Im Jahr 2552 haben Menschen auf dem Planeten Madrigal für die Unabhängigkeit von der Erde gekämpft, aber eine tödliche Begegnung mit dem Alien Covenant erschwert die Dinge. Master Chief John 117 und sein Supersoldat „Spartans“ schließen sich dem Kampf an. Nach der Schlacht begibt sich Master Chief mit einem Madrigal-Überlebenden und einem mysteriösen Objekt, das er auf dem Planeten entdeckt hat, zu seinem Heimatplaneten Reach. Aber ein umstrittener Befehl lässt John seine Mission und sich selbst in Frage stellen.