フットボールフロンティア・インターナショナルV2の開催とともに、100名以上の候補者たちから選出されることになった新生イナズマジャパン。天馬たちは、世界を相手に戦えるかもしれない興奮に沸き立っていた。しかし、11名のみ選出するという監督・黒岩流星の口から発表されたのは、驚くべきメンバーだった。天馬、神童、剣城以外は、ホーリーロードにすら出場記録のない、無名の選手たち。戸惑う天馬たちをよそに、黒岩はエキビションマッチの開催を宣言する。相手は鬼道率いる帝国学園。試合が始まるも、神童の指示に反応できない新生イナズマジャパンの選手たち。それもそのはず、選ばれたのはサッカー未経験者ばかりだったのだ――。

3人だけでなんとか1点をもぎ取るも、帝国学園との戦いに惨敗した新生イナズマジャパン。チームの先行きに不安を抱える中、新たに作られたサッカーの殿堂・お台場サッカーガーデンで、アジア地区予選に向けての強化合宿が開始された。集められた11人のうち、天馬たちを除く新メンバー8人からそれぞれの経歴を聞き唖然とする神童。葵がマネージャーとして参加することになったのが唯一の救いだった。代表選考のやり直しを求める神童に対し、黒岩は全く耳を貸さず、神童の苛立ちは募るばかり。瞬く間に時が過ぎ、迎えたアジア地区予選第1回戦。韓国代表ファイアードラゴンとの対戦を前に、イナズマジャパンのロッカールームではある事件が起きていた……。

韓国代表・ファイアードラゴンとの試合の直前、それぞれのメンバーがチームに参加した理由を聞き愕然とする天馬。さらにある事件が起こりチーム内に不穏な空気が漂う中、キックオフを迎えたイナズマジャパンは、『韓国の風』ことエース、リ・チュンユンのスピードと、世界レベルのテクニックの前になす術がない。神童がシュートを防ぎ、天馬と剣城が攻める、３人だけでなんとか対抗していくしかない厳しい状況。そんな中、俊足を生かし必死に敵に立ち向かってゆく瞬木の姿が、天馬たちを奮い立たせる。なんとか体勢を立て直したかに見えたイナズマジャパンだったが、他のメンバーたちの思いもよらぬ行動により再び苦戦を強いられ、とうとう先制点を奪われてしまう――。

奇跡的にアジア地区予選第1回戦に勝利を収めたイナズマジャパン。しかし、いまだ彼らが素人同然のチームであることに変わりはなく、皆の不安は消えていなかった。しかも、１回戦に勝利した後は、練習に出る義務がなくなるという入団契約のため、瞬木とさくら以外の選手は練習に顔を出すことすらなくなってしまう。全員の集合を待つことなく練習を始めるよう指示する黒岩。彼の意図がわからず、天馬たちは苦悩する。瞬木たちの長所を活かした練習で彼らのレベルアップを図りつつ、他のメンバーたちにも何とかサッカーを好きになってもらおうとする天馬。一方神童は、彼らがイナズマジャパンに選出された意図はどこにあるのかという疑問にたどり着く――。

チームの全員に向け、黒岩が発表した驚きの提案――イナズマジャパン脱退試験。無人のゴールに向かってＰＫを5回行い、全て外した者は脱退を許可する。メンバーそれぞれと結んだ入団契約も果たすという。しかしまた、試験が終わるころには、チームを抜けたいと思う者は誰一人いなくなるという謎の言葉も黒岩は残してゆく。ともあれ、サッカーに興味はなくあくまでも入団契約の条件の良さだけで集まったメンバーにとって、それは都合の良すぎる試験内容。本当にこれでいいのかと引き止める天馬の気持ちをよそに、瞬木と井吹を除いたメンバーたちは試験を受け、チームを去る気でいた。しかし、試験会場のシーサイドスタジアムに向かったイナズマジャパンを迎えたのは、満員の観客とテレビカメラで――。

黒岩の言葉通り、誰ひとり欠けることなく脱退試験を終えたイナズマジャパンは、アジア地区予選第２回戦の相手、オーストラリア代表ビッグウェイブスとの試合を前に練習に励んでいた。技術的にはまだまだ万全とは言えない状態のまま、瞬く間に時は過ぎ、ついに戦いの日を迎えた。これまで同様押され気味のイナズマジャパンだったが、神童の『神のタクト』がチームを導き、剣城の必殺シュートで先取点をもぎ取る！勢いづくイナズマジャパンだったが、それもつかの間、ビッグウェイブスの必殺タクティクスにより神のタクトが封じられてしまった……！そんな中、さくらの様子がおかしいことに気付く天馬。新体操世界一を目指す少女・野咲さくらの過去に隠されたトラウマとは――。

必殺技を完成させ、ついに敵の必殺シュートを受け止めた井吹。一方、自分も活躍をしなければと焦るさくらは、思い詰めた表情のまま、後半戦に臨む。オーストラリア代表ビッグウェイブスの鉄壁の守りを前に神童たちはどうにかして攻撃の起点を探ろうとするが、繋がりかけたプレイもさくらの独断プレイが空回りし、それを断ち切ってしまう。一番にならなければ意味がない――過去の苦い経験に引きずられるように、苦しげな様子で戦い続けるさくら。果たしてイナズマジャパンは怒涛の攻防戦の内に突破口を見出すことができるのか。カギはビッグウェイブスの必殺タクティクスをいかにして破るかにかかっていた。さくらの力を信じる天馬は声をかけ続け…そしてついに反撃のチャンスが到来する！

オーストラリア代表ビッグウェイブスを破ったイナズマジャパン。チームみんなで一番になる――そんな天馬の言葉に、チームもだんだんひとつにまとまりつつあった。練習もより実践的なものへとレベルアップし、チームの皆がサッカーを楽しんでくれていると喜ぶ天馬。しかし神童はいまだ素人同然な彼らのプレイと、続く世界への道の険しさに危機感を抱いていた。そしてアジア地区予選第三回戦は、そのスピードと攻撃力で『アラビアの獅子』と恐れられるサウジアラビア代表シャムシールとの対戦。戦いを前にオフを満喫する彼らの元に、九坂が暴力事件をおこし、警察に捕まったと連絡が入る。九坂をチームから外すべきではないかという周りの意見に、ひとり練習に励む彼の姿を見ていた天馬は――。

九坂をチームに残すという黒岩監督の判断に多くのメンバーが疑問を抱えつつも、サウジアラビア代表シャムシールとの戦いに臨むイナズマジャパン。しかし、神童すら簡単にボールを奪われてしまうほどのスピードに先制点を奪われる厳しい試合展開。さらには、敵チームの挑発が九坂に集中し、怒りで我を忘れて暴れた九坂はファウルを取られてしまう。試合に支障をきたす恐れがある九坂をプレイから外す――苦渋の決断をする天馬。後半、イナズマジャパンに襲い掛かるのはシャムシールの必殺タクティクス！さらに、ファウルを誘うラフプレイにいよいよ我慢も限界の九坂。とその時、彼に仕返しに来た不良の一団が試合に乱入、浴びせられた『弱い』という言葉にとうとう九坂がブチギレ、見た目までも変貌し不良に殴りかかろうとして――。

九坂の活躍によってサウジアラビア代表シャムシールを破り、イナズマジャパンはアジア地区予選準決勝へと駒を進める。互いを理解し、さらに強いチームへと変貌を続ける彼らの姿に、神童もアドバイスをするほどになっていた。そんな折、真名部の元に彼の両親が訪れる。サッカーのような、勉強に必要のないことに時間を使うなど無駄だ――そう告げる両親に言葉を返せずにうつむく真名部。そんな姿を見ていた皆帆は、真名部に尊敬する自分の父親について語り始めるが、それが逆に真名部の癇に障り、二人の間には気まずい雰囲気が。翌日、黒岩がメンバーを連れていったのは謎の部屋、通称「ブラックルーム」。一見殺風景なこの部屋で、メンバーを待ち受ける特訓とは！？

準決勝の相手はタイ代表マッハタイガー。強敵との戦いを前に皆が練習に励むが、いつもは真面目に参加している好葉の姿が見あたらない。心配した葵が探しに行き、見つけて声をかけるが、好葉の口からは意外な言葉が返ってくる。そしてさらには、イナズマジャパンに留まる自信がないと書き置きを残し、宿舎から出て行ってしまった！内気な好葉に代表の責任は重すぎたのか……天馬を筆頭に好葉を探しに向かうメンバー。やっとのことで好葉を見つけ出した天馬たちは、好葉のつらい過去を知ることになる。一方、真名部と皆帆は、これまで戦ってきた敵チームの試合結果から、どのチームにもある不可解な点があることに気付き始めていた――。

井吹がシュートを防ぎ、皆帆がドリブルをカット、真名部はフェイントを見抜く。気づけばすっかり形になってきたイナズマイレブンの練習風景。そんな中、九坂だけは今ひとつ集中できないでいた。好葉に対して『イラつく』と言って傷つけてしまったことをちゃんと謝りたい――九坂の真剣な思いを知ったメンバーは九坂が好葉に謝るタイミングを作ろうと工夫を凝らすが、どれも思わぬ邪魔が入り失敗に終わる。そして迎えたアジア地区予選準決勝。タイ代表のマッハタイガーのカウンター攻撃に苦戦を強いられる中、好葉は相手の気迫に怯え、チーム全体にも焦りが募り始めていた。とそのとき、意を決した九坂の口から衝撃の一言が飛び出した！それを受けとった好葉は……。

九坂のまっすぐな想いに突き動かされ、とうとう必殺技を習得した好葉。勢いに乗って同点に追いつき、前半戦を終えたイナズマジャパンだったが、真名部と皆帆は漠然とした不安をぬぐえないでいた。その二人に『勝利への解法』を見つけ出せと告げる黒岩。この難問に対し、ふたりは果敢に挑戦しその分析力で一度はマッハタイガーの動きを解析するが、次々と二人の予想を上回るトリッキーな動きで攪乱してくる敵に、なかなか攻略の糸口は見つからない。しかも、スタンドに両親の姿を見つけた真名部はそのプレッシャーに囚われ得意の分析能力を発揮できなくなってしまった。皆帆との連携も崩れ、自分には『勝利への解法』を見つけ出すことはできないという真名部。果たして二人はこの難題に答えを見いだすことができるのか！？

相乗効果により著しい成長を見せた真名部と皆帆の活躍で、ついにマッハタイガーを破り、決勝進出を決めたイナズマジャパン。その決勝戦の相手はウズベキスタン代表ストームウルフ。今のチームなら必ず勝てると確信する天馬たち。しかし決勝を目前に、彼らの前に立ちふさがる者達がいた。その名は『レジスタンスジャパン』――監督・不動明王が率い、あの白竜をはじめとする強豪ぞろいのチームとの練習試合。イナズマジャパンを潰しに来たという彼らは、ストライカーぞろいの超攻撃型チームだった！力の差を見せつけられ、竦むイナズマジャパン。対戦を仕組んだ黒岩には、この試合で決勝の前に彼らに伝えねばならないことがあるのだという。果たしてその真意とは――。

レジスタンスジャパンとの練習試合を終えたイナズマジャパンは、これまでにない悔しさを感じていた。逃げたままでは終われない――天馬・剣城・神童以外の８人はこの悔しさをバネに自らブラックルームでの特訓に励む。個人の実力のレベルアップは目まぐるしく、それを見る天馬も皆の本気を嬉しく感じていたが、この状況をどこか不安に思う気持ちは拭い去れずにいた。そんな中、一際特訓に集中する井吹は、自分だけの実力で勝負できるからキーパーを選んだ、今の自分は完璧にキーパーをやれているとチームのメンバーに言い放つ。それを聞いた神童は……。そしてついに迎えたアジア地区予選決勝の日、果たしてイナズマジャパンは世界へと駒を進めることができるのか！？

気合十分で挑んだ決勝対ウズベキスタン代表ストームウルフ戦だったが、開始直後、ドミトリーとマクシムの怒涛の速攻により早くもゴールを許してしまう。失点を取り戻すため、特訓で身につけた力と自信を胸に食い下がるイナズマジャパン。しかしそこに追い打ちをかけるかのように、2点目のゴールを決められてしまった！悔しさと焦燥感に苛まれる井吹。その上、この状況をどうにかカバーしようとすればするほど、まるで連携が取れなくなっていくイナズマジャパン。自信を付けたがゆえに空回りし始めるチームの姿に、天馬の気持ちも焦り始める。いよいよ敵の3点目のシュートが入らんとしたその時、危機迫る井吹の口から、誰もが耳を疑う衝撃の言葉が飛び出して――。

ゴールを守るために、なにが必要かを悟った井吹。そして井吹の目覚めはイナズマジャパン全体へと広がっていく。信頼がチームを繋ぎ、ついに反撃の糸口をつかんだ天馬たちは１点を取り返す！しかし敵も譲らない。一気に勝負を付けようと、ストームウルフの猛攻が始まった！前半からさらにアップしたスピードとパワーに翻弄され、再びペースを握られてしまうイナズマジャパン。ここまでなのか……圧倒的な攻撃の前に勝つことを諦め始めたメンバー。しかし天馬は、俺は諦めない、これを最後の試合にはしたくないと、メンバーに想いをぶつける。これまでの戦いを思い出し、もっと先を見てみたいと、決意を新たにする仲間たち。イナズマジャパンは、今ここに、再び立ち上がる――！

激闘を制し、ストームウルフを破ったイナズマジャパン。その瞬間――誰もが驚かざるを得ない異常事態がスタジアムを襲う。上空に巨大な宇宙船が現れ、そこから放たれる光に覆われた観客たちが次々と気を失っていく。今の今まで戦っていたストームウルフの選手たちも消え失せ、天馬たちの前に突如として現れたのは……異星人！？イナズマジャパンが“地球代表”としてグランドセレスタ・ギャラクシー本戦への出場が決まったという彼の言葉に戸惑うメンバー。事の次第は3か月前――少年サッカー協会会長豪炎寺の前に現れた異星人・オズロックによって知らされた地球存亡の危機。そう、イナズマジャパンは地球の命運を賭けて戦う銀河系サッカー大会の選手として選出されたのだった！

惑星間サッカー大会『グランドセレスタ・ギャラクシー』。天馬たちは、この前代未聞の大会に、円堂守自らが口説き落としたという名門市川家の歌舞伎役者・市川座名九郎を仲間に迎えた12人で挑むことになる。しかしどこかで見たことがあるような顔……。メンバーが揃い、いよいよ宇宙出発へのカウントダウンが迫る。一度でも負ければ地球は滅亡してしまう――逃れられない運命を前に、最初は戸惑いの色を隠せないメンバーもいた。しかし今、イナズマジャパン改め地球代表『アースイレブン』として、地球の危機を救う決意を胸に、それぞれが家族や友に別れを告げる。迎えた出発の日、雷門中の仲間たちに見守られ、天馬たちを乗せたギャラクシーノーツ号は今、宇宙へと飛び立つ！！

旅立った天馬たち輝く地球を背に、宇宙を突き進むギャラクシーノーツ号。しかし、まさにワープに入ろうとしたその時、メンバー以外は乗っていないはずの船の中で怪しい人影が。未知の宇宙生物か、はたまた敵の妨害工作か――。不安を抱えながらもその影を追った天馬たちの目の前に現れたのはなんと、信助だった！どうしても天馬たちと一緒に戦いたい信助は、ギャラクシーノーツ号に密航していたのだ。黒岩監督の許しを得て信助を仲間に加えた天馬たちは、いよいよ第一試合の行われる砂の惑星・サンドリアスに降り立つ。しばし宇宙観光を楽しむ天馬たちであったが、忘れてはならないのはここが敵地だということ。横暴なサンドリアス人がサッカーバトルに挑んできて――。

暴力的な相手の攻撃によってダメージを負った天馬たちは、サンドリアス代表チームのキャプテン・カゼルマ・ウォーグにそのピンチを救われる。試合では誇りを胸に正々堂々と戦おうと誓い合う天馬とカゼルマ。もっとも、砂と風の渦巻く過酷な環境に合わせて進化したサンドリアス人の、強靭な肉体と高度な運動能力を実感した一同。とくに信助は自分の力不足を痛感し、キーパーとしてもっと己を磨かねばと決心、ひょんなことから鉄角とともに特訓することになる。四苦八苦ののち、やっとのことで起動したシステムだったが、なぜかこれまでの数倍も危険な特訓がスタートとしてしまった！ブラックルームに閉じ込められた信助と鉄角。そんな2人の前に現れたのは思いもよらぬ強敵で！？

不思議な少女と生き物が出てくる夢を見た天馬。目が覚めると、傍らには夢に出てきたその生き物が？！「ピクシー」と名付けられたその生き物は、なぜか天馬に懐いているようで……？そして迎えたグランドセレスタ・ギャラクシー第一試合。一面砂に覆われ、強い風が吹き抜けるピッチ。普段とはまるで違う環境に加え、地球の命運を背負った戦いを前に、アースイレブンの面々は知らぬ間に厳しい表情になってしまう。対するサンドリアスは、星の誇りをかけて正々堂々の勝負に臨むカゼルマたちと、紫天王であるバルガを中心になりふり構わない暴力的なプレイで天馬たちを攻撃するメンバーで二極化していた。惑星が生き残るためにはどんな手を使ってでも勝つべきではないのか――そう問うバルガに、カゼルマは――。

バルガたちのラフプレーに、満身創痍になりながらも、地球の未来のため歯を食いしばって立ち上がるアースイレブン。しかし、攻略の糸口も見つからない苛立ちから、チームワークに綻びが見え始める。そんな状況に黒岩の意図を感じ取った座名九郎は、自分を試合に出すよう申し出て、ギスギスした雰囲気に悲しんでいた好葉に、チームのみんなを守る秘策を伝える。真剣な好葉の表情に、ボールを託した天馬。そして、不思議なオーラを体にまとった彼女は、ついに好葉のソウル・フォックスの力を目覚めさせた！さらには、座名九郎のソウル・ライオンが強烈なシュートを叩きこみ、試合はもはや互角。激突する両チームの戦いの末、果たして勝利を手にするのは――。

激戦を制しサンドリアスに勝利したアースイレブン。次の星へと向かう直前、ピクシーに導かれた先で夢の中で見た少女・カトラに出会い、銀河の星々を救う力について聞かされた天馬。しかし天馬の話を聞いた水川は、カトラのいる惑星・キエルはすでに滅びており、自分はその惑星の人間なのだと告白する。困惑する天馬たちをよそにサザナーラへと到着した一行。街の不良にサッカーバトルを仕掛けられるが、そのプレイスタイルに翻弄され、最後には負けてしまう。さらに去り際、瞬木に意味深な言葉を残していき――。一方、ギャラクシーノーツ号からさらわれた剣城は、ファラム・オービアスの女王・ララヤの前に連れて来られていた。自分の夫になれと言うララヤに剣城は……。

天馬たちがサッカーバトルに負けたのは、サザナーラ人の持つ特別な力――人の心＝アズルを「見る」ことのできる彼らに、動きを先読みされていたせいだった。その決定的な能力を持つ敵にどう戦ったらいいのか。もちろん答えは出ないまま、時だけが過ぎていく……。そして瞬木は、誰も信じることのできない自分の心をサザナーラ人に見透かされ、孤独な自分の在り方と、過去の辛い記憶を呼び起こされていた。ついに明かされる瞬木の闇。そしてまた、そんな瞬木の闇に気付き始めていた天馬は……。一方、瞬木の醜くおぞましいアズルに興味を示すサザナーライレブンのキャプテン・ポワイの前に、紫天王・ヒラリ・フレイルが現れて――。

瞬木の醜いアズルを知ったポワイは、天馬たち他のメンバーの美しいアズルと瞬木のアズルを試合中にぶつけ合うよう仕向けることで、アースイレブンの関係性に大ダメージを与える作戦を企てる。迎えたサザナーラ戦、アースイレブンは試合開始早々ゴールを許し、攻撃はことごとく止められてしまう。かろうじてサザナーラに攻め込んでいた瞬木も、自分の思い通りに試合が運ばず苛立ちが増すばかり。瞬木のアズルが最高潮にその醜さを増幅させたとき、ついに瞬木は自分の本心をカミングアウトする。対する天馬たちは――。

自らの闇を受け入れた瞬木に思わぬ変化が？！そしてついに瞬木のソウル・ハヤブサが出現、同点シュートを叩きこむ！！

覚醒した瞬木の活躍で折り返した後半戦。対するサザナーラには紫天王・ヒラリ・フレイルが参戦する。容赦なく心を見て猛攻を仕掛けてくるサザナーラに、再び劣勢を強いられるアースイレブン。かろうじてゴールを守り続けるも、攻撃には転じられないまま時間だけが過ぎていく。そんな中、何かを閃いた皆帆が、突然自陣のゴールに向かってシュートしてしまった！まさかのオウンゴール――その不可解な行動に、天馬たちだけでなく、サザナーライレブンも呆然とするばかり。しかし皆帆はただひとり、サザナーラの攻略法を見つけたのだと微笑みを浮かべ……。皆帆渾身の『ハッとしてグー作戦』、果たして吉と出るか凶と出るか？そして目覚める皆帆のケモノの姿とは！？

火の惑星・ガードンへと降り立った天馬たちは、その暑さと、ガードン人が翼を持つ種族であるということに驚く。しかしガードンでは、その翼を巡り、翼を機械の腕に変えて地上で生活する『機械推進派』とそれを拒む『機械否定派』が対立していたのだった。またもや天馬の前に現れたカトラのメッセージにより、３チームに分かれて希望のカケラのてがかりを探すアースイレブン。岩山を探索する神童たちに、紫天王・ロダン・ガスグスの罠が容赦なく襲い掛かる！好葉をかばおうとした井吹と神童の抵抗も虚しく、ついにふたりもろとも火口へと落ちてしまい――。一方剣城に王宮の外へと連れ出されたララヤは、あまりにも信じ難い、ファラム・オービアスの真実の姿を目の当たりにしたのだった……。

なんとか命は取り留めたものの、火山の火口から脱出できなくなっていた神童と井吹は、偶然にも『機械否定派』である東の種族の長老・ログロス・ゴードンによって助けられていた。天馬の信じているカトラと希望のカケラにまつわる話を、正直にログロスに語る神童。しばらく二人の話を聞いていたログロスは、神童と井吹に、ある試練を与えることを決める。なにも知らない二人を待ち受ける、生死を賭けたその壮絶な試練の内容とは――。一方、試合直前になっても帰ってこない神童と井吹の安否を心配するメンバーの気持ちをよそに、刻一刻と迫るガードンとの対戦。今、チームの底力が試されているんだ――天馬の強いまなざしを受け、決意の信助にGKグローブが託された！

東の種族に別れを告げた神童と井吹は、熱気と火山弾に道を遮られながらも、族長ログロスからの謎のメッセージを胸に試合会場へと急ぐ。一方、主力のふたりを欠いたまま始まったガードン戦。アルベガは、自分たち西の種族が得た新たな力――機械のもたらした『進化』によって、天馬たちの動きを読み切り、自在にゲームをコントロールしていく。加えて、火の惑星であるガードンの猛烈な暑さに、アースイレブンの皆はどんどん体力を奪われていた。必死に守り続けていた信助も、相手の猛攻を前にケガを負ってしまい、ついにゴールを割られてしまう。前半終了間際、今にもロダンが追加点を入ようとしたその時……いつかの剣城の言葉を思い出し、奮い立った鉄角が、ついに覚醒の時を迎える！

ソウル・バッファローを覚醒させた鉄角の活躍でピンチを跳ね返したアースイレブン。さらには黒岩から選手交代の指示が下ったかと思うと、そこには神童と井吹の姿があった！主力の二人が戦線に復帰し、勢いを取り戻した天馬たち。試合はますますヒートアップ、井吹のソウル・マンモスが出現し、敵のシュートを止めたかと思えば、ロダンの仕組んだ火山弾で試合はめちゃくちゃに。怒りが頂点に達したアルベガはソウルを覚醒させ、火山弾を粉砕する！さらに神童のソウル・クジャクも出現、敵を抜き去り、逆転の追加点を決める！両者一歩も譲らず火花を散らす試合展開、果たして勝利を掴むのは！？そして天馬たちは3つ目の希望のカケラを手にすることができるのか！？

ガードンの秘宝である「紅蓮の炎石」を手に入れ、次なる戦いの地、植物の惑星ラトニークへ到着したアースイレブン。ラトニークに住むのは、虫から進化し、自然と共に暮らす種族たち。穏やかで礼儀正しい彼らに迎えられた天馬たちは、その中のひとり、好奇心旺盛なバンダに、ラトニークを案内されることに。サッカーを通じてバンダと仲良くなったメンバーだったが、ラトニークに生息するマドワシソウの見せる幻影により早くも命の危機に！今にも捕食されるというその時、なんと真名部とさくらがソウルを覚醒して！？

一方、女王ララヤを退け、ファラム・オービアスの政治支配を目論む執政官ドノルゼンの企みを知った剣城は、ララヤにその真実を告げるも一歩遅く、兵に囲まれララヤとともに囚われてしまい――。

次々とソウルに目覚めるチームメイトたちの姿に、いまだ覚醒できないことを悩む九坂。そんな中、試合を前日に控えたアースイレブンに、バンダはラトニークイレブンとの合同練習を提案する。訪れた練習場で、彼らの超人的な身体能力と、その短すぎる生に驚きと戸惑いを隠せない天馬たち。さまざまな星に生きる命に想いを馳せ、それらはひとつとして欠けてはいけないものだと思いを新たにする。一方九坂は、バンダにけがの手当てをしてもらう傍ら、彼の寿命が明日尽きることを知ることとなる。迎えた試合本番、ファラム・オービアスから遣わされた紫天王・リュゲルとガンダレスが試合に参戦、その会話からは想像もつかない圧倒的な連携とパワーでアースイレブンを制圧し――。

驚異的な身体能力を誇るラトニークの猛攻と、紫天王リュゲルとガンダレスの最強コンビに翻弄されるアースイレブン。緊迫した試合の中、いまだ活躍できないでいることに苦しむふたりがいた。最初で最後の試合、一瞬でも輝きたいと必死にプレイに参加するバンダと、そんなバンダの想いに応えるべく、精一杯の試合をしたいと願う九坂。しかし、ソウルを未だ我が物にできていない九坂の焦りはプレイにも影響しだしていた。九坂の心中を察した好葉は九坂に、自分の弱さを認め、乗り越えなければならないと告げる。好葉の言葉をきっかけに、ついに九坂は覚醒を遂げ、ソウル・グリズリーがフィールドにその姿を現す！刻一刻と近づく命のリミット。激闘を極めるラトニーク戦を制したのは――。

ついに決勝戦へと駒を進め、さらに最後の希望のカケラを手に入れた天馬たち。そして、集めた4つの石は、宇宙の危機――ブラックホールを消滅させる超兵器・コズミックプラズマ光子砲の完成を実現させうるものだということを知る。まさにこれは“希望のカケラ”――しかしその直後、最悪の事態が発生！剣城に成りすましていた偽者が4つの石を奪い、水川（ポトムリ）を拉致したのだ。本物の剣城は一体どこにいるのか。もっと早く自分が気づいていれば…。悔やみきれない天馬。チームのエースストライカーが不在の中、とうとうギャラクシーノーツ号は決戦の地、ファラム・オービアスへと到着。その背後に迫りくる巨大なブラックホールの闇に絶句するアースイレブンで……。

突如監督を辞めると告げ、チームを去っていった黒岩。もはやアースイレブンの運命はキャプテンである天馬の手に託されたのだった。必ず剣城と水川（ポトムリ）を助け出し、この宇宙を救う――決勝戦を前に決意を固める天馬。一方、オズロックの命令でコズミックプラズマ光子砲を作るポトムリの前に連れてこられたのは、死んだはずのカトラだった。カトラの口から告げられたオズロックの恐ろしい陰謀に驚愕するポトムリだったが、同時に、コズミックプラズマ光子砲の完成には、強い意志と意志のぶつかり合いで生まれるライフエナジーが必要だということを知る。そして、オズロックにより着々と進むファラム・オービアスへの支配のさなか、剣城は、ある決意を固めていた――。

オズロックによってクーデターが起こされ、地球だけでなく、ファラム・オービアスの命運もかかった戦いとなったグランドセレスタ・ギャラクシー決勝戦。しかし、それ以上の衝撃が天馬たちを襲う。敵チームであるはずのファラム・ディーテの中に、これまで戦ってきたファラム・オービアス紫天王たちだけでなく、行方が分からなくなっていた剣城の姿があったのだ。そして、監督を辞めた黒岩の姿もまた、ファラム・ディーテのベンチにあった。何とかして戦う気力を保とうとする天馬たちに、地球は負けると宣言する剣城。自分の意志で地球を倒すために戦うという彼に、天馬の叫びは届かない。そして、決勝戦のホイッスルが鳴り響く――。

天馬と剣城の戦いは熾烈を極め、互いに絶対に負けたくないと激しくぶつかり合うその熱気に、スタジアムが大きく燃え上がる。ふたりに引っ張られるように、両チームは決勝戦に相応しい、熱く激しいプレイでぶつかり合う。その高まりに呼応するように蓄積されていくライフエナジーに、オズロックは満足げな笑みを浮かべていた。一進一退の攻防の中、ロダンの策略により負傷してしまった井吹は、続けざまに迫る攻撃に、次第に動きが悪くなっていく。前半を終了し、自分の限界を悟った井吹は、ゴールを信助に託す。自分にゴールを任せてくれた井吹や天馬の想い…猛然と迫りくる剣城のシュート…腹を決めた信助の表情にもう迷いは無かった。止めろ信助！お前が最後の砦だ！！

ファラム・オービアスの選手交代によりベンチから出てきたのは、なんとユニフォーム姿の黒岩だった！不敵に頬笑む黒岩は天馬たちだけでなく、自軍の選手たちにまで危険なプレイを仕掛け弾き飛ばしていく。肉体のスペックを超え、魂で戦うのだ――その無茶苦茶な黒岩の暴走はしかし、両チームの熱き戦いを加速させていた。天馬と剣城の激突は最高潮を迎え、2人の奥底から眩いエネルギーが溢れだす。最大級の波動がスタジアムへと拡がり、ついに天馬と剣城のソウルが覚醒！激しい魂のぶつかり合いの末――アースイレブンは勝利をつかみ取る。ライフエナジーに満ちたコズミックプラズマ光子砲がいよいよその姿を現し、宇宙に希望がもたらされた――かに思えたが……。

イクサルフリートの脅威を前に、これまでのような戦い方では勝てないと悟った瞬木。瞬木の意図を汲み取った剣城が瞬木とタッグを組み、連携技「ブラックドーン」が炸裂、1点を返す！しかし、依然試合はイクサルフリートの手中にあった。フィールドに突如現れた魔法陣により、コントロールを失って暴走するアースイレブンのソウル。やっと暴走が収まった時には、一同は体力・精神力ともに激しく消耗していた。これでは後半が持たない……その時、はるか上空より舞い降りたのは、あの紫天王らを筆頭にしたかつての敵たちであった！今や天馬たちと手を組み、「ギャラクシーイレブン」としてフィールドに立つ紫天王たち。座名九郎と信助も加わり、天馬たちに追い風が吹き始める！

紫天王やかつての強敵たちの協力でイクサルフリートに追いつき始めるも、敵の獰猛な攻撃に徐々に押され始め、信助はその役目を終え力尽きる。再び交代した天馬たちであったが、憎悪に満ちた狂気の力を振るうオズロックたちの、圧倒的な攻撃を止めることはできない。それでも諦めずに戦い続けるギャラクシーイレブン。追加点を許さず、耐え続けた末、ついに剣城のシュートがゴールをとらえる！そして同点。キャプテンとして最後までこのチームを引っ張っていく――チームを励まし、みんなのプレイをフォローする天馬。しかしそんな時、瞬木の口から思いもよらぬ言葉が飛び出し……。天馬の真の覚醒が始まる！

「天馬自身のサッカーが見たい」――瞬木の一言でソウルを進化させ、ついに同点のゴールをもぎ取った天馬と、その未知の力に愕然とするオズロック。天馬に引っ張られるように皆が力を漲らせ、最後のシュートを放つギャラクシーイレブン。想いをのせたボールはオズロックと彼のソウルを吹き飛ばし、ゴールへと突き刺さる。そしてホイッスル――。宇宙の命運がかかった試合は、ギャラクシーイレブンの勝利で幕を閉じ、コズミックプラズマ光子砲により宇宙の危機は救われたのだった――。長き天馬たちの戦いはついに完結へ！イナズマイレブンGOギャラクシー最終回！！