謎の異生物・奇居子(ガウナ)によって太陽系を破壊され、わずかに生き残った人類は巨大な恒星間宇宙船シドニアでの旅を余儀なくされた。その出航から、約1000年――。シドニアの地下で祖父にひっそりと育てられた谷風長道(たにかぜ ながて)は、祖父の死後、食料が尽きたことで地上へ出ると、米泥棒の容疑で逮捕されてしまう。窮地を救ってくれたのはシドニアの艦長だった。彼女に保護され、人型巨大装甲・衛人(モリト)の操縦士訓練学校に入学することになった長道は、初めて見る祖父以外の人間たちと交流を深めていく。そして、かつての英雄が乗っていたという一七式衛人(モリト)白月改・継衛(ツグモリ)を与えられ、初任務に就くのだが……。100年ぶりに姿を現した奇居子に遭遇してしまう。

資源の採掘任務を命じられ、小惑星へ出撃した訓練生たち。任務は簡単なものであるはずだったが……突如、採掘地点に奇居子(ガウナ)が出現し、訓練生たちへ攻撃を仕掛けてきた。奇居子の一撃によって長道は心肺停止状態となり、山野栄子は捕食されてしまう。奇居子を少しでも遠ざけようと、シドニアに搭載された重質量砲の発射を命令する艦長。同時に息を吹き返した長道が奇居子に応戦し始めるが、着弾までの猶予はない。着弾の寸前、手を差し伸べてくれたのは星白だった。彼女に救われ、無事シドニアに帰還した長道は、奇居子の脅威を実感し、決意を新たにするのだった。

シドニアのお祭り、重力祭りが佳境を迎える。赤井班のメンバーと岐神は衛人の模擬戦｢重力杯｣を勝ち抜き、長道と星白は縁日を楽しんでいた。それぞれが重力祭りを過ごす中、長道の存在が衛人操縦士たちに大きな影響を及ぼしはじめる。シドニア最強の赤井は長道の戦い方を参考にし、岐神は継衛を与えられた長道に嫉妬、イザナと纈はそんな長道に惹かれていった。一方、先に排擲した奇居子に対し、2日後、赤井班が出撃するという。長道は赤井たちから海水層へ誘われ、出撃前のひとときを過ごす。そして翌日、ついに奇居子との交戦が始まって……。

赤井班に訪れた悲劇は船内に大きな衝撃をもたらした。小林艦長は再び重質量砲による奇居子の排擲を命令するが、奇居子は重質量砲を回避するだけでなく、シドニアに進路を向ける。小林艦長は奇居子との接触を阻止するため、シドニアの斜め加速による回避行動を選択。だが、緊急加速は船内の重力制御を奪い、居住区や訓練生たちに甚大な被害をもたらした。奇居子が再接近する中、長道たち4人の訓練生は漂流しているカビザシの回収に向かう。無事に回収が完了したかに思われた瞬間、奇居子は強力なヘイグス粒子砲を長道たちへ向けて発射する。長道たちの機体が大きく損傷し、絶体絶命の危機を迎えてしまう。

256機の衛人によって救出された長道と星白。シドニアへ戻ると、長道は英雄的な扱いを受けるまでに至り、岐神、星白、仄焔とともに正規操縦士に任命される。先の戦いでの活躍が大きく評価されたのだ。任命式では岐神と和解。4人は新たな仲間として掌位を組むのだった。一方、長道は自身の境遇に疑問を持ち始め、小林艦長に疑問をぶつけるが、艦長は｢シドニアの騎士になってくれ｣とだけ伝え、就任式の場から去っていくのだった。艦長のもとを去った長道は星白と海中浮遊槽を楽しみ、お互いの距離を縮めていくのだが……。シドニアの航路に新たな奇居子が出現し、出撃を余儀なくされてしまう。

報道で星白の戦死を知った長道は、連結型奇居子との戦闘記録を閲覧しに行く……。長道、星白、岐神、仄焔の4名に与えられた任務は、12本の爆破杭を一斉に起爆し尾部を切断すること。ところが、岐神の謀略によって長道だけが先行して起爆し、尾部切断は失敗してしまう。戸惑う長道に、奇居子の胞手が襲いかかる。そんな彼を命と引き替えに救ったのは星白だったのだ……。すべてを思い出した長道は自室にこもってしまうが、ララァとイザナのはからいもあり、少しずつ覇気を取り戻していく。一方、司令部では司令補となった纈が最初の作戦を遂行しようとしていた。その作戦は、先の連結型奇居子との戦いで逃した本体が潜んでいると思われる惑星の破壊だった。

対惑星誘導飛翔体によって奇居子潜伏の可能性があった惑星を破壊すると、星白機を模した奇居子3体が現れる。衛人操縦士たちは3班に分かれ、それぞれ1体ずつ奇居子と戦うことになった。奇居子が星白機の回線を使い星白の声で言葉を発することに戸惑いながらも、長道たち岐神班は星白を模した胞衣をぶら下げた1体を撃破。長道はその星白を模した胞衣の回収に向かう。一方、サマリ班も対峙した奇居子を撃破するが、中園班は全滅してしまう。中園班を全滅させた奇居子は他の2体よりも明らかに強力で、操縦士全員でかかっても追い詰めることができず、仄烽も犠牲となってしまう。だが、この戦いは奇居子の突然の逃走により終了した……。ララァは長道が毎回出撃させられることを不服に思い、小林艦長を問い詰める。そこには長道の出生にも関わる重大な秘密があった。

エナ星白を保存する外宇宙生命体研究所、通称｢外生研｣。エナ星白の知性を確認するため、研究者・田寛ヌミが長道への反応を見る実験を行う。最初は胞手を伸ばすという反応を見せたエナ星白だが、実験を重ねるごとに長道の言葉に応答するような様子を見せはじめる。心を引かれた長道は、武功を立てる一方で出撃の合間に外生研へ通うことが日課になっていた。ヌミの実験が始まった頃と時期を同じくして、小林艦長は落合の本来の人格を覚醒させ、補助脳と呼ばれる記憶装置へアクセスする｢降ろしの儀｣を行っていた。それは、移住を希望する非武装主義者たちに与える惑星地球化技術を取り出すためだが、艦長には別の目的もあるようだった。

長道、イザナ、纈が基底湖へ観光に訪れる。纈の真の目的は、第四次奇居子防衛戦ののちに処刑された科学者・落合が残した研究施設の探検だった。しかし、意図せず最厳重警備隔離施設に近づいてしまったため、3人は警備員に眠らされてしまう。長道が目覚めると、待っていたのはユレ博士と小林艦長だった。長道は、ここで胞衣(エナ)と人間の融合個体が作られていたこと、融合個体の本体から人工カビの製造に成功したこと、そして人工カビを用いた新兵器が開発されていることを明かされる。後日、シドニアを出発した非武装主義者の先発隊に新たな奇居子が進路を向ける。長道は新兵器を身につけた継衛で救出に向かうのだった。

シドニアの進路上に胞衣で小惑星を丸ごと飲み込んだ巨大奇居子が出現する。シドニアは斜め加速で衝突軌道を外れるが、奇居子も進路を転換。再び衝突軌道へ入る。衝突までの猶予がない中、纈は対惑星誘導飛翔体による小惑星の破壊を命令。しかし周囲の奇居子による直前回避や迎撃が予測されるため、衛人隊には飛翔体着弾までに周囲の奇居子を殲滅する任務が与えられた。長道は｢シドニアの騎士｣としての決意を新たにし、量産された超高速弾体加速装置と奇居子本体貫通弾を装備した衛人隊の一員として出撃する。しかし、圧倒的な奇居子本体の数と新兵器の訓練不足によって衛人隊は苦戦を強いられ、さらにそこへ紅天蛾が現れる。

巨大奇居子の主本体への突破口を開くため、超高出力ヘイグス砲を放つシドニア。奇居子の内部構造が露わになると、開口部から衛人隊が突入を開始する。一方の長道は、サマリたちの背後に現れた紅天蛾の撃破を引き受ける。苦戦しながらも紅天蛾を追い詰める長道だが、地表からの攻撃に晒され、地面へ落下。激突しようとするその瞬間、継衛が1機の衛人に抱きかかえられる。長道を救ったのはイザナだった。ところが、イザナが紅天蛾の攻撃を受け、戦域から放り出されてしまう。意識を取り戻した長道はイザナを助けようとするが、再び紅天蛾が立ちはだかる。