絃神市で年に一度開催される『波朧院フェスタ』に、島は観光客で賑わってのお祭りムード。古城も幼馴染の仙都木優麻(とこよぎゆうま)と4年ぶりの再会を果たしたものの、雪菜や浅葱は古城と親密に接する彼女に心穏やかじゃない様子を見せていた。そんな中、キーストーンゲートに突如現れたメイヤー姉妹により、“空隙の魔女”那月の身に危険が迫る――。

優麻と精神が入れ替わってしまった古城は、優麻の身体のまま雪菜たちのもとへ急ぐ。はじめは半信半疑だった仲間たちに事情を話し、第四真祖の肉体を手に入れた優麻の目的を探るうちに、空間異常の謎に近づいていく古城と雪菜。そして古城の姿の優麻は、メイヤー姉妹と対峙するヴァトラーの前に現れ、自らの正体を明かすのだった――。

麻の目優的は第四真祖の持つ魔力を使い、監獄結界から母を解き放つことだった。優麻の目論見どおり、絃神島付近の海上に出現する監獄結界。救援に訪れたラ・フォリアたちに後を任せ、古城と雪菜は優麻を追い監獄結界へ急ぐ。そこで見たのは失踪していた那月の姿だった。那月の正体を明かす優麻。優麻の守護者たる青騎士ル・ブルーを交え、旧友同士の激闘が始まる。決着なるか!?

戦いの末、古城は肉体を取り戻したものの、優麻と那月までもが倒れてしまう。完全な姿を見せる監獄結界と、優麻の母である仙都木阿夜。監獄結界内の魔導犯罪者までもが現れ、絶望的な状況かと思われたが、駆けつけた紗矢華の助けで辛くも脱出。古城たちは瀕死の優麻を治療するべく、MAR研究所へと向かう。そこで待っていたのは魔導医師である古城の母、暁深森だった――。

サナを通して見た、１０年前の那月と阿夜の戦いの記憶。そして雪菜が思い描いていた古城や沙矢華たちとのもう一つの幸せな世界。阿夜の闇誓書によって操られた世界を壊すため、雪菜は雪霞狼を手に立ち上がる。一方、瀕死の傷を負った古城を介抱する沙矢華の元に、ＭＡＲ研究所から逃げ出した優麻が現れる。古城の中の新たな眷獣が目覚めようとしていた――。

古城が住む部屋の隣に引っ越してきた雪菜。必要最低限の家具しかない部屋を見かねた古城は、雪菜を連れてホームセンターへ。さらに妹の凪沙の提案で鍋パーティーを催すなど、賑やかなひと時を過ごしていた。一方絃神島では魔族が襲われるという事件が続いており、その現場には吸血鬼とその眷獣（けんじゅう）を追い詰める殲教師・オイスタッハと少女・アスタルテの姿があった…。

殲教師たちとの戦闘から一夜明け、そこに残されたのは廃墟と化した倉庫街。眷獣の力をはるかに上回る古城の力に驚きを隠せない雪菜だったが、さらに古城が自らの眷獣を制御できないという事実を知るのだった。戦闘から姿を消したオイスタッハたちの行方を追って、とある実験施設へ潜入する古城と雪菜。彼らの目的を知った二人は、再び激しい戦闘を繰り広げる。

絃神島各地で不穏な激突を行う存在、仮面憑きを迎え撃つべく、古城と雪菜が出動。しかしそこで見た一体の仮面憑きの正体は、あの叶瀬夏音だった。真相を確かめるべく、消息を追う古城と雪菜は、ベアトリスと名乗る女の手引きで、孤島の研究施設へ急ぐ。ところが島に到着した矢先、ベアトリスの策で古城たちは置き去りにされてしまう！ 無人島で雪菜とふたりっきり…どうする古城!?

暴走する古城を止めるため、浅葱の立案した作戦を遂行すべく準備を進める"血の伴侶"候補の美少女達。そしてジャーダの指定した刻限が訪れ、ついに古城の封印が解かれる。実体化して暴れ出す吸血王の十二体の眷獣に対し、各々の武器を手に各個撃破を試みようとする雪菜達。彼女達が苦戦しながらも眷獣を食い止めている隙を突き、決意の表情で古城の元へと向かう浅葱だったがーー!?