姿が。ひそかに練習を重ね、レギュラーの座を狙う杉元に、今泉たちもエールを送る。しかし、同じくワンツーフィニッシュによるインハイメンバー入りを狙う鏑木と段竹は凄まじいスピードでレースをリードする。それでも諦めない杉元は、弟・定時と一緒に2人を追い上げていく！

混戦となった1年生ウェルカムレースは、大本命の鏑木と段竹、そして弟・定時とのシンクロ走法で驚異の追い上げを見せた杉元によるゴール争いへと突入！レースを制したのは...鏑木！敗れた杉元は鏑木に想いを託す。インターハイ出場を目指す総北のレギュラメンバーの座を勝ち取った鏑木は期待に胸を膨らませるが、一方で先輩らしくない坂道に不満を抱いていた。

インターハイ千葉県予選。高校の公式戦デビューとなる鏑木は自分がエースとして走ると意気込むが、段竹と離れ1人で走るプレッシャーから腹痛に襲われる。レーススタートから勢い良く飛び出す鏑木だったが、パンクトラブルに見舞われてしまう。果たして総北はインターハイに出場できるのか...！？そして、王座奪還を目指す箱根学園、御堂筋の京都伏見も動き出す！

インターハイ出場を決めた総北は、最後の強化を図るために地獄の1000km合宿へと突入する！4日間で1000km走破という過酷なメニューに、合宿初参加の鏑木たちは戸惑いを隠せない。一方、車酔いで参加が遅れていた坂道の前に、3年生の古賀公貴が現れる。これまでメカニックなどで部を支えていた古賀は、ある決意をもってこの合宿に参戦してきていた。

手嶋と古賀によるインターハイメンバー入りを賭けた勝負が始まった。力強い走りで手嶋を追い込んでいく古賀は、1年の時にインターハイに出場するほどの選手だったが、レース中に重傷を負い、これまで回復に努めていたのだ。古賀はインターハイで借りを返そうと意気込むが、手嶋は魂の走りで食らいつく！そしてインターハイ入れ替え戦は最後のゴールスプリントへ...！

インターハイメンバーの座を賭けた手嶋と古賀の勝負は、手嶋に軍配が上がった。勝負を終え、吹っ切れた古賀は、空白の時を埋めるように手嶋、青八木と語り合う。古賀の熱い意志を受け、坂道や手嶋ら6人はインターハイに向けて決意を新たにする。過酷な練習が続く中、合宿所になんと京都伏見の御堂筋と1年の岸神小鞠が偵察に現れる。岸神は坂道に接触し...。

いよいよインターハイ栃木県大会の日がやって来た！連覇への決意を胸に会場入りしたチーム総北、王者奪還を目指す箱根学園、御堂筋率いる京都伏見...。全国の強豪チームが続々と集い、熱気に包まれていく。そして総北は前年優勝チームの証、ヒトケタゼッケンを手に士気を高める。そんな中、緊張からトイレへと駆け込んだ鏑木は、そこで箱根学園の銅橋正清と遭遇する。

スタート直前、京都伏見は御堂筋が急遽メンバーを変更し、1年の岸神小鞠がチームに入る。一方、ウォーミングアップ中だった今泉の前に岸神が現れ...！？葦木場や1年生レギュラーの新開悠人ら箱根学園も闘志を燃やし、全国の強豪たちがスタートラインに集結。そして、坂道は叫ぶ！「ボクたちはひとつです！」いよいよインターハイがスタートする！

それぞれの想いを胸に、遂にスタートしたインターハイ栃木県大会。坂道は真波と言葉を交わし、インターハイ中に山で勝負することを約束。ペースが徐々に上がり、泉田がファーストリザルトを狙って送り出したのは"怪道"銅橋！銅橋はその豪快な走りで他チームを圧倒する。総北は青八木、そして鏑木が飛び出した。そこで青八木は必殺の「酸素音速肉弾丸」を繰り出す！

ファーストリザルトを狙って各校のエーススプリンターが疾走する中、総北は青八木と鏑木が先頭を猛追する。そこで待っていた"怪道"銅橋と、青八木・鏑木のコンビが激突！野性的な走りを見せる銅橋に、鏑木は"ある神様"の助言で磨いた走りを見せる！しかし、銅橋は「勝つことこそ真実」と豪語し、自らの感情をむき出しにして2人の前に立ち塞がる。

ファーストリザルトは銅橋に軍配が上がる。負けた鏑木はうなだれるが、その熱い走りを見ていた古賀らに励まされ、「次は絶対に勝つ！」と決意を新たにする。一方、箱根学園がいよいよ動き出し、泉田を中心に集団を一気に引き離しに掛かる。なんとか付いていく総北を勇気づけるのは、坂道の真っ直ぐな言葉だった。要注意人物の坂道に対し、箱根学園はある作戦を仕掛ける...！

集団にのまれ、チームから離れてしまった坂道。さらに他のチームから徹底マークを受け、自分が背負うゼッケン１の重みを実感するが、チームのために何とか追いつく決意をする。一方、先頭集団は山岳ステージへと突入し、箱根学園は山岳ゼッケンを獲る為に、エースクライマーの真波を送り出す。エースクライマーの坂道が不在の総北は、キャプテン・手嶋が真波に挑む！

集団に抑えられ、坂道は最後尾に沈んでしまった。しかし、いろは坂でのクライム勝負に手嶋が出ていることを知り、手嶋とチームを助けるために追いつくべく、大好きなアニソン「ヒメのくるくる片想い」を歌いながらぐんぐん加速する！そこに、御堂筋の京都伏見が立ち塞がり、坂道を止める役目を背負ったのは、3年の山口！坂道は果たしてチームに追いつけるのか...！？

山岳賞を狙う真波を追って、つづら折りが続くいろは坂を必死に登る手嶋。そんな手嶋の平凡な走りから真波は彼に対して興味を持てなかったが、手嶋は何度引き離されても執念の走りで食らいつく！その姿を目の当たりにした真波は、それに応えるかのように温存していた力を発揮し、全開で加速していく。意識が飛んで挫けそうになっても踏みとどまり、手嶋は限界の力を振り絞る！

インターハイ１日目の山岳賞争い。いよいよ全開の真波と、執念で食らいつく手嶋の戦いは、リザルトラインまで残り４００ｍ！そこで真波にメカトラブルが発生、チェーンが外れてまさかの失速を起こす！山頂目前で手嶋はついに真波を抜き去り、千載一遇のチャンスに一筋の光を見た手嶋。そして真波が見たものとは...！？山岳賞を獲得するのは果たして...！？ついに決着！