2552年、惑星マドリガルの人々は地球からの独立を求めて戦っていた。しかし、異星人同盟コヴナントの襲来により事態は複雑化する。マスターチーフことジョン117と超兵器スパルタンらが交戦に参加し...。

ジョンはクワンを連れて旧友のもとへ。そこで謎の物体についての秘密が次第にひも解かれていく。コヴナントの脅威が高まるなか、ハルゼイ博士はジョンの予期せぬ行動に対処すべく、ある計画を立てていた。

ジョンは新たな相棒と出会い、記憶の中の秘密を発見する。クワンはマドリガルへ戻って独立のための戦いを続けたいと願うが、ソレンには別の考えがあった。マキーはマドリガルの物体を手に入れる計画を実行に移し...。

脳裏に浮かぶ情景に導かれ、ジョンは過去への答えを探し出すため、ハルゼイとコルタナと共に、全てが始まった場所へ向かう。ソレンを護衛につけ、マドリガルへと戻ったクワンは同志を捜し始める。

逃走中に万策尽きたクワンとソレン。2人にはそれぞれの考えがあった。謎に満ちたヘイロー発見の期待が高まるなか、ジョンはおぞましい事実に気づく。

戦闘を生き延びた者たちは、それぞれリーチへ帰還する。ジョンは嘘で塗り固められた自分の過去をハルゼイ博士に問い正す。新たな捕虜は、ジョンについて彼自身よりもよく知っているようだった。

クワンは一族の“真の使命”を知るため、マドリガルの砂漠へと向かう。一方、ソレンはやり残した仕事のことが頭から離れず...。

ジョンとマキーは、自分たちが同じ幻影を見ていることを知る。一方、ハルゼイは自分の使命と自分自身を救う最後のチャンスに懸ける。

裏切られ、打ちのめされながらも、ジョン117はスパルタンを率いて命懸けの任務へ向かう。それは、ヘイローを見つけ人類を救うことだった。