2039 年，日本处於 GHQ 的统治之下。某一天，樱满集在校内遇见了他崇拜的偶像楪祈，但她却被突然出现的 GHQ 带走了。为了达成她托付的使命，集独自前往六本木地区。在那里，「葬仪社」的年轻首领恙神涯出现在集的面前。正当集还来不及对这一连串的意外感到惊讶时，战斗开始了。集为了保护楪祈，而冲到终极咆哮的面前，此时他的右手，得到了某种「力量」。

集用小祈胸口抽出的剑打败终极咆哮，解决了一场危机。他们两人一起回到涯的面前，从他口中得知有关「王之能力」以及「虚空」的事。同时，涯也对得到力量的集提出加入战斗的要求。当集感到迷惘之时，他看到了 GHQ 对六本木地区居民的「净化行动」，於是下定决心参战。葬仪社的抢救居民作战开始，胜败关键就在集身上。

集拒绝了葬仪社的邀请，决定回归平静的生活，但是祈却转学到他的班上。除此之外，集与葬仪社在六本木活动的样子，被校内的学生目击了。面对不知道该怎麼办的集，涯对他说「你要是珍惜平稳的日常生活，就自己去保护吧」。凭著虚空形状这个线索在校园内奔走，集终於找到了目击者，但他却是集从未想到的人。

因为谷寻的背叛，让集因为涉嫌与恐怖份子接触而被拘留。逮捕集的 GHQ 嘘界少校，巧妙地利用言语不断动摇集的内心。「我到底该相信谁？」正当集苦恼不已之际，葬仪社决定进行劫狱的作战计画。在真相不明却又面临选择之时，集的眼前出现了一丝光明。就在此刻，他下定了决心。

集前往了葬仪社的基地，但却连休息的时间都没有，立刻为了实行白血球作战计画展开基础训练，集也从中再次体会到葬仪社成员高强的战斗力。面对问他为何来到这里的祈，集原本想对她表白自己的心意，却因为她的回答而大受打击。模拟战即将开始，集能被葬仪社认同，成为他们的一份子吗？

GHQ 的奇袭让葬仪社失去了不少夥伴。但是受伤的涯却坚持继续进行作战计划。此次作战的关键，就是集的王之能力还有城户研二的空洞，但集却拒绝参与这个会造成多人牺牲的计划。怀疑涯是否有资格当领袖的集，在听到涯的心声之後改变了主意。失控的 Leukocytes 卫星即将坠毁在东京，涯却主动迎上前去。此时，对集说话的神秘声音，引出了虚空之力。

以湮灭集与事件有关的证据和嘘界交换条件，集回到了久违的校园。当集饱受其他同学好奇的眼光时，学生会长供奉院亚里沙让集重回了平静的学校生活。另一方面，葬仪社为确保物资与资金来源展开了新行动。而涯带著集潜入的，竟是供奉院财团主办的晚会。此时 GHQ 突然进行攻击，在无处可逃的邮轮上，集面临了走投无路的危机。

涯命令集在下一项任务中抽出魂馆飒太的虚空，但集却不太擅长与飒太相处。虽然打著影研社集训的名义跑到「大岛」，但集始终找不到抽出虚空的时机。此时，涯打算利用祈来打破飒太的心防，集虽然强装冷静，但当他知道飒太想跟祈告白时，他做出了出乎意料的行动。在这个与过去牵扯纠缠的岛上，集逐渐发现虚空真正的力量。

暂时不用执行葬仪社任务的集，在电车上与谷寻巧遇，并得知他正带著被追杀的弟弟‧润过著逃亡的生活。就在此时，追杀谷寻与润的「抗体」再度将两人逼到绝境。集用「王之能力」拯救了两人，但听完润诉说他对哥哥的感情後，集才领悟到谷寻体内虚空的真正意义，而集也被自己的大意与自信拖向深渊。

东京的人们再次陷入失落的圣诞所造成的恐慌。因杨少将死亡而掌握实权的茎道，向民众发布了防疫警报。另一方面，留在学校的集从新闻中得知，这次的事件是葬仪社所发起的恐怖行动。於是他下定决心，向好朋友们说明自己是葬仪社成员的身份，并请他们协助自己救出祈一行人。

集终於来到祈的身旁，但她却被突然出现的「神识」守墓者‧达特掳走，而涯则是为了救集身受重伤。就在此时，集取回了十年前与姊姊真名和涯一同生活的记忆。为了拯救祈，集来到祭坛挺身对抗悠与茎道。负伤的涯与绫濑也前来掩护他的行动。为了阻止真名复活，集与涯并肩战斗。后涯为了结束一切让集用祈的虚空同时杀死了自己和病毒化的真名。

被启示病毒肆虐的东京，GHQ 对其下达了都市隔离命令。被留在学校的集等人，在无法得知外界情报的状况下生活著。为了让众人打起精神，於是飒太提议举办校庆活动，但同样在此避难的绫濑，却因为无法救回涯而懊悔不已。在校庆当天，一群暴徒袭击了校园，听著绫濑哭诉心声的集取出了她的虚空。

在封锁的校园中生活，学生们的不安与压力即将到达临界点。对学生会长供奉院亚里沙感到诸多不满的学生们，受到嘘界策动的谣言驱使，将绫濑与鸫抓了起来。失去指挥权的亚里沙，面对这个情况已经无能为力。此时，集向众人说出自己是葬仪社成员一事，并提出了某个提案。在混乱的情况下，众人推选出的新任学生会长。

集当上学生会长，肩负起领导职位後，学生们也恢复了平静。然而，「红色警戒线」不断前进的威胁下，问题堆积如山。为了跨越这个难关，谷寻提出了「虚空分级制」。集认为这制度会造成学生之间的不平等，而拒绝执行，但抑制默示录病毒的疫苗开始不足，身为领袖的他被迫要做出决定。

为了救出供奉院亚里沙，葬仪社的阿尔戈潜入被封锁的东京。阿尔戈千辛万苦潜入校园后，看到的是采用了虚空分级制，君临天王洲第一高中的樱满集。集为了完成逃离东京的计划，严格控管学生们，那里是由虚空所建造的，虚空王国。

化为暴君的集已全身沾满罪恶，毫无退路。亚里沙知道足以颠覆集的掌控之秘密，在却在某人的插手之下，没有泄露出去。然而，学校里仍是流言四起，学生们的不满已经快到极限。那些抱怨和憎恶，让他甚至失去了原本也相信他的朋友。在逃离东京的过程中，学生们发生了反叛。

被茎道等人复活的涯和以往完全不同，将集的力量全部夺走，并将所有除亚里沙以外的所有学生全部杀死。连生存意义都失去的集，和祈在废墟中逃亡。但「神识」的魔手，再度逼近二人。祈为了保护集而黑化去和敌人对抗，但祈被涯一击命中并被带走。

樱满博士带着最后一支虚空基因组逃走后，遭遇到了嘘界部队的追杀。与此同时，集挟持亚里沙追踪到了樱满博士的位置，就在绫濑和嘘界抢夺虚空基因组的时候，集拿走了基因组，并对自己使用了。利用虚空基因组的力量，集复原了自己的右手，并联合绫濑、飒太、谷寻的虚空，击退了嘘界的部队，击杀了嘘界，同时吸收了飒太身上的癌变症状。

涯向世界宣布，要在12月25日发动世界规模的失落的圣诞。为了阻止涯，民间军事公司将同仓知一众汇合，在仓知的邀请下，集也决定加入这次战斗。就在这时，涯拜托四分仪将樱满黑巢博士的日记交给了集，通过日记的记载，集了解到了当时失落的圣诞造成的原因，并且得知他的父亲最早发现了AP病毒的真相和解决方案。

最终战役即将打响，涯利用虚空的力量将联合国军队击溃，与此同时，集和仓知一行人攻入涯的基地。在祈记忆被涯清除的最后时刻，祈的歌声为迷路的集找到了方向，使集和他的同伴顺利到达中央作战司令室。名为 Daath 的守墓人出现了，他否定了集成为亚当的可能性，并决定剥夺集「王的能力」。

即使集及时赶到，也来不及阻止真名的复活。涯利用从真名身体中取出的虚空同集开始搏斗，而真名却在这个时候开始散布失落圣诞，第四次默示录开始了。与此同时葬仪社的众人尽全力对抗达利尔少尉，就在涯即将给予集最后一击的时候，集从祈的花朵中抽出了祈的虚空，终于战胜了涯，到达了默示录的尽头。涯终于说出他的目的，最终为了打倒病毒而和褪去病毒的真名一起逝去。