円堂守は、雷門中学サッカー部のキャプテンにしてゴールキーパー。７人しかいない部員たちはやる気もなくサボり放題だったが、彼は「フットボールフロンティア」への出場を諦めず、毎日、河川敷で練習に励んでいた。ある日、円堂は、河川敷ですごいシュートを放つ少年と出会う。彼の名は豪炎寺修也。円堂のいる雷門中への転校生だった。サッカー部に勧誘する円堂に、豪炎寺はもうサッカーをやめたと冷たく言い放つ。そんな折、円堂は校長の火来から次の練習試合を告げられる。その相手は、40年もの間、フットボールフロンティアで優勝し続けている最強チーム、帝国学園サッカー部。しかも、試合に勝てなかった場合、サッカー部は廃部にすると･･････。

円堂の勧誘に、なんとか10人集まった雷門中サッカー部の仲間たちだったが、その中に豪炎寺の姿はなかった。帝国のデモンストレーションに実力を見せ付けられながらも、最後のひとり、目金を加えた11人で試合を開始する。一方、超名門校である帝国学園が、弱小チームの雷門に試合を申し込んできたのはなぜか。夏未と火来は試合でその目的がわかるのではないかと、動向を見守っていた。しかし、前半を終了してスコアは10対０。帝国イレブンとの圧倒的な実力差の前に、雷門はなす術もなかった。それでも戦うという円堂だったが、他の部員は弱気なまま。さらに後半開始直後、ついに帝国イレブンの本気の攻撃、「デスゾーン」が繰り出される。

豪炎寺の参戦と円堂の活躍により、帝国学園の試合放棄という形ながら、辛くも勝利をもぎ取った雷門イレブン。しかし、豪炎寺は「今回限り」とチームを去る。廃部を免れた雷門イレブンに、夏未が次の対戦校を発表する。相手は尾刈斗中。この試合に負ければ直ちに廃部となるが、勝てばフットボールフロンティアへの参加を認めると言う。はしゃぐ部員たちだったが、尾刈斗中は怖い噂が絶えないチームだった。弱気になり、やはり豪炎寺が必要だという一年生たちと、彼らにいらだつ染岡ら二年生。雷門イレブンの心は、少しずつかみ合わなくなっていく。そんな中、円堂は病院で豪炎寺の姿を見かける。彼は妹の夕香の見舞いに訪れていた。

ついに雷門サッカー部に入部した豪炎寺。心強い仲間の登場に喜ぶ部員たちだったが、ただひとり染岡だけは納得がいかない様子。そこに春奈が尾刈斗中の試合を録画したＤＶＤを持ってくる。画面に映っていたのは動けない相手チームをやすやすと攻略する尾刈斗中イレブンの不気味な姿だった。試合当日。豪炎寺のみと戦うために練習試合を申し込んだという尾刈斗中に、怒りをあらわにする染岡。身に付けた必殺シュート・ドラゴンクラッシュで２点をもぎ取るが、尾刈斗中の妖しい攻撃の前に逆転されてしまう。後半、尾刈斗中の秘密を探るため、なかなかシュートを打たない豪炎寺にいらだつ染岡たち。雷門イレブンは、いつのまにか仲間割れを始めてしまう。

11人全員の力で尾刈斗中との戦いを勝ち抜いた雷門イレブン。ついに中学サッカーチーム日本一を決める「フットボールフロンティア」への出場が決定した。一回戦の相手は強豪・野生中。すごいジャンプ力を持つこのチームには、豪炎寺と染岡のドラゴントルネードも歯が立たないかもしれない。そんな折、円堂は用務員の古株からイナズマイレブンの話を聞く。イナズマイレブンとは40年前、雷門中学にあった伝説のチームで、円堂の祖父・大介が監督を務めていたのだという。盛り上がる円堂だったが、部員たちの特訓の成果はなかなか上がらない。円堂の持つ凄技特訓ノート以外にも、イナズマイレブンの秘伝書があるという話を聞き･･････。

予選第１試合の相手となった野生（のせ）中対策の特訓を繰り返す円堂たち。夏未に手渡された秘伝書を手掛かりに、新たな必殺技「イナズマおとし」――ジャンプした壁山を踏み台にして、さらに豪炎寺がジャンプ、オーバーヘッドキックを決める技を練習するが、なかなかうまくいかない。高いところが苦手な壁山が、ジャンプ中に姿勢を崩してしまうためだった。弟のサクに期待されながらも、高いところを克服できない壁山。

イナズマおとしが完成しないまま、雷門中は野生中との試合を迎える。豪炎寺のファイアトルネードは野生中の高いジャンプの前に防がれ、染岡のドラゴンクラッシュは力で止められてしまう。さらに染岡が怪我したことで、ドラゴントルネードは使えなくなり･･････。

予選１回戦を突破した雷門中イレブン。日頃の練習の成果と、勝利した自信が、彼らの力をどんどんレベルアップさせていた。自然と周りからの注目も集まり、練習中には周りには見物の人だかりができるほど。しかし、その中には雷門中の実力を探るため、偵察にきた者たちもいた。その中には次の対戦相手である御影専農（みかげせんのう）の杉森威（すぎもりたけし）と下鶴改（しもづるあらた）の姿が。雷門中全員の能力は既に解析済みで、自分たちには勝てないと言う彼らに、シュート勝負を申し込む円堂たち。円堂は下鶴の放ったファイアトルネードにゴールラインを割られ、豪炎寺のファイアトルネードは杉森に止められてしまう。愕然とする雷門中イレブンを、夏未はイナズマイレブンの秘密特訓場「イナビカリ修練場」へ誘う･･････。

イナビカリ修練場での激しい特訓を終えた雷門中イレブンだったが、新しい必殺技を身につけられないまま、御影専農との試合が始まった。雷門中のデータをすべてインプットし、キャプテンの杉森威を中心に展開するデータサッカー。豪炎寺はその動きを予測されていたかのように徹底的にマークされ、ボールをつないだ染岡のドラゴンクラッシュもディフェンス陣と杉森に楽々止められてしまう。雷門中の動きを分析して指示を出す杉森と、その指示を完全に実行する選手たちのサイボーグのようなプレイの前に、雷門中イレブンは手も足も出ないまま１点を取られ、前半が終了してしまう。しかし、イナビカリ修練場での特訓により、雷門中は着実に実力をつけていた･･････。

御影専農との試合中、ファイアートルネードの打ち合いで足を負傷してしまった豪炎寺は、地区予選準決勝に出られなくなってしまう。次の相手は尾刈斗中を破った秋葉名戸（しゅうようめいと）中。

彼らが試合前にメイド喫茶に入り浸っていたという情報から、目金が情報収集のため、メイド喫茶への潜入捜査を提案する。そこで出会った漫画萌（まんがもえ）、野部流来人（のべるらいと）のふたりと意気投合した目金は、マンガやフィギュア、おもちゃにゲームとマニアックなものが並ぶ地下室へと連れて行かれる。そこで遊んでいたのは、秋葉名戸中イレブンだったのだ。相手の様子にすっかり覇気のなくなってしまった雷門中イレブン。そして、試合では豪炎寺の代わりとして、目金がフォワードとして出場することに･･････。

帝国学園の影山は、送り込んだスパイに、どんな手を使ってでも、雷門中を決勝戦の試合に出られないようにしろと指令を送っていた。そんな影山のやり方に、そんなことをしなくても試合に勝てると意見する鬼道。一方、ついに決勝戦に進出し、帝国学園との戦いを目前に控えた雷門中イレブン。勝てば全国大会出場。それぞれに力をつけ、練習に打ち込む彼らの中で、近頃、土門（どもん）の様子がおかしかった。思い悩む様子の彼を気にする秋。そんな中、理事長室に謎の手紙が届く。監督の冬海（ふゆかい）が、バスに細工をして、雷門中を決勝戦に出られないようにしているというのだ。帝国学園に指示を受けてスパイをしていたと認めた冬海は、スパイは自分だけではないと言う･･････。

監督の冬海を解任したことで、フットボールフロンティアへの出場資格を失ってしまう雷門中イレブン。代わりとなる監督探しを始めるが、なかなか思うように成果は出ない。伝説のイナズマイレブンや秘伝書について知っていた雷雷軒の親父さんに頼み込むも追い出され、監督探しは暗礁に乗り上げてしまう。夏未が伝説のイナズマイレブンについて調べてみるが、彼らのデータだけがきれいに消されていたのだった。監督がいなければ決勝には出られない。すっかりやる気をなくしてしまう雷門中イレブン。一方、影山のやり方に疑問を抱き、自分たちの勝利が偽りではないかと思い始めた鬼道。円堂は、そんな彼の実力を認め、今度一緒に練習しないかと誘う。

ついに雷雷軒の親父さん――伝説のイナズマイレブンとしてキーパーを務めた響木が、雷門中の監督に就任した。あの帝国ともう一度戦える。決勝戦に向けて、気合いを入れなおす雷門中イレブン。自分のすべてを出し切れとアドバイスする響木は、彼らを自分たちのような悲劇にあわせまいと固く決意する。一方、円堂や豪炎寺との戦いを心待ちにしていた鬼道は、戦わずして勝つべしと言う影山を信じることができなくなっていた。正々堂々と戦いたい鬼道は、影山の仕掛けた卑劣な罠を探し、スタジアム中を調べ始める。しかし、ロッカールームに現れた彼に、雷門中イレブンは疑いを隠せない。一方、影山の口から衝撃の事実を聞かされた円堂は動揺する。それでも、試合は予定通り開始され･･････。

影山の卑劣な罠は暴かれ、鬼瓦によって逮捕された。正々堂々戦いたいという鬼道の言葉を受け止めた円堂たち雷門中イレブンは、このまま帝国学園との決勝戦を戦おうと決意する。ついにキックオフ。強気に攻撃を繰り出す雷門中だが、豪炎寺と染岡のドラゴントルネードは、帝国ＧＫ・源田のパワーシールドに防がれてしまう。強敵である帝国学園のゴールを破れない雷門中。一方、影山から鬼道と春奈の関係を聞いてしまった円堂は、正々堂々勝負すると誓いながらも、守りに精彩を欠いていた。そして前半終了間際、ついに、帝国の新必殺技の前に、円堂のゴッドハンドが破られ、ゴールを許してしまう･･････。

死力を尽くした戦いの末、ついに優勝した雷門中は、全国大会への切符を手に入れる。そして帝国学園も、昨年の優勝校として全国大会への出場が決まっていた。再戦を誓う円堂と鬼道。雷雷軒では、優勝を喜びあう雷門中サッカー部の祝勝会が開かれていた。帝国学園と雷門中はトーナメントの別ブロックに配置されるため、再戦するには決勝まで進むしかない。そんな夏未の言葉にも、イレブンたちは目指せ全国制覇と拳を振り上げるのだった。祝勝会が終わり、響木と円堂が残った雷雷軒に、ある男が姿を現した。彼の名前は浮島。伝説のイナズマイレブンのひとりだった。イナズマイレブンはサッカーをあきらめた負け犬だという彼に、円堂はサッカーをやろうと自分の想いをぶつける。

一回戦の対戦相手は秘伝の忍術を使って選手を鍛えていると噂の戦国伊賀島中学。どんな相手でもいつもどおりに戦うだけだという円堂。風丸も陸上部の後輩にはサッカーで答えを見せると思いを新たにする。そんな試合前の練習中、豪炎寺に戦国伊賀島の霧隠が挑戦してくる。スタンドに陸上部の後輩・宮坂の姿を見つけた風丸は、チーム一足が速いのは自分だと霧隠の挑戦を受けるが、途中で戦国伊賀島の初鳥と風魔に勝負を止められる。そして始まった試合では、忍術を駆使した変幻自在の素早い攻撃に苦しめられる雷門中。霧隠の放った必殺技「つちだるま」の前に、円堂はゴールを許したうえ、右手を負傷してしまう。戦国伊賀島１点リードのまま、前半が終わって･･････。

イナビカリ修練場で練習中の雷門中イレブンの元に、衝撃の報告が届けられる。帝国学園一回戦敗退。相手は開会式で突如出場の決まった世宇子中だった。スコアは10対０。予選決勝戦での怪我で控えに回っていた鬼道が交代しようとしたころには、選手全員が倒されており、試合が続行不可能となっていたのだという。信じられない円堂は帝国学園を訪れ、鬼道に何が起きたのかと詰め寄る。鬼道の家に招かれた円堂は、そこで彼がサッカーを始めたきっかけを聞かされる。一方、怪我をした父・総一郎からの手紙で、夏未は衝撃の事実を知らされていた。さらに二回戦の相手、千羽山中との対戦を前に、雷門中イレブンの連携がなぜかかみ合わなくなって･･････。

ボールに触れる間もなく完敗を喫したくやしさを胸に、雷門中イレブンのひとりとして、再びフィールドへと戻ってきた鬼道。彼を加えた雷門中は、「鉄壁のディフェンス」で予選からここまで無失点を誇る千羽山中を迎え撃つ。練習で心配された通り、パスのタイミングはまったく合わず、千羽山中に次々とカットされ、ついに円堂は田主丸のシャインドライブにゴールを許してしまう。その時、フィールドでプレイを見つめていた鬼道が、雷門中イレブンに指示を飛ばす。天才ゲームメーカーとしての彼の眼が、個人個人の成長に見合った戦い方を見出したのだ。再び息を吹き返した雷門中イレブン。しかし、千羽山中の必殺技「無限の壁」を破ることはできず、１対０のまま前半を折り返す。

千羽山中との試合を終えた雷門中イレブンの前に、ひとりの少年が現れる。華麗なプレイと円堂からゴールを奪いかけるほどの素晴らしいシュートを見せた彼は、アメリカジュニアチームの代表候補として活躍している一之瀬、土門とアキの古い友人だった。交通事故で一度はサッカーを断念した彼だったが、必死のリハビリの末、アメリカ代表になるほどの復活を見せたのだという。一緒に練習するうちに雷門中イレブンを気に入ってしまった一之瀬は、土門、円堂とともに３人で放つ必殺技「トライペガサス」の練習を始める。３人の息がぴったり合わないと放てないこの必殺技は、なかなか成功しない。３人を見つめるアキは、自分にも何かできないかと考え･･････。

フットボールフロンティア準決勝。Ａブロックは相手チームを次々と試合続行不可能に追い込んで勝ち上がってきた世宇子中。Ｂブロックは、雷門中と、豪炎寺が所属していた木戸川清修の戦いとなった。しかしサッカーはサッカー、どこが相手になっても関係ないと言い放つ豪炎寺。実力を上げてきたイレブンに加えて、帝国から転校してきた鬼道、すっかりチームに溶け込んだ一之瀬と新戦力を手にした雷門中だったが、油断は禁物。作戦会議をしながら近所の駄菓子屋を訪れた円堂たちは、そこで意外な人物と出会う。木戸川清修のスリートップ、武方三兄弟。彼らは裏切り者として豪炎寺を倒そうと息巻いており、豪炎寺を卑怯者と罵る。許せない円堂は、彼らと勝負することに。

試合開始早々、武方三兄弟の攻撃に先制点を許してしまった雷門中。激しい攻撃を受け、なかなか本来の調子を出すことができない。しかし、必死のディフェンスに追加点の上げられない武方三兄弟は焦りを隠せず、他のイレブンたちとの連携が狂い始めていた。あとは攻撃だけ。一計を案じた鬼道は、豪炎寺が徹底的にマークされていることを利用して、彼をおとりに利用する。ノーマークになった土門、一之瀬と、ゴールから上がった円堂の３人が「トライペガサス」を決め、同点に追いついた雷門中。かつて自分が編み出した必殺技に失点を許した木戸川のＧＫ・西垣は、次こそは止めると決意する。一進一退のまま、試合は後半へ。開始直後、武方三兄弟の必殺技「トライアングルＺ」が雷門中ゴールに突き刺さる。

ゴッドハンドでは武方三兄弟の「トライアングルＺ」を止められなかった。今の自分の力で世宇子中のシュートが止められるのだろうか。夜も眠れないほどの不安に、すっかりやつれてしまった円堂の姿に、豪炎寺や鬼道、春奈や秋も心配を隠せない。しかし夏未は、これまでも自分の力で乗り越えてきた円堂を見守ろうと言う。円堂は必ず優勝しようと盛り上がるイレブンたちの姿に、秘伝書に記された最強のキーパー技「マジン・ザ・ハンド」を習得すべく、特訓に打ち込む。自分のぶち当たった壁を壊そうと必死に特訓を続ける円堂に、豪炎寺、鬼道も協力する。一方、夏未は父親の総一郎から、決勝戦では影山に気をつけろと聞かされる。鬼瓦によると、影山は他の事件にもかかわっているらしく･･････。

大空に浮かぶ巨大な要塞。その中にあるグラウンドには、練習する世宇子中イレブンの姿があった。そこに現れた影山は、自分が完全な勝利以外、何も望まないと宣言する。一方、円堂は「ここがポイント」と胸に印のつけられた秘伝書の言葉をもとに、「マジン・ザ・ハンド」を習得すべく、さまざまな特訓に、そして他のイレブンとの練習に打ち込んでいた。その姿を横目で見ながらも、自分たちは参加できず、もどかしい思いの夏未たちマネージャーは、彼らのためにおにぎりを握ることに。初めて握るおにぎりに悪戦苦闘する夏未と、それをフォローする春奈と秋。フットボールフロンティア決勝戦に向けて、雷門中サッカー部は一丸となっていた。そして豪炎寺は、入院中の妹の元に向かい･･････。

世宇子中・アフロディのシュートに弾き飛ばされた円堂。響木は今の雷門中では世宇子中に勝てないと言い放つ。決勝戦までに「マジン・ザ・ハンド」を完成させなくてはと言う円堂に、一度、必殺技のことを忘れるため、合宿をしようという響木。学校に集合した雷門中イレブンは、合宿という雰囲気に浮かれて、いつもの調子を取り戻していた。しかし、ひとり円堂だけは「マジン・ザ・ハンド」のことが頭を離れない様子だった。そんな折、トイレに行った壁山が、お化けが出たと騒ぎだす。一緒に行った影野も確かに誰かいたと言う。雷門中を邪魔すべく、影山が送り込んだ手下ではないかと疑い･･････。

試合会場が急遽、空から舞い降りた世宇子中サッカースタジアムに変更されたフットボールフロンティア決勝戦。響木は円堂に、祖父の死に影山が絡んでいるかもしれないが、彼への憎しみでサッカーをするのなら試合を棄権すると告げる。サッカーが好きだからこそ、自分たちのサッカーで優勝を目指すと決意する円堂。しかし試合開始直後、アフロディの「ヘブンズタイム」によって、豪炎寺と染岡が、そして鬼道と一之瀬が、次々と吹き飛ばされてしまう。自分たちは人間を超越した存在だと言うアフロディの目にも止まらぬその動きに、なす術のない雷門中イレブン。そして彼の必殺技「ゴッドノウズ」は、円堂のゴッドハンドを粉々に砕いてゴールに突き刺さる･･････。

必殺技はすべて防がれ、世宇子中の圧倒的な攻撃の前に仲間は次々と倒れていく。そして、ゴールを守れない円堂は、まだ試合を続けるのかと聞くアフロディを前に、諦めそうになる。しかし豪炎寺、風丸、鬼道、一之瀬、そして他のイレブンたちは、必死に立ち上がっていた。最後まで、どんな状況になっても戦い続ける、彼らの姿に励まされた円堂も、絶対に諦めないと決意する。彼らをあざ笑うかのように激しさを増す世宇子中の攻撃。そんなとき、タイムアウトを取り、一斉に水分補給する世宇子イレブンの姿を見て、夏未が何かに気づく。スコアは３対０のまま、前半が終了。最後の力を振り絞り、影山にこれ以上サッカーをけがさせまいと、雷門中イレブンが再び立ち上がる･･････。

フットボールフロンティア全国大会を制して、ついに日本一の栄冠をつかんだ雷門中イレブンは、それぞれに喜びをかみしめていた。チームで喜びを分かち合う円堂たち、かつての仲間に優勝の報告に行く土門と一之瀬 、病床の妹を訪れる豪炎寺･･････。しかし、バスで雷門中へと戻るイレブンの目の前で、突然、校舎が爆破されてしまう。命からがら逃げ出してきた校長によると、宇宙人が攻めてきたのだという。イナズマイレブンのOBたちが倒され、瓦礫の上には、異様な風貌の少年たちが立っていた。彼らの名はエイリア学園のジェミニストーム、遠い星「エイリア」から地球にやってきた『星の使徒』であり、サッカーで彼らを倒さなければ、人類は地球上で暮らせなくなる、と告げる――。

ジェミニストームの襲撃を受けたのは雷門中だけではなかった。隣の傘美野中イレブンに代わって戦いを挑む雷門イレブンだったが、彼らに必殺技はひとつとして通じず、イナズマブレイクすら簡単に止められてしまう。さらに、体ごとゴールに押し込まれてしまうほどの彼らのシュートの前に、一方的なゲームが展開する。傷付き倒れる雷門中イレブンの前で、傘美野中は破壊されてしまう･･････。苦い敗北のあくる日。エイリア学園は黒いサッカーボールで全国各地の中学校を破壊していた。サッカーは何かを壊したり、人を傷つけるためにやるものではない。エイリア学園を倒して、本当のサッカーを教えるために、雷門中イレブンは再び立ち上がるのだった。

打倒エイリア学園。全国から仲間たちを集め、最強のイレブンを結成するため、新監督・吉良瞳子を迎えた雷門中イレブンはイナズマキャラバンで出動。まずはエイリア学園の手で財前総理が誘拐された奈良シカ公園へとむかった。独自に調査を進めていた雷門中イレブンだったが、宇宙人と勘違いされ総理のＳＰたちにサッカー勝負を挑まれてしまう。大人のチームを相手に10人でどう戦ったらいいのか。新監督の瞳子は自分たちの思うように戦うよう指示する。まずは先取点とばかりに攻撃する雷門中だったが、堅い守りの前にゴールは奪えない。両チームとも得点できないまま前半が終了。ここで瞳子は、なんと染岡、風丸、壁山の３人をベンチに下げ、後半を７人で戦えと言う･･････。

ＳＰフィクサーズとの戦いに勝利した雷門中。その時、ＴＶを通じて世界中に宣戦布告をするジェミニストームの映像が流れされる。ＴＶ局へ駆けつけた雷門中イレブンは怪我で倒れ、入院した仲間の仇討ちとばかりに再戦を要求するが、ジェミニストリームのキャプテン・レーゼは10人しかいないチームとは戦えないという。最後のひとりとしてＳＰフィクサーズの一員で財前総理の娘 ・塔子が名乗りを上げ、なんとか戦いにこぎつける雷門中。しかし、ジェミニストリームとの圧倒的な力の差は埋まらない。なんとか鬼道が奪ったボールを豪炎寺につなぐも、様子のおかしい豪炎寺は、ファイアトルネード、炎の風見鶏と、ふたつのシュートを立て続けに失敗してしまう。13対0で前半戦は終了し･･････。

「今の豪炎寺は雷門イレブンに必要ない。」瞳子監督の判断に、チームから離脱する豪炎寺。意気消沈する雷門イレブンに、響木監督からメールが届く。北海道・白恋中のエースストライカー・吹雪士郎を仲間にして、戦力アップを図れという内容に、一路北海道を目指すイナズマキャラバン。そこに、財前総理が見つかったというニュースが入る。

父である総理と再会を果たす塔子。エイリア星人にさらわれていた財前は塔子に彼らは危険だと伝えるが、彼女は雷門イレブンと共に戦うと決意。財前も雷門イレブンをバックアップすると申し入れる。再び北海道への道を進む雷門イレブン。雪の降る山中で停車したバスの中、イレブンは瞳子監督に自然の中での自主トレを命じられる。

ヒグマに襲われたイナズマキャラバンは謎の少年に救われる。危機は去ったものの、豪炎寺を追い出した瞳子監督への不満は募っており、チームの雰囲気は決して良くなかった。目指す白恋中にたどり着いたイナズマイレブンは、フットボールフロンティア優勝校として熱烈な歓迎を受ける。そして目的のエースストライカー・吹雪士郎が、先ほどヒグマからバスを救った少年だと知る。瞳子監督の指示で練習試合をすることになる両校。試合が始まると、フォワードのはずの吹雪がなぜかディフェンスに。豪炎寺以外のストライカーを認められない染岡は、激しいドリブルで吹雪に迫る。しかし、吹雪の華麗な技の前にあっさりボールは奪われ、その上、ドラゴンクラッシュまで防がれてしまう･･････。

華麗なディフェンスと激しいオフェンス。吹雪の実力に瞳子監督はイナズマキャラバンへの参加を要請する。快く受ける吹雪。しかし染岡はどうしても吹雪が認められないままでいた。その直後、白恋中はエイリア学園にサッカー勝負を挑まれる。試合に向けて練習を始める雷門イレブン。紅白戦でも活躍する吹雪だったが、その独断専行ぶりにチームに戸惑いが走る。染岡はその勝手なプレイに怒りをあらわにするが、風丸は吹雪以上のスピードがなければエイリア学園に勝てないのだから、彼に合わせようと言う。スピードがほしければ風になればいいと、スノーボード特訓を勧める吹雪。スノーボードに乗りながら転がってくる大きな雪玉を避けて滑る特訓に、雷門イレブンは･･････。

スノーボード特訓の成果――風のようなスピードを手にした雷門イレブンの前に、再びエイリア学園が現れる。絶対に学校を壊させはしないと意気込む吹雪に、瞳子監督はディフェンスに専念し、必殺技の「エターナルブリザード」を封印しろと命令する。戸惑うイレブンだったが、吹雪は納得の表情で受け入れ、円堂も勝つために監督の判断を信じようとイレブンを鼓舞、試合に臨む。特訓の甲斐あって、エイリア学園のスピードをとらえるイレブン。鬼道は攻撃パターンを察知し味方に指示を出し、染岡のシュートは防がれたものの、吹雪の華麗なディフェンスでエイリア学園の攻撃をことごとく防ぎ続ける。しかし、攻撃パターンを変えたエイリア学園に先制点を奪われてしまう･･････。

今まで戦っていた相手・ジェミニストームは、エイリア学園のセカンドランクチームだった。ファーストランク・イプシロンは次の襲撃校として、京都の漫遊寺中を指定する。瞳子監督によるとフットボールフロンティアに出場していれば間違いなく優勝候補になるという隠れた強豪校だという。イプシロンを倒せばエイリア学園の狙いがわかるかもしれない。雷門中はイナズマキャラバンで漫遊寺中を目指す。しかし校内は襲撃予告を受けたとは思えないのんびりした雰囲気。しかも、漫遊寺中は心と体を鍛えるためにサッカーをしているため、イプシロンと戦うつもりはない、と言う･･････。

漫遊寺中に代わり、イプシロンと戦うことになった雷門中。瞳子監督は、漫遊寺中の補欠・木暮をディフェンダーの抜擢を了承する。３分で彼らを倒すと言うイプシロンに、不安を隠せない木暮。ジェミニストームとの戦いで経験を積んだ雷門中だったが、瞳子が漫遊寺中との戦いで分析したとおり、相手の攻撃を封じこめるイプシロンの戦い方に、なかなか思うように動けない。「エターナルブリザード」をがっちりと止めたデザームに対して、イプシロンのシュートに「マジン･ザ･ハンド」を出す余裕を与えてもらえない円堂。次々と倒されているイレブンの中、木暮は立ちつくすことしかできず･･････。

イプシロンとの再戦のため、雷門中へと戻るイナズマキャラバンには、なんと木暮が同乗していた。春奈に怒られながらも、まったく止まる様子のない木暮のイタズラに、イレブンたちは辟易。そんな折、影山が愛媛に「真･帝国学園」を設立したという情報が入る。急ぎ愛媛へと向かう雷門中イレブンの前に、真･帝国学園のキャプテン、不動が姿を現す。彼は鬼道に、元帝国学園イレブンたちもチームに参加していると教え、挑発する。影山の汚いやり方を知っている仲間たちが、彼に従っているとは信じられない鬼道。海辺へと連れてこられた雷門イレブンの前に、真･帝国学園がその姿を現す。

元帝国学園の佐久間が放った必殺技「皇帝ペンギン１号」。そのシュートを受けた円堂の体には激痛が走り、ゴールを許してしまう。鬼道によると、「皇帝ペンギン１号」は影山の考えた必殺技で、体への負担があまりにも大きいために封印されていたというのだ。その上、鬼道が放った「皇帝ペンギン２号」は、同じく封印された必殺技――源田の「ビーストファング」によって防がれてしまう。ふたりの体を気遣う雷門中イレブンは、攻撃もままならない。試合の中止を考えるイレブンに、吉良監督はこのまま続行するように命じる。鬼道もまた、佐久間と源田の目を覚まさせるにはサッカーで勝つしかないと、決意を固め･･････。

真･帝国学園との戦いを終えた雷門中イレブンは、稲妻町に戻ってくる。河川敷グラウンドで御影専農の杉森を相手にすごいシュートを放つ選手を見た円堂たち。彼は雷門中に来た転校生、闇野カゲト。さらにエイリア学園と戦うためのバックアップチームが組織されていると聞かされ勇気百倍。早速、それぞれの練習を始める。木暮は春奈とともにイナビカリ修練場でイプシロンとの戦いで垣間見せたディフェンス技の特訓を始める。染岡と吹雪はふたりの必殺技を合体させた「ワイバーンブリザード」をレベルアップさせるために、練習をしていた。しかし、真･帝国学園戦で痛めた染岡の脚は、未だ回復しておらず･･････。

エイリア学園の本拠地があるとの情報をもとに、大阪に向かった雷門イレブン。彼らがたどり着いたのは、巨大な遊園地――ナニワランドだった。家族連れや恋人たちが遊ぶ中、本拠地の手がかりを探すイレブンたち。謎の女の子・リカに声をかけられ、お好み焼き屋に連れて行かれた一之瀬は、「彼氏」と紹介された上に親子げんかに巻き込まれてしまう。その上、見当たらない一之瀬を探しにお好み焼き屋にたどり着いたイレブンたちに、リカは一之瀬は自分と結婚するので、エイリア学園とは彼抜きで戦えと言い出す。そこにリカの仲間・大阪ギャルズの面々が現れ、サッカーで一之瀬を取り合うことに･･････。

大阪ギャルズとの戦いに勝利した雷門イレブンは、彼女たちが特訓したというナニワランド内の練習場に案内される。彼女たちが偶然見つけて使っていたそこには、イナビカリ修練場をもしのぐトレーニング装置が多数設置されていた。ここでの特訓こそ、彼女たちの強さの秘密だったのだ。イプシロンとの戦いを３日後に控えた雷門イレブンは、ここで特訓をすることに。厳しいトレーニングを着々とクリアしていくイレブンたち。大阪ギャルズの差し入れにしばしの休息をとるイレブンだったが、イプシロンのキャプテン・デザームに必殺技を止められた吹雪だけは、そのくやしさから練習を続けていた。

大阪ギャルズのリカをメンバーに加えて、イプシロンとの再戦に臨んだ雷門イレブン。地下練習場での特訓をクリアして格段に実力をアップした彼らは、イプシロンと互角に戦いを繰り広げていた。再戦までに10日の猶予を与えたのは、ギリギリの戦いを望むデザームのたくらみだったのだ。 前半を終え、スコアは依然０対０。戦いの中、円堂はさらなる手ごたえをつかみかけていた。一方、デザームにことごとくシュートを防がれた吹雪は、いまだに点を取れない自分に歯がゆさを感じていた。そして、自分の過去を思い出し、完璧であらねばとの思いを新たに、後半の戦いへと身を投じる。

雷門イレブンの熱い戦いは、デザームだけでなく、イプシロンたちの魂に燃えるような想いを呼び起こしていた。しかしイプシロンは、１対１のまま、戦いを中断して去っていく。 試合終了後、イレブンの元に円堂の祖父、大介の残した別のノートが福岡の陽花戸中学で発見されたとの連絡が入る。福岡へ向かう雷門イレブンを向かえた陽花戸中の校長は、大介の中学時代の同級生だった。大介との思い出を語る校長は、彼すら完成できなかった究極技の記された裏ノートを円堂に託す。祖父の完成できなかった究極奥儀を完成させようと決意する円堂。そして彼らは陽花戸中イレブンと対面する。

円堂に憧れ、自らの力でゴッドハンドを身につけた陽花戸中のキーパー、立向居。練習試合でも雷門イレブンのシュートを次々と防ぎ、その実力を見せる。一方の円堂は、究極奥義・正義の鉄拳を完成させようと実戦の中で技を試す。技は成功しないものの、ディフェンス陣のフォローもあってゴールを死守。陽花戸中も負けじと雷門のフォーメーションを分析し、守りを固める。雷門中優勢ながらも、前半は０対０で終了。互いが互いに刺激しあい、雷門イレブンと陽花戸イレブンは後半戦へ。しかし、イレブンの期待を一身に背負った吹雪は、なぜかシュートが放てないでいた。

円堂とサッカーの試合をしたいというヒロト。しかし、約束の時間に現れたのは、エイリア学園の第３チーム、ザ・ジェネシスだった。衝撃の事実の中、試合が開始される。ザ・ジェネシスの驚異的なスピードの前に思うようなプレイができない雷門中イレブン。さらにザ・ジェネシスのシュートは、いとも簡単に円堂の「マジン・ザ・ハンド」を破り、ゴールに突き刺さる。一方的な展開に、点差は広がっていくばかり。そんな戦いの中、吹雪はアツヤの影を振り切ろうと必死になっていた。しかし、フォワードとして放ったエターナルブリザードは不発に終わり･･････。

グランのシュートを受けて倒れた吹雪。そして瞳子監督の口から、吹雪の秘密があかされる。そして風丸は、ザ・ジェネシスに大敗を喫し、もう戦えないと、イナズマキャラバンを降りてしまう。戦力にならない者はいらない、練習を始めろと命じる瞳子監督。「サッカーを守るため」という鬼道の言葉に、練習を続けようとする雷門中イレブン。しかし円堂は、サッカーと正面から向かい合えない自分は練習できないと思い悩む。ヒロトだけでなく、吹雪のことも、風丸のことも、気付けなかった自分を責めていた。なんとか円堂を立ち直らせようとする雷門中イレブンも、練習に身が入らず･･････。

諦めずに「マジン・ザ・ハンド」を完成させた立向居の姿に、本来の自分を取り戻した円堂。再び心をひとつにした雷門中イレブンは、「炎のストライカー」と呼ばれる選手に会うため、沖縄を目指す。そのストライカーは、きっと豪炎寺に違いないと喜ぶ円堂たち。途中、阿夏遠島に立ち寄った雷門中イレブンは、溺れかけたメガネを救ったサーファーの少年、綱海条介に出会う。塔子とリカが放った「バタフライドリーム」を、サーフィンをしながらを蹴り返す身体能力の高さを見せる綱海。驚く円堂たちは、早速、サッカーをやってみないかと誘うが、興味なさげな綱海に、鬼道が一計を案じ･･････。

綱海との練習を経て、ついに沖縄に上陸した雷門中イレブン。今度こそ豪炎寺と再会できるのではと期待に胸を躍らせながら、手分けをして聞き込みを開始する。高台の公園でサッカーの練習をする少年たちを誤って泣かせてしまった円堂たちの前に、かっぽう着姿の大男が現れる。中学でサッカー部に所属している彼、土方雷電は、雷門中イレブンのことを知っており、円堂たちとも意気投合。一方、土門と吹雪の前に、自分が炎のストライカーだという少年、南雲が現れる。実力をテストしてくれという南雲は、雷門中イレブンを相手に１点取れたら自分の勝ちだと言い放ち･･････。

特訓中の雷門中イレブンのもとに、綱海が練習試合をしようとやってきた。何でも地元の大海原中サッカー部に入部したのだという。ジェネシス以外にもさらにチームがあるかもしれないエイリア学園との戦いを前に、地元チームとの練習試合などできないと反対する瞳子監督。しかし、大海原中はフットボールフロンティアに出場できるほどの実力があるという。早速練習試合のため、大海原中へと向かう雷門中イレブン。そこはリゾート地顔負けの美しい場所だった。監督をはじめ、選手全員がノリノリの大海原中。試合中もそのノリは変わらず、スゴイけれども意味のないプレイにあきれる雷門中イレブンだったが、なぜかペースが握れずにいた･･････。

大海原中の司令塔の、恐るべきリズム感で攻撃パターンを読まれていた雷門中イレブン。久しぶりのポジションでチームの「穴」となっていた立向居を狙われ、ピンチの連続。シュートはすべて円堂が防ぐものの、攻撃の糸口がつかめない。鬼道は一計を案じ、フォーメーション変更で攻撃のリズムを変えていく。一方、相手のドリブルを全くカットできずに悩んでいた綱海だったが、やがて、サッカーのチームプレイの楽しさに目覚めていく。一進一退の攻防を続ける両チーム。そんな中、ディフェンスゾーンから綱海の放った「ツナミブースト」が雷門ゴールを狙い･･････。

綱海とのサーフィン特訓で、ついに究極奥義「正義の鉄拳」を習得した円堂。そこへデザームたちイプシロンが現れる。実力が拮抗する者同士のギリギリの戦いを、もう一度楽しみたい、その中で今度こそ雷門中イレブンを倒すという。イプシロンを倒せないならジェネシスは倒せない。瞳子監督は試合を決意。綱海もチームに加わってゲームが開始される。実力をアップさせた両チームの攻防の中、イプシロンの連携シュート「ガイアブレイク」を、円堂は「正義の鉄拳」でがっちり止める。しかし、攻撃の要となる吹雪のシュートは、デザームの前にまったく歯が立たない。渾身の「エターナルブリザード」すら片手で止められてしまい、吹雪は･･････。

デザームの必殺技「グングニル」に「正義の鉄拳」が弾き飛ばされ、ゴールを許してしまった円堂。じいちゃんの究極奥義を破られ気落ちする円堂に、立向居は「正義の鉄拳」に「マジン・ザ・ハンド」ほどの凄さを感じなかったと、自分の胸の内にあった不安を告げる。後半開始。なんとか守り切り、隙を見て攻撃を仕掛けようという雷門中イレブンに、デザームは「お前たちに興味はなくなった」と告げる。本来のポジションはフォワードというデザームの攻撃の前に、雷門中イレブンは次々と抜かれ、円堂の「正義の鉄拳」が砕かれる。綱海の体を張ったディフェンスで2点目を失わずに済んだものの、雷門中イレブンは満身創痍で･･････。

究極奥義に完成なし。祖父の裏ノートの言葉に込められた意味に気付いた円堂。新必殺技を身につけて復帰した豪炎寺に湧く雷門中イレブン。豪炎寺はこれまで、エイリア学園に賛同する者たちに妹を盾に脅迫されていたが、 鬼瓦と土方の協力で犯人をあぶり出し、なんとか復帰にこぎつけたのだという。それぞれに再会を喜ぶ雷門中イレブンたち。吹雪や立向居も、初めて会う豪炎寺と心を通わせる。そしてイナズマキャラバンは稲妻町へと戻った。久しぶりの我が家に、１日の休養が許可されたその時、目の前に黒いサッカーボールが突き刺さる。それは、エイリア学園マスターランクチーム・ダイヤモンドダストからの挑戦状だった･･････。

ダイヤモンドダストとの試合中、突然現れた世宇子中のアフロディ。雷門中イレブンと共に、エイリア学園と戦いたいという彼の言葉に、チーム入りを認める円堂。怪我をしたリカの替わりにフォワードに入ったアフロディだったが、元世宇子中の彼を信じられない雷門中イレブンたちは、いつものプレイができない。その時、綱海からのパスが通り、アフロディの「ゴッドノウズ」がダイヤモンドダストのゴールに突き刺さる。円堂たちの強さが自分を悪夢から目覚めさせてくれたと言うアフロディ。ハッとする雷門中イレブン。同じユニフォームを着れば気持ちはひとつ。しかし、ガゼルの必殺技「ノーザンインパクト」が「正義の鉄拳」を打ち破り、雷門ゴールに突き刺さる･･････。

勝つために、円堂にはゴールキーパーをやめてもらう。瞳子監督の言葉に、衝撃を受ける雷門中イレブン。ダイヤモンドダストとの戦いのように、円堂が加わる必殺シュートには、ゴールがあいてピンチを招くという弱点があるためだ。そして、円堂は攻守に参加するリベロに、立向居をゴールキーパーにするという、大胆な案が鬼道から提案される。しかし、新体制で盛り上がる雷門中イレブンをよそに、落ち込んだままの吹雪。病院を訪ねた彼は、再び「ワイバーンブリザード」を打とうと療養中の染岡に励まされる。そして新たな特訓が始まる。リベロとしての必殺技の習得に余念のない円堂、そして立向居には究極奥義「ムゲン・ザ・ハンド」の習得が託された･･････。

必殺技「メガトンヘッド」を習得した円堂。徐々に「ムゲン・ザ・ハンド」を習得しつつある立向居。それぞれにパワーアップしていく雷門中イレブンたちに、鬼道はさらに強くなるための鍵は帝国学園にあると告げる。懐かしい帝国学園のフィールドに立った鬼道は、円堂、土門とともに「デスゾーン」の特訓を始めた。３人の息がぴったり合わなくては、「デスゾーン」は放てない。一方、立向居は目を閉じたままシュートを受けることに成功するが、いまだに「ムゲン・ザ・ハンド」完成にはいたっていなかった。そこで、実戦の中で技を磨こうと帝国学園との練習試合に臨む雷門中イレブン。完璧なタイミングで「デスゾーン」を繰り出す３人。しかし、シュートは威力が出ず･･････。

グランたちガイアがジェネシスに選ばれたことで危機感を募らせたバーンとガゼルは、プロミネンス、ダイヤモンドダストの混成チーム「ザ・カオス」を結成。

新必殺技「デスゾーン２」を完成させた円堂たちの前に姿を現し、対戦を要求する。

試合は２日後、帝国スタジアム。

困惑を隠せないまま、雷門中イレブンは、それぞれが試合に向けて特訓を続ける。

「デスゾーン２」をさらに磨き上げる、鬼道、円堂、土門。「ムゲン・ザ・ハンド」習得の糸口をつかむべく、綱海のシュートを受け続ける立向居。パス回しでコンビネーションを高める豪炎寺やアフロディたち。しかし、その中に吹雪の姿はなく、彼はいまだ悩みの真っただ中にいた。

そして、ザ・カオスとの試合が始まり･･････。

カオスの攻撃の前に、なすすべのない雷門中イレブン。円堂の活躍でなんとかディフェンスを立て直したものの、アフロディの「ヘブンズタイム」すら破られ、攻撃の糸口がつかめない。前半残りわずか、スコアは10対0と、ザ・カオスが完全に試合を支配していた。しかし、隙を探していた鬼道は、プロミネンスとダイヤモンドダストの間の、微妙なリズムのズレを見出す。一瞬の隙を突いてボールを奪った鬼道は、円堂、土門と共に「デスゾーン２」でついに得点をもぎ取る。それに励まされたように、バーンの「アトミックフレア」を「ムゲン・ザ・ハンド」で止める立向居。後半開始、ザ・カオスの穴を見出した雷門中イレブンにより、怒濤の追撃が始まるが･･････。

ジェネシスのグランが瞳子監督を「姉さん」と呼ぶ現場を見てしまった夏未たち。不安を隠せない雷門中イレブンに、隠し事があることを認め、エイリア学園はただの宇宙人ではないという瞳子監督。そして、すべてを話す代わりに、一緒に富士山麓に行ってほしいと告げる。

ともに行こうという円堂、瞳子監督の不審な行動を信用できない一之瀬たち、考える時間が必要だという鬼道･･････。チームに微妙な空気が流れる中、吹雪は監督についていく、自分は立ち止まりたくないと言う。一方、ザ・カオス戦で「ムゲン・ザ・ハンド」の手ごたえをつかんでいた立向居は、綱海との特訓を繰り返していた。そして夏未は、財前総理が連れて行かれた先が、富士山麓だと聞かされる･･････。

富士山麓にたどりついた雷門中イレブンの目の前に、巨大な基地が現れる。そしてそこで待っていたのは意外な人物――響木監督だった。彼は、エイリア学園の黒幕の正体は瞳子監督だと告げる。驚く雷門中イレブン。全ての答えはこの中にあると、瞳子監督は彼ら基地の中へといざなう。そして、ここは吉良財閥の総帥で自分の父親、吉良星二郎の作った兵器研究施設であり、世界支配をもくろんでいるのだと語る。襲いかかってくる警備ロボを倒して進んだ先で、雷門中イレブンはさらに驚くべき事実を知らされる。なんと、エイリア学園の選手たちは宇宙人ではなく、エイリア石によって身体能力を強化されたハイソルジャーだったのだ･･････。

ついに明らかにされたエイリア学園の正体。試合開始早々、グランの放った必殺技「流星ブレード」が、立向居の「ムゲン・ザ・ハンド」を打ち砕く。先取点を奪われ、動揺する雷門中イレブン。そんな彼らに、瞳子監督の勝てると信じているという言葉が響く。戦う力を取り戻す円堂たちだったが、意表をついた攻撃もジェネシスのキーパー・ネロにあっさりと止められてしまう。必死のディフェンスでかろうじて追加得点を防いではいるものの、立向居の「ムゲン・ザ・ハンド」ではグランの必殺技を止められない。そんな試合に苦悩する吹雪。自分はこのままベンチにいていいわけがない。仲間の想いに応えるべく、吹雪はついに試合に出る決意をする･･････。

ついに覚醒した吹雪に、「ムゲン・ザ・ハンド」を進化させた立向居。しかし、それすら上回るジェネシスのパワーに、再び逆転を許してしまう。雷門中イレブンもジェネシスと同じで、弱いものを切り捨ててきたからこそ、今の強さを手に入れたのだという吉良。かつての仲間たちが弱くなんかないことを証明すると、激情のままにプレイする円堂を、瞳子吉良監督はひとりの力には限界があると諭す。そして、力を合わせれば、どんなことだってできると教えてくれたのは、みんななのだと。再びひとつになる雷門中イレブン。仲間を想う力でパワーアップし、ついに同点に追いつき、立向居の「ムゲン・ザ・ハンド」も更なる進化を遂げる。その時、吉良はグランにリミッターを解除するように告げ･･････。

仲間の想いを力に変えてジェネシスを破った雷門中イレブン。自分が間違っていたという吉良星二郎を、逆上したウルビタのシュートが襲う。身を呈して彼を守ったグランは、吉良が自分の大事な「お父さん」だと言う。吉良の口から語られる、実の息子・ヒロトの死とジェネシスの子供たちの関係。そして、富士山に落下した隕石から発見されたエイリア石を分析するうちに、石の力に魅入られた吉良は、ヒロトの復讐のためにその力を使おうと考えたのだ。その告白に言葉をなくす一同。その時、基地全体が大きく揺れ、研究所が崩れ始める。脱出を急ぐ雷門中イレブンたちは、ジェネシスの選手たちとともにイナズマキャラバンに乗り込むが、吉良星二郎はグラウンドに立ち尽くしたまま動こうとせず･･････。

ジェネシスとの戦いを終え、雷門中へと戻った円堂たちの前に、吉良星二郎とともに富士山の研究所にいた研崎が姿を現す。最後の戦いが残っているという彼の後ろには、フードをかぶった11人――風丸や染岡、かつての仲間たちの姿があった。その名はダークエンペラーズ。エイリア石を自分のものにするべく研究所を破壊した研崎が作りあげた、究極のハイソルジャーたちだという。胸にエイリア石のペンダントを下げた風丸たちは、石の与えてくれる力に酔いしれていた。そんな彼らとは試合なんてできないという雷門中イレブンだったが、彼らを元に戻すためには、サッカーで語り合い、想いを伝えるしかないと決意する。そして試合開始。信じられない力を発揮する風丸たちに、雷門中イレブンは･･････。

ダークエンペラーズの攻撃の前に、２対０と劣勢の雷門中イレブン。さらに染岡のシュートで立向居は腕を痛めていた。ダークエンペラーズのパワーとスピードの前に手も足も出ないまま、前半が終了。雷門中イレブンの動きを熟知した風丸たちに対抗するには、それを逆手に取るしかない。響木の言葉に、網海を切り札にした「波のリズム」で攻撃することを思いつく鬼道。後半、雷門中イレブンの執拗なマークにいら立ち始めるダークエンペラーズ。そのスキを突いた網海のツナミブーストが、反撃の糸口となり１点返し、さらに同点に追いついた雷門中イレブンだったが、研崎の言葉に再び力を取り戻した風丸、染岡、マックスのダークフェニックスが、雷門中ゴールに突き刺さる･･････。

エイリア学園との激しい戦いを終え、そしてもとの仲間であるダークエンペラーズに想いを伝えた円堂たち雷門イレブン。再び、自分たちの好きなサッカーを楽しめるようになり、それぞれが自分のチームへと戻るときを迎えた。いつものように鉄塔広場で特訓をしていた円堂のもとに、吹雪が訪れる。円堂は明日、北海道に戻るという吹雪と、これまでの戦いを振り返る。エイリア学園・ジェミニストームとの戦いに、傷つき倒れていく仲間たち。打倒エイリア学園のため、新監督に瞳子を迎えて旅立ったイナズマキャラバン。エースストライカー・豪炎寺との別れと、新たな仲間との出会い。吹雪を迎えた雷門イレブンは、３度目の挑戦でついにジェミニストームを破るが、彼らの前に新たなチームが現れ･･････。

別れの時を前に、鉄塔広場でエイリア学園との戦いに想いを馳せる円堂と吹雪。ふたりのもとに現れた豪炎寺は、雷門イレブンと、ともに戦いたくても戦えなかった辛さを語る。妹を人質に取られ、エイリア学園への引き抜きを迫られながら戦ったジェミニストーム戦。豪炎寺を外すという瞳子監督の判断に納得できない雷門イレブンは、豪炎寺が帰ってきたとき、胸を張って迎えられるくらい強くなっていようと決意する。同じく豪炎寺も、再会の時にはより強い自分でいたいと強く願っていた。そんな想いを抱き、新たな仲間とともに戦いを続ける雷門イレブン。そしてついに豪炎寺がチームに復帰、さらなる進化を遂げた雷門イレブンは、エイリア学園との最後の戦いへと突き進んでいく･･････。

エイリア学園事件から３か月。それぞれの学校へと戻った雷門中イレブンたちは、サッカーを楽しむ毎日を送っていた。ある日、響木監督から呼び出された円堂は、雷門中体育館に集められた面々――ともにエイリア学園と戦った吹雪や立向居、網海たちの姿にびっくり。さらにジェネシスのヒロトやジェミニストームのレーゼこと、緑川、因縁のある不動や初めて見る飛鷹といった顔触れも姿を現す。響木監督によると、世界中から少年サッカーチームを集めて開催されるフットボールフロンティア・インターナショナルが開催されるというのだ。円堂たちは２チームに分かれて日本チーム選抜のための対抗戦を行うことに。一方、海外留学を決めた夏未は、父・総一郎から、とある調査を頼まれていた･･････。

試合前日。新しいユニフォームを手にして、決意を新たにする円堂たち。円堂、鬼道をそれぞれのキャプテンとした２チームに分かれ、ついに日本代表を決める選考試合が開始される。豪炎寺のファイアトルネード改を円堂の真ゴッドハンドが、染岡のワイバーンクラッシュＶ２を立向居のムゲンザハンドG4が受け止める。真剣に、激しくぶつかり合う選手たち。一進一退の攻防が続く中、勝負よりも自分のアピールを第一にする不動、意外な活躍を見せる目金、力を出し切れない飛鷹や虎丸と、それぞれが自分の実力をぶつけた試合を展開する。そんな両チームの試合を応援する各中学のメンバーに交じって、厳しい目で見つめる男の姿があった･･････。

ついに16人の日本代表チームが決定。しかしその監督は響木ではなく、選考試合を見つめていた謎の男――久遠だった。彼の娘の冬花がマネージャーとして加わり、世界一を目指す強化合宿が始まった。久遠はまず、今の実力では世界に通用しないこと、自分のやり方に口答えは許さないこと、過去の実績に関係なく試合に出たければ実力でレギュラーの座を勝ち取れと告げる。厳しい練習が始まるが、怪しい雰囲気を漂わせる不動、皆と馴染まない飛鷹、自分でシュートをしない虎丸と、問題は山積み。さらにこれまでの戦い方を否定するように、久遠監督から厳しい指示が飛ぶ。しかも、不動の危険なプレーを認める発言に、緑川は焦りを隠せず･･････。

アジア予選。イナズマジャパン１回戦の相手は、強豪・オーストラリア代表のビッグウェイブスに決定する。優勝候補との戦いに意気上がるイナズマジャパンの面々だったが、久遠監督はなんと、試合までの２日間は練習禁止、合宿所から出るなと命じる。驚く一同。我慢できずに与えられた個室から抜け出すが、久遠監督は練習を認めない。彼の態度とチームを潰したという過去に不安を抱く鬼道たちに、２日くらい練習できないからと不安になるようなら代表を辞めろという不動。そこに届いた、海で鍛えぬかれたビッグウェイブスは攻撃を完全に封じるフォーメーションをもっているという情報に、みんな居ても立ってもいられない。そんな折、飛鷹を訪ねて不良グループが現れ･･････。

ついに始まったアジア予選。ビッグウェイブスのボックスロック・ディフェンスに攻撃を阻まれたイナズマジャパンは、先制を許してしまう。世界レベルのプレイを目の前にして興奮する円堂。その姿に壁山たちも励まされるが、鬼道だけは久遠監督の指示による連係プレーの練習不足を感じていた。豪炎寺、吹雪、ヒロトの攻撃も、ボックスロック・ディフェンスに阻まれ、イナズマジャパンは防戦一方。呆然とする面々に、久遠監督は「箱の鍵は自分たちの中にある」という言葉をかける。その意味を考える鬼道は、囲まれながらも攻略法をひらめき、ついにボックスロック・ディフェンスを破る。しかし豪炎寺、吹雪のシュートは防がれ、鬼道は激しいチャージに負傷してしまう･･････。

狭い部屋での練習、虎丸の起用、網海へのアドバイスと、次々と効果を現した久遠監督の采配でビッグウェイブスとの戦いを終えたイナズマジャパン。久遠監督の過去も明らかにされ、監督へのチームの信頼は固いものとなった。そして予選第２戦の相手は、カタール代表のデザートライオンに決定。砂漠での練習を積んだ彼らと戦うため、基礎体力と身体能力の強化が必要という久遠監督の言葉に、走り込み特訓を開始する。しかし練習に参加しない虎丸に、なにか事情があるのかもしれないとあとをつける円堂たち。その途中、冬花が飛鷹の昔の仲間に絡まれてしまう。飛鷹の活躍でなんとか切り抜け、虎丸の後を追った円堂たちの目の前には、食堂で働く彼の姿があった･･････。

照りつける太陽と運動量、そしてデザートライオンの当たりの強さに、疲労を隠せないイナズマジャパンの面々。後半に入り、緑川、綱海、ヒロトと、次々と体力の限界に交代していく。ついに吹雪までが倒れ、久遠監督は虎丸との交代を告げる。デザートライオンのディフェンス陣を次々とかわし、攻撃のチャンスを広げる虎丸。しかし、何度もチャンスが訪れたにもかかわらず、彼自身はゴールを狙おうとしない。なぜシュートを打たないのかと問い詰める豪炎寺に、虎丸は「自分がゴールを決めてはダメなのだ」と言う。虎丸には、自分を抑えてプレイせざるをえない、過去があったのだ･･････。

デザートライオン戦を通じて全力で戦うことに目覚めた虎丸。新たな力を得て、ますます盛り上がるイナズマジャパンだったが、不安要素も残っていた。いまだチームになじまず、練習もひとりでやってばかりいる飛鷹。不動は彼がいると自分たちはいつか負ける、足手まといになるだけだ、と厳しい言葉を投げつける。悔しい気持ちを響木との秘密練習にぶつける飛鷹。なぜケンカばかりしていた自分に、親身になってサッカーを教えてくれるのか。飛鷹の質問に、響木は彼が自分と似ているからかもしれないと答える。翌日、円堂は飛鷹を練習に誘うが、やはりうまくいかず、ひとり走り込みに行ってしまう。どうしたら飛鷹と近づけるのかと悩む円堂は･･････。

オーストラリア、カタールとの戦いで世界のレベルの高さを実感したイナズマジャパン。それぞれがさらなる必殺技を身につけるべく、自主練習を開始する。土方との連携技を練習する吹雪、同じく壁山との連携技を練習する綱海、「風」に磨きをかける風丸･･････。しかし、周りが力をつけていく中、緑川は焦りを隠せないでいた。彼を気遣い、共に練習するヒロト。エイリア学園がなくなったあと、自分自身のサッカーを見つけた緑川ならやれるはず。その言葉に再びやる気を取り戻す緑川。予選決勝を前に、それぞれがつけた力を確認すべく実戦形式の練習試合が行われようとしたところに、あるチームが現れる。その監督は、なんとあの吉良瞳子だった･･････。

瞳子監督率いるネオジャパンに、日本代表の座をかけた戦いを挑まれたイナズマジャパン。世界と戦うチャンスを与えられなかった悔しさが、ネオジャパンの選手たちに新たな力を与えていた。互いの必殺技を習得し、さらに磨き上げてきた彼らに、先取点を許してしまうイナズマジャパン。追加点を許すまいとする円堂の気持ちが「正義の鉄拳」をパワーアップさせ、シュートをはじき返すも、ネオジャパンの鉄壁のディフェンスの前になかなか攻撃の糸口が見つからない。前半終了間際、メンバーチェンジで風丸と虎丸がフィールドに。風丸は特訓していた新必殺技「風神の舞」でネオジャパンのディフェンスをかわし、豪炎寺のシュートで同点に追いつくが･･････。

ネオジャパンとの激しい戦いの中でさらなる進化を遂げたイナズマジャパン。しかし、久遠監督は今のままでは決して世界にいけないと言い放つ。その言葉に悩む円堂。彼の様子に気づき、心配する冬花を見て、リカたちは恋の予感だと大騒ぎ。円堂の悩みが新たな必殺技だとわかりつつも、冬花をたきつけて必殺技考案のための遊園地デートを決行させる。マネージャーとして役に立たねばと奮起する冬花。なにかがおかしいと首をひねる円堂だが、冬花はリカの作戦に従って次々とデートコースを渡り歩く。どうも様子がおかしい円堂と、つけてきたリカたちを見つけた冬花はだまされたことに気づく。そんな彼女を、円堂は鉄塔広場へと連れて行く･･････。

普通の生活を取り戻すことができた夕香。家政婦のフクに見守られ、学校での楽しい日々を送る彼女は、たまに合宿所から自宅に戻ってくる豪炎寺との会話を楽しみにしていた。彼もまた、夕香の元気な姿に顔をほころばせていたが、一方で、父親とは微妙なすれ違いを繰り返していた。予選決勝に向けて気合の入るイナズマジャパンの中でも、豪炎寺らしくない振る舞いが目立つ。そんな彼に、虎丸はわずかな隙を突いてくる世界の強豪相手に、常に100パーセントの力を出せる連携技を提案する。その提案を受ける豪炎寺。しかし、自宅に戻った彼を待っていたのは「サッカーをいつ辞めるのか」という、父親の厳しい一言だった。自分を継いで医師になれという父親の言葉に、豪炎寺は･･････。

上達してきた飛鷹、連携必殺技を練習する吹雪と土方、虎丸と豪炎寺。徐々に調子を上げてきたイナズマジャパン。練習を終えた円堂の元に手紙が届く。なんとそこには、大介のノートと同じ筆跡で、「頂上で待つ」との文字が。謎の手紙の内容に、本戦に出ればわかることと言いつつも、円堂は気になって仕方がない。一方、サッカーを辞めろという父親の言葉に、いつもと様子の違う豪炎寺。アジア予選決勝を最後にサッカーを辞めると聞かされた円堂は、久遠監督に豪炎寺の父親と直談判してくれるよう申し出るが、それも難しい様子。いらだつ豪炎寺の姿を見ても、どうすることもできない自分に悔しさでいっぱいになってしまう。そんな中、決勝戦の相手が決まる･･････。

決勝戦へ向かうイナズマジャパンのバスの前に立ちふさがる唐須たち。だが、鈴目たちの助けで、イナズマジャパンは間一髪試合会場へと到着する。

待ち構えている韓国のファイアードラゴン。そこには、アフロディ、バーン、ガゼル、そして龍を操る者と呼ばれる韓国の司令塔、チェ・チャンスウの姿が。強敵を前に、イレブンの士気は上がる。最後の戦いに向けて静かに闘志をみなぎらせる豪炎寺、彼とともに世界で戦いたいと願う円堂。かつての仲間との戦い、そして背負った仲間の想いに負けられないヒロトと緑川。しかし、必ず勝つという円堂の言葉に、久遠監督は今のままではイナズマジャパンは勝てない、それがわからないならキャプテン失格だと言い放ち･･････。

吹雪、土方の「サンダービースト」でファイアードラゴンから先取点を奪ったイナズマジャパン。しかし、チャンスウの完全なる戦術「パーフェクトゾーンプレス」が発動、フォワード陣を分断してしまう。次第に狭まる包囲網にボールを奪われ、素早いパス回しに幻惑された吹雪と綱海が接触、二人は怪我を負って交代することに。相手の精神を恐怖で支配する「パーフェクトゾーンプレス」。かろうじて緑川がボールを奪ったものの、次は土方、飛鷹が標的になってしまう。ボールを奪われ、流れるようなフォーメーションチェンジから、韓国の攻撃が続く。壁山の護りはチェンスウに破られ、バーンのアトミックフレアがイナズマジャパンのゴールを襲う･･････。

ファイアードラゴン戦も後半に突入。久遠監督は、メンバーチェンジでチームに馴染めていない不動を投入、ひとり足りない10人のメンバーでゲームを続行する。敵を欺き、味方すら利用する彼のサッカーは、ファイアードラゴンを翻弄し、同時にイナズマジャパンを困惑させる。これまで試合に出ていなかった不動のプレイは、戦局に影響を与えつつあったが、その強引さはチームに不和を招く。かみ合わないプレイに怒りを覚える鬼道。だが、響木の口から不動の衝撃の過去が語られる。不動は、理不尽な経験から他人が信じられず、力を手に入れて強くなることこそ自分を守る手段だと信じていたのだ。そして久遠監督は、悩む円堂に「チームを見ろ」という言葉をかける。

不動を認めることで、結束を固めたイナズマジャパン。同点に追いつき、反撃に転じようとしたのも束の間、アフロディ、バーン、ガゼルの連携必殺技「カオスブレイク」にゴールを奪われてしまう。さらに失敗を恐れて動きが固くなってしまった飛鷹のプレイで窮地に陥る。失敗を恐れず思い切ってプレイしろという円堂の言葉に、飛鷹がこれまでの努力と必死のプレイで覚醒させた必殺技「真空魔」でカオスブレイクを防ぐ。そのまま攻勢に転じたイナズマジャパンは、ヒロトの「流星ブレードＶ２」で同点に追いつく。勢いづくイレブンだったが、豪炎寺はスタンドに見かけた父親の姿が気になって集中できない。虎丸はタイガーストームを成功させずに試合は終われないと励ますが･･････。

強敵、ファイアードラゴンを下し、世界への切符を手に入れたイナズマジャパン。仲間たちに見送られ、イナズマジェットで開催地のライオコット島を目指す。世界大会のために島を丸ごと会場にした、別名「サッカーアイランド」と呼ばれるこの島は、出場チームが真の実力を発揮できるよう、各国の街並みまで再現した驚異の島だった。すでに到着していた他国代表の練習風景を見て、世界のレベルに驚愕する円堂たち。合宿所に到着するやいなや練習を始めようと張り切るが、そこには円堂宛の手紙が置かれていた。指定されたビーチにたどり着いた円堂の目の前には、留学したはずの夏未の姿があった･･････。

各地の予選を勝ち抜いた10チームがそろい、ついに始まったフットボールフロンティア・インターナショナル世界大会。決勝ラウンドに進むためには、総当たり戦で上位２位に食い込まなくてはならない。イナズマジャパン初戦の相手は強豪・イギリスのナイツオブクィーン。どうせやるなら強い相手と意気あがる彼らの元に、イギリスチームから親睦会の招待状が届く。一方、赤い帽子の男の言葉が気になっていた円堂は、知り合ったばかりのイタリア代表・フィディオと練習していた。そこにアルゼンチンのテレス、アメリカのディランとマークが現れ、誰が最初にゴールを決められるか、勝負することに。各チームのエースが見せるテクニックと身体能力の高さに、円堂はただ驚かされるばかりで･･････。

ナイツオブクィーンとの親睦会で世界のレベルを思い知らされるとともに、「自分のサッカー」という言葉の意味をつかんだ円堂。世界の大舞台で自分たちの力が試される期待と不安に、イナズマジャパンの面々はいてもたってもいられない。試合の行われるウミヘビスタジアムに向かった彼らを待ちかまえていたのは、スタンドを埋め尽くすナイツオブクィーンのサポーターと、余裕たっぷりの表情のエドガーたち。負けられない気持ちで試合に臨むも、まるで動きを読まれているかのようにパスをカットされ、なかなか思い通りの攻撃をさせてもらえない。そしてついに、親睦会で円堂が防ぎきれなかったエドガーの必殺技、エクスカリバーがゴールに向けて放たれる･･････。

ナイツオブクィーンの必殺タクティクス「アブソリュートナイツ」を打ち破ったものの、ゴール前から放たれた最強のエクスカリバーの威力に、壁山が倒れてしまう。何度もやられたら悔しいから、という壁山の言葉を受けてフィールドに立ったのは染岡。自分たちも仲間の想いを背負って戦っている。激しい競り合いと読み合いの末、奪い取ったボールは染岡に繋がれ、新必殺技、「ドラゴンスレイヤー」がゴールに突き刺さる。同点となった局面で、ナイツオブクィーンは即座にメンバーチェンジ。中央に集中した新たな必殺タクティクス「無敵の槍」でイナズマジャパンを切り崩し、エドガーの必殺技、パラディンストライクでゴールを奪い取る。前半を終えた円堂の前に、再び赤い帽子の男が現れ･･････。

新必殺技「イジゲン・ザ・ハンド」で初戦のナイツオブクィーンを破ったイナズマジャパン。次の対戦相手は、鉄壁の守りを誇るアルゼンチン代表ジ・エンパイア。その対策を練る前に、１日の休息が与えられた円堂たちは、思い思いにライオコット島を楽しむ。そんな中、立向居はひとり練習に打ち込んでいた。新たな必殺技をみずから編み出した円堂の姿に、自分も円堂の真似ではない、自分だけの必殺技を作りださなくてはイナズマジャパンのゴールが守れないと感じていたのだ。翌日の練習後も、ひとり特訓を続ける立向居。その姿を見た春奈と壁山たち１年生ディフェンダーは、一緒に立向居の必殺技を編み出そうと、みんなで特訓を始めることに。1年生だけの秘密の朝練の中、立向居は･･････。

鬼道と佐久間は、不動がある人物と会っている姿を見かける。背の高い金髪のその人物は、帝国学園の元総帥監督、影山によく似ていた。誰と会っていたのかと問い詰める鬼道に、お前たちには関係のないことだ、とはぐらかす不動。相手は本当に影山なのか、不動は彼と手を組むつもりなのか。帝国学園時代の影山を、そして彼のゆがんだサッカーへの想いを知る鬼道は、真偽を確かめるべく、佐久間とともに街中を探し回る。過去の戦いのように、影山がフットボールフロンティア・インターナショナルにかかわっているのなら、円堂たちに危険が及ぶかもしれない･･････。一方、壁山たち１年生と必殺技の特訓に全力を注いでいた立向居は、その手がかりをつかみかけていた。

それぞれに影山への手掛かりを得て、彼のもとへ向かう鬼道、佐久間、不動。練習に集中できない鬼道を心配していた円堂は、バスに乗り込む彼らを見て後を追う。鬼道の口からライオコット島に影山がいることを聞いた円堂は、影山の野望を止めるべく、鬼道たちとともにイタリアエリアへと向かう。一方、イタリア代表オルフェウスのもとに、金髪の男が姿を現す。ミスターＫと名乗るその男は、新監督として、オルフェウスのメンバーを代表から外し、自分が率いるチームＫをイタリア代表として大会に出場させると宣言。納得のいかないフィディオたちに、ミスターＫは試合を行い、勝った方を代表チームとするチャンスを与える。しかし、オルフェウスの面々は事故に巻き込まれ、次々とケガをしてしまう･･････。

影山とミスターＫの関係を疑う鬼道。円堂たちは、ケガでメンバーの足りなくなったオルフェウスを助け、代表決定戦に出ることを決意する。日本人の力を借りるわけにはいかないと一度は断られたものの、世界の舞台で強いライバルたちと戦いたいという円堂のアツい想いを受けて、オルフェウスの面々も協力を受け入れる。ついに始まるイタリア代表決定戦。円堂たちの前には鬼道そっくりの選手、チームＫの司令塔、デモーニオ・ストラーダが立ちふさがる。姿だけでなく、そのプレイスタイルまでが鬼道そっくりなデモーニオ。さらに、チームＫは帝国学園そのものの動きを見せる。そのプレイに動揺してしまった鬼道は、自分が影山から逃れられないのではないかと思い始め･･････。

デモーニオの必殺技「皇帝ペンギンＸ」にゴールを奪われ、前半を１対０で折り返したオルフェウス。「皇帝ペンギン１号」をしのぐ必殺技を持つ自分こそが究極だというデモーニオを前に、鬼道の動きは精彩を欠き、代わって指示を出す不動には周りがついてこない。さらにはチームのエース、フィディオを抜いたデモーニオから、再び皇帝ペンギンＸが放たれる。「怒りの鉄槌」を破られた円堂は、「真熱血パンチ」で辛うじてシュートを防ぐものの満身創痍。それでもみずからドリブルでチームKのゴールへと攻め入る円堂の姿に、鬼道、佐久間、そしてフィディオが息を吹き返す。不動や他のチームメイトとも連携がかみ合いはじめ、ついに同点に追いついたオルフェウスは･･････。

鬼道と不動が秘密裏に特訓していた連携必殺技に、佐久間が加わった「皇帝ペンギン３号」でイタリア代表の座を勝ち取ったオルフェウス。しかし、影山の企みにより、イナズマジャパンとジ・エンパイアとの対戦が１日繰り上げられていた。試合会場へと急ぐ円堂たち。さらに同じ頃、久遠監督と響木も大会本部に呼び出しを受けて、足止めを受けていた。キャプテンである円堂と司令塔の鬼道、さらに監督を欠いたまま、イナズマジャパンは試合開始を迎えることに。不安を抱えたイレブンに、豪炎寺が、綱海が、風丸が檄を飛ばす。しかし、これまで失点０という鉄壁のディフェンスを誇るジ・エンパイアに果敢に攻撃を繰り返すが、ことごとく跳ね返され･･････。

相手ディフェンスの前に攻撃のペースは握れず、防戦一方のイナズマジャパン。ジ・エンパイアの怒濤の攻撃に「ムゲン・ザ・ハンド」を破られた立向居は、未完成の必殺技「魔王・ザ・ハンド」でシュートを防ごうとするも、成功しない。攻撃の糸口をつかめないまま、要である風丸が負傷で交代。追加点を入れられそうになったまさにその時、飛鷹の言葉によって覚悟を決めた立向居が、ついに魔王・ザ・ハンドを完成させ、ジ・エンパイアの必殺シュートを受け止める。その様子をテレビを通じて見ていた円堂たちは、これなら後半も戦い抜けると喜ぶが、大会本部にいる久遠監督の表情は厳しいままだった。そして後半戦。ジ・エンパイアの必殺タクティクス、「アンデスの蟻地獄」が発動する･･････。

激闘を繰り広げた、ジ・エンパイアとの試合で、立向居の魔王・ザ・ハンド、そして、豪炎寺、ヒロト、虎丸のグランドファイアという新必殺技、また、なによりもチームとしての一体感と自信を付けたイナズマジャパン。予選リーグを突破するには、もう１敗もできない状況ではあったが、ケガから復帰した吹雪が加わって、さらに意気をあげていた。一方、オルフェウスはイギリス代表ナイツオブクィーンとの対戦を迎えていた。ミスターＫの監督就任にいまだ納得できないオルフェウスのメンバーは、彼の指示は必要ないと突き放すが、必殺タクティクス「無敵の槍」を前に反撃の糸口が見えない。しかし後半、ミスターＫによるフォーメーション変更が功を奏し、試合の流れが変わる。

次の対戦相手となるアメリカ代表ユニコーン。かつてのチームメイトである一之瀬と土門が所属するこのチームとの戦いを前に、イナズマジャパンの面々はテレビでふたりの活躍を目の当たりにする。レベルアップしたふたりの活躍に喜びながらも、一之瀬の様子に違和感を覚える円堂。一方、一之瀬に呼び出され、大会後にプロユースに入ると告げられた秋も、彼の態度に違和感を感じていた。ひとり、アメリカチームの宿舎を訪れた彼女は、土門に一之瀬の不在を告げられる。押し寄せる不安から、土門を問い詰める秋。しかし土門は、目をそらして、何も変わりはないと答えるだけだった。実は、一之瀬は重大な秘密を抱えており、土門もそれを誰にも言えずにいて･･････。

ついに始まったイナズマジャパンとアメリカ代表ユニコーンとの対戦。開始早々、一之瀬の必殺技「ペガサスショット」が円堂の「イジゲン・ザ・ハンド」を打ち破り、ユニコーンが先制点を挙げる。一之瀬だけでなく、土門もディフェンスで豪炎寺のシュートを防ぐ活躍を見せる。この試合には絶対に勝つというふたりの気迫がユニコーンを盛り上げ、円堂たちにも負けられないという闘志をみなぎらせ、試合は激しさを増していく。過去に一度乗り越えたはずの事故の影響が、彼から再びサッカーを取り上げようとしていることに、秋は胸を痛めながらも見守るしかない。出会った時から円堂との本気の対戦を望んでいた一之瀬は、激しい気迫で攻撃を繰り返す･･････。

吹雪と風丸の連携必殺技、「ザ・ハリケーン」で同点に追いついたイナズマジャパン。ハーフタイムに一之瀬と秋の会話を聞いてしまった円堂は、彼の試合にかける覚悟を受け止め、全力で最高の戦いをすると誓う。そして後半。開始早々、一之瀬のセンタリングからの「ユニコーンブースト」により、追加点を挙げるユニコーン。再び攻め上がるユニコーンに、円堂がゴールを飛び出し、シュートを打たせない。鬼気迫る一之瀬、円堂の全力に全力で応えるプレイに、イナズマジャパンの面々も燃え上がる。綱海の新必殺技、「ザ・チューブ」でコーナーキックを直接ゴールにねじ込んで同点。対するユニコーンは、必殺タクティクス、「ローリングサンダー」を繰り出して対抗する･･････。

夜中に宿舎の廊下でカッパを見た！そんな信じがたい円堂の話に、朝の食堂は微妙な空気に包まれる。空想上の動物であるカッパが、こんなところにいるはずがない。きっと何かと見間違えたに違いないと、朝の練習に出かけるイナズマジャパン。予選リーグ最後の試合となる、イタリア代表オルフェウスとの対戦に向けて、気合十分に練習を始める。その様子を陰から見つめる目があるとも知らず･･････。午前中の練習が終わったあと、今の実力では彼らに対抗できないと、ひとり対オルフェウスの対策を練るヒロト。森の中で練習するうちに、何かの気配に気づく。木陰から彼を見つめていたカッパによく似た少年は、亀崎河童と名乗る。そしてひょんなことから、彼とサッカーをすることに･･････。

世界の強豪相手に活躍するイナズマジャパンに、日本の仲間たちから手紙が届く。今はチームを離れている栗松、緑川、そしてネオジャパンの砂木沼･･････。それぞれの想いがこもった激励に、イナズマジャパンの面々も、やる気を倍増させて練習に臨む。そんな中、ひとり虎丸だけは沈み込んだ様子。まったく調子があがらない彼は、なにかにいらだつように周囲に八つ当たりした挙げ句、飛び出して行ってしまう。見かねた円堂に、飛鷹が自分に任せてくれと後を追う。彼に過去の自分の姿を重ねた飛鷹は、八つ当たりはよくないと虎丸を諭し、ドリブル勝負を挑む。サッカーを始めて日の浅い飛鷹に自分が負けるわけはない。虎丸は勝負を受けるが･･････。

予選リーグ最後の試合となるイタリア戦を前に、気合いの入るイナズマジャパン。選手たちに個別ドリンクを用意したり栄養管理をしたりと、すっかりマネージャーが板についてきた冬花に、選手たちは大喜び。円堂も、冬花はこれからも大事な仲間のひとりだと感謝の声をかけつつ、今の彼女なら大丈夫だと確信していた。そんな折、予選リーググループＢのスペイン代表、レッドマタドールとの練習試合が行われることに。確実に決勝トーナメントに進むには残り１試合何としても勝たなければいけないという同じ境遇のチーム同士、最終調整を兼ねた激しい試合は引き分けに。健闘をたたえ合い、決勝トーナメントでの再会を約束する姿に感動したと、興奮気味に円堂に語る冬花は、突然、倒れてしまい･･････。

イタリア代表オルフェウス戦の勝利を目指し、最後の練習に力の入るイナズマジャパン。しかし鬼道は、日本代表を破壊するというミスターＫの言葉に、焦りを隠せない。

一方、オルフェウスは、ミスターＫがイナズマジャパン対策として編み出した必殺タクティクス、「カテナチオカウンター」を習得すべく、必死の特訓を繰り返していた。こんなことでは習得は無理だと練習場を後にするミスターＫに、選手たちはこんな練習は無駄だと怒りをあらわにする。ひとり、彼の行動には意味があるはずだというフィディオの元に、小包が届く。その中に入っていたDVDを観ると、古い映像――日本対韓国戦での、華麗な日本選手のプレイが記録されており･･････。

豪炎寺、吹雪の連携必殺技でオルフェウスから先制ゴールを奪ったイナズマジャパン。一方のオルフェウスは、ミスターＫの采配を信じるフェディオと、自分たちの力で勝とうとする他の選手との気持ちがバラバラのまま。それに気付いた鬼道は、絶妙なゲームメイクで試合を支配する。ノーマークの豪炎寺にボールが渡り、あわや追加点となったその時、なんとかインターセプトするフィディオ。そして彼は、「カテナチオカウンター」を完成させることが必要であり、自分はその究極のサッカーが見てみたいと、仲間たちと説得する。フィディオの真剣な言葉に、５分だけ彼を信じようという仲間たち。ゲームの中で「カテナチオカウンター」を完成させようとするフィディオは･･････。

フィディオの言葉の元にひとつとなり、必殺タクティクス・カテナチオカウンターを完成させたオルフェウス。イナズマジャパンの苦戦は続き、果敢に攻める鬼道もフィディオの鮮やかなステップの前にボールを奪われてしまう。イヤなムードを断ち切るため虎丸を投入するもカテナチオカウンターに防がれ、かろうじてシュートを放ってもブラージの「コロッセオガード」に防がれる。そしてついに、フィディオの必殺技「オーディンソード」が、円堂の「イジゲン・ザ・ハンド」を打ち破り、ジャパンゴールに突き刺さる。逆転を許し、動揺を隠しきれない仲間たち。そんな中、フィディオの動きが鬼道のプレイとよく似ていることに気付いた豪炎寺は、それを突破口にカテナチオカウンターを打破しようとする。

いよいよゲームは後半戦へ。カテナチオカウンターを破って同点に追いつき、勢いに乗るイナズマジャパンに対して、オルフェウスは帰ってきた正キャプテンを投入する。チームの結束とキャプテンの復帰、ミスターＫの戦術がそろった最強のオルフェウスがジャパンゴールを脅かす。正キャプテンの必殺技でオルフェウスは再び勝ち越し。一度は破ったはずのカテナチオカウンターも、正キャプテンの加入によりさらに進化してボールの行く手を阻む。残り時間も少なくなり、遠のいていく勝利に焦りを感じ始める鬼道。しかし、追いつめられた状況で、彼は大切なあることに気づく。一方、ピッチの外ではオルフェウスの監督・ミスターＫが、不可解な動きを見せていた･･････。

予選全試合を終えて、自力での決勝トーナメント進出が不可能になったイナズマジャパン。チームの運命は、ヤマネコスタジアムで行われているアメリカ対アルゼンチン戦の結果に委ねられた。一之瀬を欠くユニコーンは、ジ・エンパイアの堅い守りの前になかなかゴールを割ることができない。接戦の末、一之瀬の待つアメリカに帰国する土門を見送る円堂たち。そこに夏未が現れ、あるものの到着を待っていると言う。イナズマジェットから出てきた古株が持っていたのは、円堂大介が残した最後のノートだった。そして、そこに書かれていたのは意外にも･･････。

天界と魔界が交わる場所といわれているライオコット島。かつて島では、天界と魔界の民が長い戦いを繰り広げていた。いつ果てるともしれない戦いを終わらせるため、人間のスポーツ・サッカーで勝負し勝利した天界の民は、魔界のリーダーである魔王を封印したという。そんないわくつきの「伝承の鍵」というブレスレットを露天商からタダでもらったリカと塔子。しかしリカと春奈の腕からブレスレットがはずれなくなってしまう。そのうち何とかなるだろうと、円堂たちは練習を再開。そこにフィディオ、マークとディランに、テレス、エドガーが現れ、互いの健闘を称えあい、紅白戦を始めることに。試合を開始したその時、雷鳴が轟き、雲が渦を巻く。ライオコット島に、何かが起ころうとしていた･･････。

連れ去られたリカと春奈を追って、マグニード山にたどり着いた円堂たち。リカにブレスレットを渡した露天商の老人たちの言葉に従い、天界と魔界の二手に分かれる円堂と鬼道たち。円堂が目指すヘブンズガーデンには、リカが軟禁されていた。豪勢な朝食に気を良くするリカだったが、天界の民・セインたちは、復活した魔王を封印するため、彼女を花嫁としてささげようとしていた。リカを魔王の花嫁になどしないと言う円堂たちに、セインは自分たちとの力の差を思い知らせるため、サッカーで勝負をつけようと提案する。絶対に負けられない円堂たち。しかし、セインたちの信じられない攻撃の前に、「イジゲン・ザ・ハンド」もあっさり破られてしまい･･････。

魔界の民にさらわれた春奈を連れ戻しに向かう鬼道たち。地下深くのデモンズゲートで、黒いウェディングドレスを着せられた春奈を発見するが、彼らの前に魔界の戦士・デスタを筆頭とした「魔界軍団Ｚ」が立ちはだかる。人間が魔界の者に挑む方法はただひとつ。古の掟に従い、サッカーで勝負すること。負ければ春奈は魔王の生贄として魂を食われてしまう。春奈を奪い返すべく試合に挑む鬼道たちだったが、試合開始直後、デスタの不可思議な動きに翻弄され、瞬く間に先制点を奪われる。あまりの出来事に息を呑む鬼道たち。不動、飛鷹が果敢に攻め込むが、シュートはゴールキーパー・アスタロスの必殺技にあっさり止められてしまう。そしてデスタの号令の元、魔界軍団Ｚの総攻撃が始まり･･････。

ついに復活してしまった魔王。その正体は、魔界軍団Ｚとセインたち天空の使徒が合体した「ダークエンジェル」だった。円堂たちと戦い、魂でぶつかり合うサッカーの素晴らしさに気づいたセインたちはもういない。悪魔に意識を支配され彼らは、より完璧な魔王となるべく、円堂たちの魂を奪うため勝負を挑んでくる。動けるのは双方ともに11人だけ。選手交代なしのデスゲームが始まる。一瞬にして鬼道や不動を抜き去り、デスタとセインによる必殺技、「シャドウ・レイ」が「イジゲン・ザ・ハンド」を撃ち抜く。ダークエンジェルの怒濤の攻撃に、守りを固めようとするフォワード陣。しかし、不動は彼らを前線に追い返す。ボロボロになりながらも、不動は逆襲の策を練っていた。

ＦＦＩ予選グループＢの最終戦ブラジル対フランスは、ブラジル代表ザ・キングダムの圧勝に終わった。必殺技「ストライクサンバ」を操るロニージョは、ブラジル史上最高の選手とも呼ばれ、現在、得点王争いのトップに立っていた。ザ・キングダムが次の対戦相手に決まり、緊張するイナズマジャパンのメンバー達。しかし、円堂は強敵との試合に胸が高鳴っていた。練習にも俄然気合いが入る円堂の元に、突然、ロニージョ本人が現れ、次の試合に負けてくれと告げる。戸惑いながらも、ロニージョの様子がおかしいことに気付いた円堂は、シュートを撃てと言う。そのパワーは恐るべきもので、八百長など必要ないと思われた。疑問に感じた円堂は、仲間たちにこのことを相談するが･･････。

ロニージョたちを救うため、ガルシルド邸に忍び込んだ円堂たち。持ち帰ったデータの中には、なんとガルシルドが世界征服を企んでいる証拠が記されていた。参加各国をいがみ合わせ戦争を引き起こすためにＦＦＩを開催し、サッカーを戦争の道具に利用しようとしているガルシルドに、怒りを覚える円堂たち。証拠を警察に持ち込めば、ガルシルドは確実に逮捕される。恐ろしい企みを止めるため、そしてロニージョたちを救うために、響木はデータを手に警察に向かう。このことを知らせるため、円堂たちはブラジルエリアへ。決勝トーナメントで本気の戦い、自分たちのサッカーができると喜ぶロニージョたち。しかし、最高の戦いを約束して戻ってきた円堂を、響木が何者かに襲われたという知らせが待っていた･･････。

決勝トーナメント第１試合のスタジアムに現れたガルシルド。彼が世界征服を企んでいる証拠は、警察にまで手を回しもみ消されていたのだ。キックオフ直後から、何かに取りつかれたようにプレイするロニージョ。チームの仲間ですら困惑する彼の姿の裏には、ガルシルドによって施された、ある恐ろしいプログラムが関係していた。驚異的なプレイでイナズマジャパンを寄せ付けないばかりか、仲間との連携プレイすらしないロニージョは、ひとりゴールへと切り込んでいく。その鬼気迫るプレイに不審を感じたチームメイトに、プログラムを施されたことを気付かれる。自分が犠牲になれば家族と仲間を助けられると告げるロニージョ。そして、ザ・キングダムはある必殺タクティクスの使用を決意する･･････。

ガルシルドは逮捕され、ザ・キングダムの監督は交代するも、彼の残した「家族たちはどうなると思う？」という言葉に、心の晴れないロニージョたち。一方、前半はザ・キングダムの必殺タクティクス「アマゾンリバーウェーブ」の前に手も足も出なかったイナズマジャパンだったが、手術を受けている響木のためにも勝利を誓い、そして本気のロニージョたちと戦える喜びで湧き上がる。しかし、後半が始まってもザ・キングダムのプレイは、前半と変わらぬチームプレイ。ガルシルドの逮捕で仕事を失うだろう家族たちを心配して、実力が出せないでいたのだ。そんな彼らも、土方のひとことで目を覚ます。自分たちのサッカーを取り戻したロニージョたちは、個人技を織り交ぜた見違えるようなプレイで瞬く間に逆転する･･････。

死力を尽くした戦いの末、ついに決勝戦へとコマを進めたイナズマジャパン。響木の手術も成功し、すべてがうまくいったかに思われたが、連行中のガルシルドが部下の手を借りて逃走していた。一方、オルフェウス対コトアール代表・リトルギガントの一戦が開始される。決勝戦でもう一度フィディオたちと戦いたいという円堂の想いをよそに、試合はリトルギガントの一方的な勝利に終わっていた。「カテナチオカウンター」をはじめとしたすべての戦術を完璧に分析されたオルフェウスは、必殺技すら使わない相手に成す術もなかったという。フィディオから試合の様子を聞いた円堂の前に、以前出会った赤い帽子の男とロココをはじめとするリトルギガントの面々、そして円堂をよく知る人物が姿を現し･･････。

響木の見舞いに来たイナズマジャパンの前に、姿を現した夏未。オルフェウスを破った分析能力は、彼女のものだったのだ。驚く間もなく、コトアールエリアが正体不明の者たちに襲われているとの知らせが入る。直ちに現場に向かう円堂たち。変装した襲撃者たちの正体は、ガルシルドの作った私設サッカーチーム、チーム・ガルシルドであった。ガルシルドの口から明かされる、リトルギガントの監督である赤い帽子の男の正体。影山を操り、さまざまな悪事を働いてきたガルシルドは、彼と彼のサッカーそのものを葬り去ると宣言する。サッカーを悪事に利用し、汚す奴は許せない。円堂たちは、ケガをしたロココたちの代わりにガルシルドの挑戦を受けることに･･････。

デモーニオやロニージョを実験台にして完成させたＲＨプログラム。究極の強化人間プレイヤーたちで作られたチーム・ガルシルドを相手に苦戦するイナズマジャパン。スピード、フィジカル、テクニックすべての面で圧倒され、円堂の「真イジゲン・ザ・ハンド」ですらシュートを防げない。１対１でダメならとばかり、必殺タクティクス「デュアルタイフーン」でシュートまで持ち込むが、虎丸の「グラディウスアーチ」までも止められてしまう。大介の助言で何かをつかんだかに見えた円堂だったが、チーム・ガルシルドの必殺シュートはまたも止められず、追加点を許してしまう。そんな中、夏未は完璧と思われるチーム・ガルシルドの「穴」を見つけるべく、試合を見つめていた･･････

夏未の作戦によってイナズマジャパンはチーム・ガルシルドとの戦いを終え、ガルシルドは国際警察に逮捕された。響木は意識を取り戻し、円堂と大介は再会を喜び合う。そして大介の口から明かされる、ガルシルドの悪事を暴くための戦いと、コトアールでの生活。円堂は、自分がここまで来られたのは、大介の存在があったからこそだと胸の内を語る。サッカーを愛する者同士、決勝戦で、最高の戦いをしようと誓い合うふたり。そして大介は、最高のイナズマジャパンと戦うため、夏未にイナズマジャパンに戻り、チームオペレータとして力を尽くせと告げる。決意を固めた夏未をチームに迎え、イナズマジャパンは最強のチームとなるべく決勝戦に向けて始動する･･････。

ロココの実力を目の当たりにして、負けられない気持ちをより強くした円堂。新たな必殺技を生み出すべく、今まで以上に気合の入った特訓を続ける彼のもとを、フィディオをはじめオルフェウスのメンバーが訪れる。決勝戦で再び対戦しようと交わした約束を果たせずにすまないと言うフィディオに、円堂は大介、ロココとの関係を語り、絶対に勝ちたい相手だと闘志を燃やす。そんな円堂に、決勝戦を前にリトルギガントと戦ってみたくはないかと問いかけるフィディオ。オルフェウスの面々は、リトルギガントの戦い方を伝えるべく、イナズマジャパンの練習試合の相手をしにきたのだ。前半とまるで違う後半の動き、そして相手の人数が倍になったかのような動きとスピード。フィディオたちの伝えるリトルギガントの戦い方に、円堂たちは･･････。

フィディオたちとの練習により、新たな必殺技の手ごたえを感じとった円堂たち。各々が対リトルギガント戦への糸口をつかみ、意気上がるイナズマジャパンのもとに、日本に残った雷門中の仲間たちからビデオレターが届く。代表選手を数多く送り出したこともあり、入部希望者の絶えない部の様子に加えて、新しく作られた部室などの映像に驚きを隠せない円堂たち。その姿に、他のメンバーもサッカーへの想いに胸を熱くする。そして、豪炎寺と想い出を語る円堂の口から、７人で始まる前の雷門中サッカー部のこと、彼がサッカーを始めたきっかけが語られる。じいちゃんのノートを目にした時の衝撃、初めてボールを蹴った日の出来事、そして、円堂とアキのふたりで始まった雷門中サッカー部は――。

ＦＦＩ決勝戦へと勝ち上がったのは、日本代表・イナズマジャパンと、コトアール代表・リトルギガント。両チームともダークホースとして大会に波乱を巻き起こしてきただけに、なにかが起きるに違いないという期待に溢れた対戦となっていた。イナズマジャパンの面々は、新たな必殺技への手ごたえを得て、朝からひとり練習をしていた円堂をはじめ、世界一をかけた戦いに心を昂ぶらせ、気合十分に決勝戦の朝を迎える。その姿に、ともに戦う気持ちを新たにする監督の久遠、冬花をはじめとするマネージャーたち、そして響木。それぞれが困難を乗り越えてたどり着いたこの日。途中で代表を離脱した仲間たちや代表に選ばれなかった多くの選手たちの想いを胸に、ついに決勝戦のフィールドに立つ･･････。

今大会で初めて必殺技を見せたリトルギガントに先制点を許してしまうイナズマジャパン。ひるまず反撃するも、染岡、ヒロト、豪炎寺の必殺シュートは全て、ロココの必殺技に防がれてしまう。さらに、高い身体能力を武器に攻め込むリトルギガントに、何度もゴールを脅かされる円堂。ゴッドキャッチはいまだ完成せず、仲間のフォローでなんとか失点を防ぐ状況が続く。ついに染岡が倒れ、代わりに虎丸がピッチに入り、久遠からの伝言を伝える。それは、円堂がゴッドキャッチを完成させるまで、全員でゴールを守るという、思い切った作戦であった。円堂を中心にまとまり、100％以上の力を発揮することで勝ち抜いてきたイナズマジャパン。監督の信頼を受け、決意を新たにした円堂は、ついに･･････。

試合中に常に進化し続けるイナズマジャパン。円堂を中心に円で繋がった彼らのサッカーが、最強の点が集まったリトルギガントのサッカーを破って、ついに同点に追いつく。しかし、ひるむことなく、むしろ強敵との戦いに興奮を隠せないリトルギガントは、戦術を変えて 後半戦に臨む。徹底的なマークで相手にボールを渡さないイナズマジャパン。しかし、勝ちたいという気持ちがリトルギガントを変える。彼らの想いがロココへとボールを繋ぎ、ついにロココの必殺シュートが放たれゴールを奪う。ライバルを得たことで十分に強かったリトルギガントが、さらに成長を遂げたのだ。負けじと進化を続けるイナズマジャパンの面々。双方譲らぬ戦いは続き･･････。

「胸の重りを外せ。」その大介の言葉に、リトルギガントのプレイがさらに活気づく。さらに進化したロココの必殺シュートをかろうじて防いだ円堂だったが、チームプレイを完成させたリトルギガントに防戦一方。イナズマジャパンというライバルを得て、究極の進化を遂げた彼らを前に、ついに久遠監督が動く。彼の出した最後の指示に、力強く頷く円堂たち。怒濤のようなリトルギガントの攻撃にくじけず、必死でボールを追うイナズマジャパン。しかし彼らの顔には楽しげな笑みが浮かんでいた。選手だけじゃない、監督も、今ここにいない仲間たちも一緒に戦っている。その想いが実り、ついにチャンスをつかんだかと思われたその時、ボールはロココに奪われ、必殺シュートが放たれる･･････。

激戦の末、幕を閉じたＦＦＩ。帰国したイナズマジャパンのメンバーはそれぞれ故郷へと帰って行き、それぞれが大きな歓声で迎えられ、そして、普通の生活へと戻っていった。時は流れて、円堂たち雷門イレブンは３年間の中学時代最後の日を迎える。祖父の大介は、相変わらずどこかの国でサッカーを教えているという。円堂は卒業式と、そのあとに待ち受けるあるイベントが楽しみでしょうがない。今やＦＦ全国大会三連覇を目指すまでになった雷門中サッカー部。河川敷、雷門中のグラウンドと、運命的な出会いの場所を巡りながら、想い出を語りあい、友情を確かめ合う円堂たち。彼らの姿をうらやましそうに眺める虎丸をはじめとした後輩たち。それぞれの想いを胸に、卒業式が始まる･･････。

夏未の提案で卒業式のあとに行われることになった、雷門中サッカー部の壮行試合。佐久間や源田たち、帝国学園の卒業生たちも見学に訪れる中、雷門中サッカー部の始まりとなった11人と、のちに仲間となり、ともに戦ってきた11人とに分かれた、雷門イレブン同士の夢の対決が始まる。想い出をかみしめるように互いの必殺技をぶつけ合い、互いの成長を確かめ合う雷門イレブン。円堂たち卒業生組の気合と技術に勝るとも劣らない、残された栗松をはじめとする、これからの雷門中サッカー部を支える面々の成長。そして、彼らのライバルとして立ちはだかるだろう、立向居たちの奮闘。どちらも譲らぬ一進一退の攻防の中、一同は、それぞれの将来に想いをはせ･･････。