下鸭矢三郎变成少女的模样游荡街头，帮母亲买东西的时候遇上了死板的哥哥——下鸭矢一郎。矢一郎对弟弟的变身非常不满，想要教训时却被矢三郎设计逃脱。矢三郎买便当及各种日用品去拜访红玉老师，当下的红玉老师不仅无能，还有臭脾气。矢三郎和老师聊天时，不禁想到了和弁天初次相遇的情景。可是，现在的弁天却对红玉老师不闻不问，抛弃老师去了星期五俱乐部寻欢作乐。红玉老师写了封言辞拙劣的情书让矢三郎带给弁天，矢三郎虽不情愿还是答应了。矢三郎把情书绑在箭上，模仿那须与一一箭射破了远处弁天的扇子。随后，矢三郎与弁天在酒吧碰面，弁天兴师问罪是否是挑衅，矢三郎矢口否认。在关于红玉老师的问题上，弁天对矢三郎的请求非常不满，当场强吻了矢三郎。随后弁天在屋顶还是与红玉老师见了一面，红玉老师虽然已经腿脚极度不利索，还是想表达殷殷爱意，然而弁天却明着暗着对老师羞辱了一番，大笑着飞走。矢三郎看不下去，把红玉老师送回了住处，并且变成了弁天的样子。

红玉老师在睡梦中还在吹牛，并希望弁天能多陪陪他，矢三郎表示无语。次日，矢三郎陪母亲去打桌球，母亲一副男子打扮，人称黑衣王子，而矢三郎则变身成了大小姐的模样。打球时，母亲对矢三郎主动找弁天表示担忧。矢三郎随后去找哥哥下鸭矢二郎聊天，矢二郎变身成一只青蛙后就再也没能变回来，便一直待在井底。同时，在伪电气白兰酒厂工作的十四郎受到了夷川家金阁银阁两兄弟的刁难，在被他们围住时，正好遇上了赶来接弟弟的矢三郎。金阁银阁的愚蠢令人难以置信，正当他们纠缠的时候矢一郎赶到并赶走了那俩兄弟。母亲害怕雷声，打雷时会无法保持变身后的模样，三兄弟赶去桌球店的时候，发现母亲已经不在。矢一郎情急之下手忙脚乱瞎指挥，最终还是在桥底找到了母亲。夷川家女儿、矢三郎的前未婚妻海星一直陪着母亲，为此，矢三郎前往道谢。雷雨散去、一家团聚，矢三郎不禁怀念起了伟大的父亲，也感叹有一个伟大的、胸襟广阔的母亲。

按照狸的传统（不如说是傻瓜的血脉）盂兰盆节是要出纳凉船的，然而下鸭家道中落之后，已经没法再弄到纳凉船了，矢一郎束手无策，只得找矢三郎求助，矢三郎来了傻劲，趁机揩大哥的油，被母亲发现并奚落了一顿。矢三郎随后找矢二郎聊天，聊到了父亲还有父亲和夷川家缔结的，矢三郎和海星的婚约，虽说婚约在下鸭总一郎死后就被夷川家单方面取消。矢三郎把注意打向了红玉老师，带着弟弟向老师借飞天房，没想到红玉老师已经把飞天房和风神雷神扇都送给了弁天。在老师家遇到了石屋山的金光坊，金光坊和矢三郎聊到了现在红玉老师的悲惨遭遇，也感慨了总一郎当年是如此的威武。矢三郎只得带着弟弟去海上的钟楼找弁天，对弁天事迹早已耳闻的弟弟一路上心魂不宁。弁天在钟楼上休闲纯粹是为了等鲸鱼出现然后能去拉拉看鲸鱼尾巴，矢三郎提出借飞天房后，弁天同意，但是提出如果再弄坏的话就要矢三郎去星期五俱乐部表演才艺，若是表演不好就将矢三郎煮成狸肉锅，她表示自己非常喜欢矢三郎，喜欢得希望能将矢三郎吃下去。弁天一挥风雷神扇，一时天空变色，电闪雷鸣；鲸鱼出现了，弁天狂笑不已，不顾俩兄弟便跳入海中，驾鲸而去，矢三郎望着远处的弁天，看呆了。

终于到了盂兰盆节，下鸭家成员也如愿的乘上了老师的飞天房，当然还有傲娇的老师。大家在飞天房中一面欣赏着人间美景，一面回忆着下鸭总一郎当年的威名和当年帮助老师的故事。就在这时，夷川家的飞船靠了过来，他们以放烟火攻击下鸭家的飞天房以表讥讽。在妈妈和三郎的怒火下大家展开了反击，但却不及夷川家人多势众财势欺人。最终三郎在抽屉中找到了弁天留下的风雷神扇，并以此击落了夷川家的飞船。但自家所乘坐的飞天房也因燃料耗尽（老师喝了不少）而坠落。落地后三郎发现丢失了弁天的风雷神扇，吓坏的他开始了跑路的生涯，日后也获得了“落跑的三郎”的称号。

矢三郎逃到大阪一家中古相机店帮忙，回到京都时不幸巧遇了弁天，但侥幸逃过了弁天的眼睛。矢三郎与母亲见面，说起人类比天狗更可怕，母亲却相信大部分人是好人，让矢三郎不要忘记在北川救她的救命恩人，并要记得报恩。矢三郎私下与海星见面，拜托他把天狗香烟交给矢四郎，却发现弁天带了天狗来找矢三郎，得知是金阁和银阁出卖了他。根据他和弁天的约定，弁天带他去参加星期五俱乐部，并且在星期五俱乐部认识了当年妈妈的救命恩人。大家喝醉之后，弁天带矢三郎离开，一起赏月喝酒，喝醉之后的弁天一直说着可悲啊可悲。

矢三郎与弁天在外赏月时，淀川教授追了出来，弁天开始在屋顶上飞行，矢三郎与淀川教授追了一会就追不上了。弁天却意外的返回，拉着他俩的手到了一栋种了枫树的屋顶上。淀川教授有些微醉，坐在长椅上小憩，矢三郎拿出口袋中的相机为他拍照。转头看见站在灯光枫叶中的弁天，回忆起开始遇到她的青涩的摸样，不禁感叹弁天再无当日的摸样。矢三郎示意弁天坐到淀川教授的周围，为他俩拍照。淀川回忆起第一次见到弁天的样子，在一直勇敢的狸旁边，睡得很香，并向她表达了爱意。弁天拒绝了淀川教授，一步一步走到屋顶灯前，说月色很美，让她很悲伤，不让矢三郎靠近，然后飞走了。矢三郎等淀川教授醒来，淀川说他饿了，拿出了背包中的饭团和清酒，边吃边说起了吃狸是爱的表现，并回忆起了见到下鸭总一郎，并与他对话的故事。最后跟矢三郎说这就是傻瓜的血脉！两人在屋顶上找路，淀川教授意外的发现了梯子，矢三郎发现梯子是海星变得。送走淀川之后，矢三郎变成青蛙，到矢二郎的井底，跟他说遇到了母亲的救命恩人，也是他们的杀父仇人，就算他吃了父亲，还仍觉得的亲切，矢二郎说人吃狸是符合常理的。两人在感叹命运之时，发现弁天却在井口，一言不发，只是不停的落泪。

矢三郎到朋友的酒吧喝酒，朋友让他趁自己没有变成狸火锅前多喝几杯，矢三郎抱怨他毒舌的时候，矢四郎前来求助，说赤玉老师诸多借口不想洗澡，明明房间里都已经充满霉味儿，赤玉老师确只是喷香水，不肯洗澡。矢四郎认为自己没有才能，连带赤玉老师洗澡都做不到，矢三郎安慰他这种才能不需要。矢三郎带矢四郎来到赤玉老师的家，味道已经难闻到让矢四郎尾巴变出来后晕倒。赤玉老师一边喷香水一边埋怨矢三郎，矢三郎提出带赤玉老师洗澡，结果被拒绝，矢三郎说变成弁天，赤玉老师发怒说用天狗风吹他，矢三郎变成黑牛。赤玉老师发了一通火后，矢三郎说老师出了一身汗，去洗澡吧。矢一郎接赤玉老师到了澡堂，赤玉老师一边抱怨一边进了女澡堂，下鸭三兄弟立刻把他带进男澡堂。赤玉老师仍是抱怨不断，并且不停的念叨弁天。十三郎与矢四郎洗完澡，喝咖啡牛奶等赤玉老师的时候，遇到了夷川亲卫队，他们想让矢一郎在下月的伪右卫门选举中退出。矢一郎在抱怨矢三郎不帮助他的时候，金阁与银阁到他们面前炫耀选举的成果。矢一郎跟夷川兄弟吵架后胜利，把夷川兄弟扔进汤池之后，给金阁讲澡堂的规矩，并且用热水恐吓金阁，说出了父亲被抓的秘密——跟矢二郎喝酒喝醉后才被抓，但是矢二郎却一直一声不响的活在井底。矢一郎生气的把他扔进冷水了，并且跑出澡堂，带着矢三郎去找矢二郎。矢二郎跟矢三郎寒暄完之后，矢一郎说起了最后一天跟父亲在一起的情形，然后问矢二郎最后见父亲的情形，那晚有没有跟父亲一起喝酒，是否丢下了喝醉的父亲，矢二郎承认是自己害死了爸爸，矢一郎难受的痛哭，矢三郎想起那天自己在干什么。

被金阁和银阁告知了已发生的事实，所以矢一郎和矢三郎到井底去见矢二郎并询问他。父亲总一郎为什么被做成狸锅吃了呢？。为什么矢二郎变成了青蛙躲在井底不出门？矢二郎的意想不到的告白，给矢一郎和矢三郎带来了冲击。然后矢三郎把关于总一郎死亡的事情告知了赤玉老师。

长期对立的下鸭家与夷川家。狸界王伪右卫门谈起了下鸭总一郎的继承问题，下鸭家的长子矢一郞和夷川家的当家早云，现在重新在伪右卫门举行选举的场合发生了冲突，在长老们的御前会议上一决雌雄，并打算拜托赤玉老师作证，赤玉老师撒起娇来得到出席承诺。说服矢三郎用白羽的箭站。

到了狸界王伪右卫门决定的日子了。意想不到的是伪右卫门确定了矢三郎兄弟们的父亲总一郎的忌日，每年被检查狸锅的星期五俱乐部的忘年会当天也有。为继承下去伟大的父亲的家业而奋斗的矢一郎，策划阴谋的夷川家的当家早云是那个伪右卫门的呢？本来为祝胜会做准备、等待喜讯的下鸭家，突然乌云笼罩。

终于知道了父亲总一郎做成狸锅真相的矢三郎，不过，在那个时候阴谋已经遍布了，矢一郎和母亲都被囚禁了，对矢三郎的包围网也迫近着。多亏了弁天帮助矢三郎摆脱了窘迫的境地，两人为了拯救大家行动起来，那是矢三郎在进一步被逼到绝境的应对。另一方面，在星期五俱乐部，作为忘年会惯例的狸锅的准备也在进行中。下鸭家会如何呢。

矢四郎和海星被告知了家庭的危机，做的策略也不好。倾盆大雨中，只有一个人残留在矢四郎的脑海里回荡——金阁的“那样的家伙，放任就好。做什么都是没用的东西”这句话。下定决心跑出去的矢四郎面向了变成青蛙了的哥哥矢二郎所在的六道珍皇寺。另一方面，金阁与银阁的陷阱使矢三郎陷入在了栅栏里的尾羽被打枯萎了。穷途末路的矢三郎开始了起死回生的策略。

仙酔楼的宴会上，星期五俱乐部的狸锅的准备已经就绪，在笼子中放入的狸也运来了。另一方面，其他的房间是狸的头领、假右卫门召开的决定会议，在一排狸们面前摆脱陷阱的矢一郞和早云正面相撞。早云那目中无人的的态度，终于让矢一郎变的忍无可忍。狸与天狗、人类三方展开的波澜万丈的故事，结果会如何呢。

　　矢三郎带着弟弟来到如意岳寻找野槌蛇，一张华丽的沙发突然掉到了他们面前，在他们准备搬回家讨老妈欢心时遇到了鞍马天狗。随口说了鞍马天狗坏话的矢三郎兄弟被困住，而打破窘境的是归国的药师坊二代目，红玉老师与他的儿子二代目有着不小的隔阂，了解到这点的矢三郎立刻赶了回去。

　　矢三郎接到了一份棘手的工作，幻术师天满屋擅自在楼顶开了一间店，去制止的人非但没有成功还被吓跑，感到有趣的矢三郎打算去会会天满屋，但变身成棕熊的他反而被对方的幻术控制。和教授聚会的时候矢三郎遇到了天满屋，这才知道天满屋曾在寿老人手下工作，几年前因为触怒寿老人而逃离京都，现在不知道为什么又回来了。

　　变成鬼的矢三郎虽然骗过了天满屋，但在天满屋掏出枪的那一刻他就输了，当矢三郎提到弁天的时候天满屋非常激动，而回国的弁天刚好出现在了他们面前。得知二代目搬家后矢三郎带着弟弟前去送贺礼，在他们准备离开的时候弁天出现了，两人一见面气氛就非常紧张，矢三郎面对眼前剑拔弩张的局面束手无策。

　　矢三郎为冈崎的狸猫们做替补，矢二郎则在一旁练习着将棋，将棋大会就要开始了，这可是他们大哥矢一郎费尽心思复活的比赛。将棋大会在南禅寺举行，南禅寺的玉澜对战矢二郎，金阁银阁的捣乱让玉澜发飙，将棋大会被迫终止，这让喜欢着玉澜的矢一郎非常沮丧。在老妈的逼迫下，矢三郎只能当起了哥哥和玉澜的媒人。

　　又到了观赏五山送火的日子，为此矢三郎找到红玉老师借锅炉引擎，靠着矢二郎变成的电车去送火。在红玉老师的开导下，矢一郎和玉澜相互承认喜欢对方，而弁天带着二代目的长椅悄然落在了电车顶部，看着二代目的长椅矢三郎知道一场大战在所难免，但在此之前乘坐着纳凉船的金阁银阁先找上门来，大文字纳凉船之争又开始了。

　　四处宣传废止狸猫火锅的淀川教授被星期五俱乐部陷害，听到星期五俱乐部成员将会在有马温泉会面后矢三郎打算去看看情况。为了阻止星期五俱乐部的阴谋，矢三郎来到有马查找线索，跟在弁天后面的他来到了一处宅邸，在宅邸里他看到了变成父亲摸样的早云，早云表示自己要顶替退会的淀川加入星期五俱乐部，而毫无防备的矢三郎被他推进了地狱画里。

　　矢三郎被弁天带出地狱后见到了寿老人，在弁天的提议下矢三郎也被允许参加宴会，宴会前矢三郎在温泉里遇到了淀川教授。早云要在今日的宴会中加入星期五俱乐部，但淀川教授的闹剧让这个计划有了改变，弁天顺水推舟将站出来和解的矢三郎拉入了星期五俱乐部，没有得逞的早云把这一切都归咎于矢三郎。

　　矢三郎和玉澜聊天的时候突然听到雷声，担心母亲的矢三郎立即跑回家里，每个狸猫都有着弱点，母亲就是因为雷声而变回了狸猫，但矢三郎称自己并没有弱点。矢一郎找到矢三郎谈及婚事，一郎建议三郎恢复与海星的婚约，兄弟俩意见不合不欢而散，晚上海星找到了露宿的矢三郎，一直不肯露面的海星到底有着什么样的秘密？

　　狸猫们开始忙着伪右卫门的竞选，早云死后矢一郎成为了伪右卫门的既定人，按照惯例还需要一位德高望重的天狗见证。不愿出席的红玉老师称将由弁天代替自己参加，虽然矢三郎明白红玉老师是想让弁天名正言顺的成为自己的继承人，但狸猫们却难以接受弁天吃过狸锅的事实，为此矢三郎前去请求二代目，但这却为一场血雨腥风拉开了序幕。

　　二代目和弁天的尴尬相遇让矢三郎陷入了前所未有的危机之中，虽然弁天当场没有发作，但矢三郎还是要付出不小的代价。矢一郎当选伪右卫门的日子定了下来，那是他们父亲的忌日也是星期五俱乐部聚会的日子，矢三郎的逃亡生活又开始了，得罪了弁天的他被红玉老师逐出师门，在这之后他还会遇到更大的危机。

　　矢三郎和海星被天满屋抓走后狸界的局势就发生了改变，矢一郎等人在二代目家里举行伪右卫门的任命时金阁和吴一郎派人闯了进来。他们宣称二代目丢的气枪在矢四郎那里，并诬陷是下鸭家射杀了自己的父亲，听到矢三郎被抓走后矢一郎不顾选举前去营救，而夷川家想要趁机将伪右卫门的任命夺走，但在最后的时刻一切又有了变故。

　　矢三郎从寿老人那里夺下了电车的控制权，遭到弁天的阻止后矢三郎迎合她的心情将电车径直撞向了二代目的住所。被激怒的二代目与弁天大战了一场，看到被烧毁的房子，想起了之前被恋人抛弃的过往，一直闹别扭的二代目终于释怀，在大雨中他像小孩一样嚎啕大哭。早云和天满屋落得流放地狱的下场，狸猫们的生活也回归了平常。