曉古城是生活在弦神島上的一個極其普通的高中生，直到三個月前。古城在暑期補習完畢後遇到了初中生模樣的女生跟踪，搪塞過去後那名女生卻遭到了兩個魔族登陸者的搭訕，古城本想過去解圍卻發現那名女生異常厲害。再還錢包時古城得知對方的名字叫做姬柊雪菜，是應對魔導災害的獅子王機關派來監視作為第四真祖的自己。

為方便監視古城，姬柊特意搬到了他家隔壁。之後，古城為配合姬柊的工作，陪她去超市買生活必需品，看著和普通女生無異的姬柊，古城想起了少數知道他身份的南宮那月的警告——遠離獅子王機關的人，回到家後，他們正好碰到古城的妹妹但同時也是姬柊的朋友風沙，飽餐過後，在古城和姬柊去便利店的途中發現有眷獸出沒，姬柊匆忙趕去，就在她與西歐教會袯魔師交戰身處危險時，古城出現。

由於古城在戰鬥中未能很好的控制眷屬，而導致東島大爆炸。次日，各大媒體對此事進行報導，古城和姬柊都不確定能否以正當防衛脫罪，便決定先找到近兩個月襲擊魔族的罪魁禍首——羅塔林基亞殲教師奧斯塔赫，二人在北區的斯赫露蒂製藥找到了奧斯塔赫，豈料他居然將眷獸寄生在人工生命體內，以襲擊魔族獲得魔力來延續生命，打鬥中，古城為保護姬柊屍首分離。

古城雖被奧斯塔赫殺死但由於是吸血鬼體質，很快因傷口自動癒合而復活，這時，島上傳來輕微震動，古城馬上聯繫身在基石之門的淺蔥，不出所料，奧斯塔赫果然帶著眷獸前去搶奪這座島的至寶「聖遺物」，事不宜遲，古城和姬柊找到奧斯塔赫，免不了又是一番戰鬥，由於古城吸食了姬柊的血，因此能夠很好的運用眷獸重創奧斯塔赫，成功保護了小島。

姬柊被班裡的男生跪求參加球技大會的啦啦隊，而古城也被安排和淺蔥組合打羽毛球混雙。羽毛球練習之前，古城在學校裡遭到不明式神的攻擊，所幸姬柊一直暗中監視才將他解救於危難之中，之後，古城發現了一封由式神帶來的派對邀請信，發信人是第一真主的使者魯迪亞魯公爵迪米托里葉·瓦托拉，為了解他此次前來的目的，古城和姬柊前去赴宴。

沒想到姬柊竟然在這艘船上見到了自己曾經的室友紗矢華，紗矢華因見到姬柊而欣喜若狂可是對古城卻充滿敵意，奧爾迪亞魯公爵說他此次前來的目的是為了消滅由賈德修所帶領的黑死皇派殘黨，姬柊自告奮勇要求抹殺潛入這座島的恐怖分子。之後，他們從那月口中得知，黑死皇派是為了尋找古代兵器納拉克維勒，古城拜託淺蔥查閱了納拉克維勒的信息，就在兩人在天台上討論的時候，紗矢華突然出現並襲向古城。

紗矢華突襲古城，不幸波及淺蔥，幸虧雪菜及時趕到，阻止了惡鬥的發生。紗矢華在與古城抬槓時，感應到了不尋常的事情，與此同時亞絲塔露蒂發出警告，校內出現入侵者，目的地是醫務室，紗矢華跟古城趕到時，只看見了倒在血泊中的亞絲塔露蒂。伽爾多修劫持了淺蔥、雪菜，被矢瀨看見，矢瀨一路追踪來到機場，使用能力時被偷襲，不幸墜樓。

淺蔥被帶走破解武器納拉克維勒後，姬柊也悄悄潛入恐怖分子內部，並發現了大量的納拉克維勒，這時，伽爾多修出現，二人一番決鬥，姬柊砍斷他一隻手臂，惱羞成怒的伽爾多修駕駛指揮納拉克維勒的女王機發動猛攻，與此同時，吸食了紗矢華鮮血的古城召喚出新的眷獸，可威力仍然不及敵人的女王機，這時，姬柊趕來利用淺蔥暗中編寫的指令將納拉克維勒全部破壞，這場戰鬥就此結束！

雖然與黑死皇派的戰爭結束，但此次事件卻牽扯進來了一些無辜的人，如何面對這些人，解釋這件事，一直困擾著古城。放學後，淺蔥將古城約到美術室，藉以畫畫之名增進與古城的關係，同時也希望古城能坦白他所隱瞞的事情。另一方面，古城和姬柊因為尋找流浪貓飼主的事情結識了妹妹的同學葉瀨，於是，三人結伴一起去看流浪貓。

古城無意中撞見的沐浴中的女子正是北歐阿爾迪基亞王國的皇女——拉·芙利亞·立赫班，在擊斃了一波前來抓捕她的魔道士工塑的機器人後，她將葉瀨賢生的陰謀以及葉瀨是王族的事情告訴了古城和姬柊，話還沒說完，魔道士工塑的船再次來到無人島，而此次前來的正是葉瀨賢生，他企圖將改造為模造天使的葉瀨作為兵器投入戰場，激戰中，古城不敵葉瀨身受重傷昏迷不醒。

古城的傷口開始自動癒合，可他自己卻因身中天使之劍而未能甦醒，為挽救古城，姬柊自願以鮮血為靈媒喚醒他，古城甦醒但他體內的眷屬卻沒有覺醒的跡象，在拉·芙利亞的要求下，古城再次吸食了她的血並喚醒了龍蛇之水銀，三人聯手打破了冰之塔，激戰之中，古城利用新眷獸的次元空間吞噬的能力，將深陷痛苦的夏音拯救。

為參加即將舉行的波朧院祭典，古城的青梅竹馬仙都木優麻回到了弦神島，在帶她故地重遊的時候，古城接到了拉·芙利亞的電話，與此同時，亞絲塔露蒂出現，她告訴古城那月離奇失踪，並讓他首要照顧好夏音。當晚，準備進入自己家浴室的古城卻撞見了正在姬柊家洗澡的夏音和亞絲塔露蒂，因此而懷疑空間發生扭曲的古城和姬柊決定謹慎行事，然而，一波未平一波又起，被優麻親吻的古城竟然在第二天發現自己和優麻互換了身體。

變成優麻的古城急忙找姬柊商量對策，在確定了古城的身份後，姬柊推斷出優麻的目的是第四真主的身體，於是，一行人盛裝打扮來到了正在舉行波朧院祭典的街道上，就在這時，中樞石門傳來強烈的魔力波動，於是，姬柊和古城在淺蔥的幫助下到達目的地，而此時那個奪走古城身體同時身為“書記魔女”女兒的優麻正在與瓦特拉對峙。

為破壞監獄結界而存在的優麻，不顧古城的阻撓執意要完成任務，就在他們被魔女梅亞姐妹牽制的時候，拉·芙利亞、紗矢華趕到，她們讓古城和姬柊去追優麻，自己則留在這裡牽制魔女。之後，古城見到了監獄的管理員同時也是鑰匙的那月，為阻止優麻想要殺掉那月解開封印的瘋狂行動，古城在與姬柊的完美配合下奪回自己的身體，而被擊敗的優麻也放棄了破壞結界。另一方面，拉·芙利亞和紗矢華將梅亞姐妹制服。

在北部地區出現了未登入的附屬島嶼，LCO圖書館的那些人的目的到現在也不明白。就在這個時候，優麻的母親突然出現在優麻一眾面前，優麻竟然是這個女人單體生殖所產生的複製品，僅僅是為了打破監獄結界材質作出的影子。令人沒想到的是，這個女人竟然奪走了優麻身上的所有魔力，更糟的是，監獄結界的囚徒居然全員現身了！

優麻仍然昏迷不起，如今的當務之急是找到不知去向的那月，就在這時，轉播波朧院祭典的電視畫面上出現了淺蔥和幼兒化的那月，古城立刻打電話給淺蔥，但此刻她們正遭到監獄結界越獄囚徒吉利卡的襲擊，淺蔥憑藉自己的摩古歪成功逃到了有特區警備隊主力和亞絲塔露蒂所在的中樞石門，雖然吉利卡被制服，但同是囚徒的吉里歐拉卻再次出現。

正在泡澡的古城受到了一群穿著性感泳衣的美女調戲，美女們離開後圍著浴巾的淺蔥和那月出現在了浴室裡，就在淺蔥認為古城對女性不感興趣時，古城意外的看到淺蔥的裸體導致失血過多暈倒在浴池裡。隨後僱傭兵攻擊了古城三人，在古城準備對僱傭兵展開攻擊時，瓦托拉出現在古城三人身後並與身為屠龍者後裔的僱傭兵陷入對戰……

就在紗矢華想要用自己的血治療喪失魔力的古城時，受傷的優麻出現在了門口，之後還擁有魔力的優麻用自己的血使得古城恢復了吸血鬼之力。隨後古城解救出了被優麻母親阿夜綁走的那月和姬柊。在古城等人與阿夜展開一番對戰後。面對大家的聯手，阿夜展開了魔女的最終形態墮魂，而古城他們能夠打敗最終形態的魔女阿夜嗎？

古城遇到了神秘探究者的襲擊，而神秘探究者的目的是為了綁架葉瀨，危及時刻雪萊出現救下了古城。隨後古城了解到了煉金術士的目的，為了解五年前修道院發生的事情，古城打算前去修道院調查。前往途中古城與淺蔥遇到了那月，在那月的拜託下古城與雪萊等人一起參加了修學旅行。另一方面，意外闖入探究者著復活儀式的淺蔥會遇到什麼危險呢？

淺蔥在天塚汞襲擊中被抓獲。古城和雪菜急著去救她，決定帶她接受治療。但當他們在路上停在古城的住處時，另一個人格接管了淺蔥的身體。

妮娜和古城走在硝煙瀰漫的廢墟上，裡面全是被天塚殘食剩下的骨頭，在妮娜再次復活後那月來找到了他們。聽到雪菜和葉瀨正受到天塚汞的威脅後古城立即行動，乘坐著聖環騎士團所有的試用航天器古城來到了船上，古城的到來讓天塚汞失去了勝算，而天塚汞手中的賢者殘骸卻發出了怪異的笑聲，吸收了海水中稀有金屬的賢者復活了過來。

今天古城見到的姬柊非常奇怪，她對周圍朋友的奇怪稱呼和嗜血的衝動讓古城看出了破綻，而真正的姬柊也趕了過來。正當古城想要問清楚狀況時未知的眷獸出現了，這正是瓦托拉想要測試肆虐龍脈時所見到的眷獸，在戰鬥中姬柊的雪霞狼竟然被輕易折斷，倒在地上的神秘女孩恢復後抽出了黃金之槍解決了事件，正當姬柊感到疑惑時她又收到了獅子王機關的信件。

擾亂龍脈的未知眷獸已經使整個島陷入了危機，而神秘的女孩正是為了消滅它才來到了此地。受到遣返命令的姬棟準備回獅子王機關，不想讓姬棟受到傷害的古城沒有挽留，而煌坂的話語讓古城反應了過來，在他去追姬棟時眷獸又開始肆虐。古城和眾人聯手依舊無法消滅眷獸，就在危機時刻姬棟帶著可以承受自己靈力的嶄新雪霞狼趕了過來。