太平洋のド真ん中に位置する、常夏の人工島“絃神島”。この島の彩海学園に通う高校生・暁古城は、ある日クラスメイトの藍羽浅葱、矢瀬基樹との勉強会の帰り道、彩海学園中等部の制服を身につけた見知らぬ少女に後をつけられる。厄介事をさけたい古城だったが、たまたま魔族にからまれたことで内に秘めた吸血鬼の力を見せてしまい――。

古城が住む部屋の隣に引っ越してきた雪菜。必要最低限の家具しかない部屋を見かねた古城は、雪菜を連れてホームセンターへ。さらに妹の凪沙の提案で鍋パーティーを催すなど、賑やかなひと時を過ごしていた。一方絃神島では魔族が襲われるという事件が続いており、その現場には吸血鬼とその眷獣(けんじゅう)を追い詰める殲教師・オイスタッハと少女・アスタルテの姿があった――。

殲教師たちとの戦闘から一夜明け、そこに残されたのは廃墟と化した倉庫街。眷獣の力をはるかに上回る古城の力に驚きを隠せない雪菜だったが、さらに古城が自らの眷獣を制御できないという事実を知るのだった。戦闘から姿を消したオイスタッハたちの行方を追って、とある実験施設へ潜入する古城と雪菜。彼らの目的を知った2人は、再び激しい戦闘を繰り広げる。

オイスタッハたちの進撃は止まらず、ついに人工島の中枢部が襲撃を受けてしまう。さらに浅葱が閉じ込められていることを知った古城は彼女の救出に向かおうとするが、眷獣を操れない己の力の無さに立ち止まる。そんな古城を見かねた雪菜は思いもよらぬ行動に出るのだった。｢1人でその責任を負いきれないというなら、私も一緒に背負います――｣

球技大会開催間近の彩海学園。雪菜と凪沙もチアリーダーとして気合い十分!そして基樹と倫の手回しによって、古城と浅葱もクラス競技のバドミントンにダブルスで出場することになるのだった。一方那月は、倉庫街に現れた獣人たちの捕獲に追われていた。彼らの目的とは果たして。そして同時に、第四真祖である古城を狙う者たちの影が迫る――。

古城たちの前に姿を現したのは、第四真祖にただならぬ愛情を示す公爵・ヴァトラーと、雪菜と同じ獅子王機関に所属している煌坂紗矢華だった。絃神島に潜伏しているテロリストの捕獲を古城に持ちかけるが、代わって名乗り出た雪菜の力量を確かめるべく、ヴァトラーは雪菜に一騎打ちを提案する。そして、今まで幼馴染のポジションだった浅葱の行動にも変化が……?

雪菜を思うあまり、古城に攻撃を仕掛ける紗矢華と、魔力を抑え込めない古城。雪菜の介入で大事には至らなかったが、屋上で反省させられることに。ふたりは雪菜について語り合い、徐々に打ち解ける。しかしその頃、雪菜、浅葱、凪沙がガルドシュと名乗る男によって拉致されてしまった。狙われたのは浅葱のハッキング能力。古城の追跡も間に合わず、ガルドシュの思惑通り古代兵器が起動した！

テロリスト、ガルドシュの策謀により古代兵器ナラクヴェーラが復活。古城と紗矢華は辛くも難を逃れるものの、人工島の深部へと落下してしまう。ナラクヴェーラの制御と解析を急ぐ浅葱。ガルドシュを止めるべく、激闘を繰り広げる雪菜。古城と共に分断され、孤立無援となった紗矢華は古城の吸血鬼の力に己を委ねることを決意。紗矢華の血によって新たな眷獣が出現する――！

黒死皇派による混乱が収束。古城は煌坂紗矢華を新たな知己として迎えつつ、日常へと戻ったが、自らの吸血鬼という正体を浅葱に明かすべきかを悩んでいた。そんな折、古城は妹の凪沙の友人で、中等部の聖女と呼ばれる叶瀬夏音と出会う。同じ頃、謎の飛行体が魔族特区の上空で激突する事案が発生。その破壊を引き起こした者は、絃神島に住む魔族ではなく、人間だと推測された……。

絃神島各地で不穏な激突を行う存在、仮面憑きを迎え撃つべく、古城と雪菜が出動。しかしそこで見た一体の仮面憑きの正体は、あの叶瀬夏音だった。真相を確かめるべく、消息を追う古城と雪菜は、ベアトリスと名乗る女の手引きで、孤島の研究施設へ急ぐ。ところが島に到着した矢先、ベアトリスの策で古城たちは置き去りにされてしまう! 無人島で雪菜とふたりっきり……どうする古城!?

夏音に貫かれ戦闘不能となった古城を伴い、ラ・フォリアの結界へ逃げ込む雪菜。古城の復活と新たな力の覚醒のため、雪菜とラ・フォリアは古城に血を分け与える。自我が暴走し、人としての意識が消えつつある夏音を救うためには急ぐしかない。氷の塔を舞台に再び集う古城、雪菜、ラ・フォリア、賢生、ベアトリス、そして――夏音。模造天使の少女の命運を賭けた激闘が始まった！

絃神市で年に一度開催される『波朧院フェスタ』に、島は観光客で賑わってのお祭りムード。古城も幼馴染の仙都木優麻(とこよぎゆうま)と4年ぶりの再会を果たしたものの、雪菜や浅葱は古城と親密に接する彼女に心穏やかじゃない様子を見せていた。そんな中、キーストーンゲートに突如現れたメイヤー姉妹により、“空隙の魔女”那月の身に危険が迫る――。

優麻と精神が入れ替わってしまった古城は、優麻の身体のまま雪菜たちのもとへ急ぐ。はじめは半信半疑だった仲間たちに事情を話し、第四真祖の肉体を手に入れた優麻の目的を探るうちに、空間異常の謎に近づいていく古城と雪菜。そして古城の姿の優麻は、メイヤー姉妹と対峙するヴァトラーの前に現れ、自らの正体を明かすのだった――。

麻の目優的は第四真祖の持つ魔力を使い、監獄結界から母を解き放つことだった。優麻の目論見どおり、絃神島付近の海上に出現する監獄結界。救援に訪れたラ・フォリアたちに後を任せ、古城と雪菜は優麻を追い監獄結界へ急ぐ。そこで見たのは失踪していた那月の姿だった。那月の正体を明かす優麻。優麻の守護者たる青騎士ル・ブルーを交え、旧友同士の激闘が始まる。決着なるか!?

戦いの末、古城は肉体を取り戻したものの、優麻と那月までもが倒れてしまう。完全な姿を見せる監獄結界と、優麻の母である仙都木阿夜。監獄結界内の魔導犯罪者までもが現れ、絶望的な状況かと思われたが、駆けつけた紗矢華の助けで辛くも脱出。古城たちは瀕死の優麻を治療するべく、MAR研究所へと向かう。そこで待っていたのは魔導医師である古城の母、暁深森だった――。

阿夜の持つ魔道書によって霊力を失い、空間移動によって行方不明になってしまった那月を探す古城たち。そんなとき、雪菜の驚きの声に合わせてＴＶを見ると、波朧院フェスタで賑わう映像に、那月によく似た少女を連れた浅葱の姿が映っていた。サナと浅葱に次々と襲いかかる監獄結界の囚人たち。そんな逃げる２人を助けたのは意外な人物で――。

サナを危険から守るため、ヴァトラーの戦艦「オシアナス・グレイヴⅡ」に乗り込む古城と浅葱。安心したのも束の間、ヴァトラーに仕える美少年と美女メイドたちに迫られたり、意図せぬ浅葱との混浴で古城も限界ぎりぎり！？さらに古城と浅葱の賑やかなやり取りを聞いて、寝ていたはずのサナにも異変が――！

サナを通して見た、１０年前の那月と阿夜の戦いの記憶。そして雪菜が思い描いていた古城や沙矢華たちとのもう一つの幸せな世界。阿夜の闇誓書によって操られた世界を壊すため、雪菜は雪霞狼を手に立ち上がる。一方、瀕死の傷を負った古城を介抱する沙矢華の元に、ＭＡＲ研究所から逃げ出した優麻が現れる。古城の中の新たな眷獣が目覚めようとしていた――。

彩海学園恒例の“宿泊研修”に行くことになった雪菜たち。期間中は監視役の任から解かれることもあり不安な雪菜だったが、「楽しんで来いよ」と古城は笑顔で送り出すのだった。しかし研修用の買い出しに来た古城たちの目の前に、『真理の探究者』と名乗る謎の青年・天塚汞が現れる。街中で容赦なく攻撃を仕掛ける彼の目的は、５年前のアデラード修道院襲撃事件に関わっていた夏音のようで――。

エスカレートする汞の襲撃に、ついに無関係の浅葱までもが巻き込まれてしまう。駆けつけた古城たちの前で一命を取り留めた浅葱を連れ、深森の診察を受けるために一度古城の家へ訪れることに。しかしその折、浅葱に別の人格が憑依してしまう。彼女の名前はニーナ・アデラード。“賢者の霊血”によって生きながらえた錬金術師であり、汞の師匠でもあった――。

ワイズマン復活をもくろむ天塚は、ついに雪菜たちの乗るフェリーの襲撃を開始する。｢私がいなければみんなは大丈夫……｣そう言って1人天塚と対峙する夏音の口からは、5年前の修道院襲撃事件の悲しき真実が語られる。そして那月から天塚の居場所を聞き、急ぎフェリーへと駆けつける古城とニーナ。しかし古城たちにも天塚の攻撃が容赦なく襲いかかり――。

｢さよなら、姫柊……｣ある日夢の中で古城にそう告げられた雪菜は、将来の進路を考えるとともに、いつか来るかもしれない古城との別れに一抹の不安を覚えていた。そして授業が終わり、ひとり物思いにふける雪菜の目の前に、謎の少女が現れて――。時を同じくして、古城を君付けで呼んだり、凪沙をおばさん呼びにしたりと、いつもと違う様子を見せる雪菜にとまどいを見せる古城たち。雪菜の身に何が――!?

雪霞狼を失った雪菜の元に、獅子王機関からの帰還命令が届いたのも束の間、竜脈を食らう魔獣によって絃神島の崩壊が進んでいた。一人魔獣の元に駆けだす古城。そして雪菜は自分の気持ちを押し殺したまま、古城の元に向かえずにいた。そんな雪菜の背中を押したのは、雪菜にそっくりのあの少女だった。絃神島の運命は。そして雪菜の想いは古城に届くのか。｢暁の帝国｣篇、ここに完結――