太平洋のド真ん中に位置する、常夏の人工島“絃神島”。この島の彩海学園に通う高校生・暁古城は、ある日クラスメイトの藍羽浅葱、矢瀬基樹との勉強会の帰り道、彩海学園中等部の制服を身につけた見知らぬ少女に後をつけられる。厄介事をさけたい古城だったが、たまたま魔族にからまれたことで内に秘めた吸血鬼の力を見せてしまい…。

古城が住む部屋の隣に引っ越してきた雪菜。必要最低限の家具しかない部屋を見かねた古城は、雪菜を連れてホームセンターへ。さらに妹の凪沙の提案で鍋パーティーを催すなど、賑やかなひと時を過ごしていた。一方絃神島では魔族が襲われるという事件が続いており、その現場には吸血鬼とその眷獣（けんじゅう）を追い詰める殲教師・オイスタッハと少女・アスタルテの姿があった…。

殲教師たちとの戦闘から一夜明け、そこに残されたのは廃墟と化した倉庫街。眷獣の力をはるかに上回る古城の力に驚きを隠せない雪菜だったが、さらに古城が自らの眷獣を制御できないという事実を知るのだった。戦闘から姿を消したオイスタッハたちの行方を追って、とある実験施設へ潜入する古城と雪菜。彼らの目的を知った二人は、再び激しい戦闘を繰り広げる。

球技大会開催間近の彩海学園。雪菜と凪沙もチアリーダーとして気合い十分！ そして基樹と倫の手回しによって、古城と浅葱もクラス競技のバドミントンにダブルスで出場することになるのだった。一方那月は、倉庫街に現れた獣人たちの捕獲に追われていた。彼らの目的とは果たして。そして同時に、第四真祖である古城を狙う者たちの影が迫る…。

古城たちの前に姿を現したのは、第四真祖にただならぬ愛情を示す公爵・ヴァトラーと、雪菜と同じ獅子王機関に所属している煌坂紗矢華だった。絃神島に潜伏しているテロリストの捕獲を古城に持ちかけるが、代わって名乗り出た雪菜の力量を確かめるべく、ヴァトラーは雪菜に一騎打ちを提案する。そして、今まで幼馴染のポジションだった浅葱の行動にも変化が…？

雪菜を思うあまり、古城に攻撃を仕掛ける紗矢華と、魔力を抑え込めない古城。雪菜の介入で大事には至らなかったが、屋上で反省させられることに。ふたりは雪菜について語り合い、徐々に打ち解ける。しかしその頃、雪菜、浅葱、凪沙がガルドシュと名乗る男によって拉致されてしまった。狙われたのは浅葱のハッキング能力。古城の追跡も間に合わず、ガルドシュの思惑通り古代兵器が起動した！

テロリスト、ガルドシュの策謀により古代兵器ナラクヴェーラが復活。古城と紗矢華は辛くも難を逃れるものの、人工島の深部へと落下してしまう。ナラクヴェーラの制御と解析を急ぐ浅葱。ガルドシュを止めるべく、激闘を繰り広げる雪菜。古城と共に分断され、孤立無援となった紗矢華は古城の吸血鬼の力に己を委ねることを決意。紗矢華の血によって新たな眷獣が出現する――！

黒死皇派による混乱が収束。古城は煌坂紗矢華を新たな知己として迎えつつ、日常へと戻ったが、自らの吸血鬼という正体を浅葱に明かすべきかを悩んでいた。そんな折、古城は妹の凪沙の友人で、中等部の聖女と呼ばれる叶瀬夏音と出会う。同じ頃、謎の飛行体が魔族特区の上空で激突する事案が発生。その破壊を引き起こした者は、絃神島に住む魔族ではなく、人間だと推測された…。

絃神島各地で不穏な激突を行う存在、仮面憑きを迎え撃つべく、古城と雪菜が出動。しかしそこで見た一体の仮面憑きの正体は、あの叶瀬夏音だった。真相を確かめるべく、消息を追う古城と雪菜は、ベアトリスと名乗る女の手引きで、孤島の研究施設へ急ぐ。ところが島に到着した矢先、ベアトリスの策で古城たちは置き去りにされてしまう！ 無人島で雪菜とふたりっきり…どうする古城!?

受け渡された吸血王の眷獣の力を制御できず異形の姿と化して暴走を続ける古城。ジャーダの協力で一時的に時間を稼ぐことは出来たが、刻限までに十二人の"血の伴侶"を揃えられなければ絃神島は消滅の危機に!!　事態に対処するべく、那月によって集められた古城に縁のある十人の美少女達。絃神島と、なにより古城を助けるため、夏音や紗矢華、霜葉達は"血の伴侶"の証しである指輪を受け取る。しかし浅葱だけは冷めたような態度で拒否するのだった…。

暴走する古城を止めるため、浅葱の立案した作戦を遂行すべく準備を進める"血の伴侶"候補の美少女達。そしてジャーダの指定した刻限が訪れ、ついに古城の封印が解かれる。実体化して暴れ出す吸血王の十二体の眷獣に対し、各々の武器を手に各個撃破を試みようとする雪菜達。彼女達が苦戦しながらも眷獣を食い止めている隙を突き、決意の表情で古城の元へと向かう浅葱だったがーー!?