Trois ans après les événements qui ont bouleversé Wayward Pines, la première génération, menée par Jason, dirige la petite ville d'une poigne de fer. Quelques habitants, dont Ben Burke, ont tenté de se révolter pour mettre fin à cette dictature. Parallèlement, le docteur Theo Yedlin est réveillé de son hibernation : on a besoin de lui à l'hôpital, pour soigner Kate, grièvement blessée. Les derniers souvenirs de Theo remontent à l'ancien temps : il était en vacances à Hawaii avec sa femme, Rebecca...

Bien que les rebelles se soient rendus à Jason, le jeune homme souhaite éliminer Ben et Xander, ainsi que Theo, qu'il juge trop dangereux. Les trois hommes sont emmenés au-delà de la clôture et livrés aux Abbies. Comprenant trop tard son erreur, Jason envoie des troupes à leur secours, mais Kerry, sa compagne, est blessée dans l'attaque. Theo menace de ne pas opérer la jeune femme si Jason ne lui explique pas les raisons de sa présence à Wayward Pines...

Les cultures ont été récoltées grâce à la mise en place d'un feu qui a fait fuir les Abbies. Mais les vivres manquent, et Jason émet le souhait que Wayward Pines s'agrandisse au-delà de la clôture. Pam refait surface à Wayward Pines et commence à répandre un traitement mortel sur la ville. Suivant à la lettre les directives laissées par Pilcher, Megan, l'institutrice et également chef de la recherche scientifique, met en place une politique de procréation...

Xander, un des rebelles, a survécu à l'attaque des Abbies en tombant dans une grotte souterraine. Il est pris pour cible par Adam Hassler, un agent envoyé en mission de reconnaissance des années auparavant. En dépit des protestations de Theo, CJ dirige un groupe de volontaires à l'extérieur de Wayward Pines afin de semer de nouvelles graines au-delà de la clôture. Theresa se joint à lui, cherchant à savoir si Ben est toujours vivant...

À la stupéfaction générale, un Abbie est entré dans la ville. Il s’agit d’une femelle dont le comportement diffère des autres créatures. Sur la paume de sa main, elle porte la trace d’un cercle concentrique qui lui confère un statut particulier. Adam Hassler l’identifie comme étant le chef des Abbies et demande sa libération immédiate. Pendant ce temps, les créatures féroces se massent par centaines derrière la clôture. Theo, comprenant que la catastrophe est imminente, demande à être nommé chef du service de recherche ; il s’attire les foudres de Megan.

Rebecca avoue à Theo qu’elle s’est mariée avec Xander lors de son arrivée à Wayward Pines. Le chirurgien encaisse mal la nouvelle et quitte le domicile. Une alerte est donnée en pleine nuit car les Abbies ont décidés de passer à l’attaque. Des troupes de civils armés sont envoyées en renfort afin de sauver les récoltes, mais les blessés arrivent par dizaines à l’hôpital. Jason tente de rassurer les habitants de la ville, tout en refusant de croire aux analyses faites par Theo qui a détecté un niveau d’intelligence supérieur chez les Abbies.

Theo tente une expérience avec Margareth, la femelle Abbie capturée, et met au jour ses qualités d’empathie. Il est désormais persuadé que celle-ci est le chef de la horde sauvage et que les Abbies masculins lui obéissent aveuglément. Jason fait irruption dans le laboratoire et tire sur les Abbies, compromettant tout espoir de négociation…

Theo annonce à Kerry qu’elle a gardé des séquelles de sa blessure et ne pourra donc pas avoir d’enfant, ce qui plonge la jeune femme dans un profond désespoir. Revenu au laboratoire, il découvre le corps sans vie de Megan. La femelle Abbie ayant pris la fuite après son forfait, il donne immédiatement l’alerte. Les enfants sont confinés dans l’école, et le reste de la population est sommée de ne pas sortir de chez elle. Une traque commence pour retrouver Margareth. Des groupes de combattants indépendants se constituent.

Pilcher se souvient du choix de son Elu. Sous la pression des abbies, Jason fait un mauvais choix. Quant à Theo et Xander, il doivent mettre de côté leurs différences afin de l'empêcher de nuire; La survie de toute l'espèce humaine est en jeu...