Mikado Ryuugamine a emménagé à Tokyo dans le quartier Ibekuburo pour son entrée au lycée. Il revoit son ami Kida Masaomi qu'il n'a pas vu depuis quatre ans, ils iront au lycée ensemble à la rentrée. Ils passent la soirée ensemble, Kida fait visiter le quartier à Mikado, il semble particulièrement bien intégré. Ils vont faire la connaissance d'Erika Karisawa, de Walker Yumasaki, de Kyohei Kadota et de Saburo Togusa, quatre de ses amis.

Mikado Ryuugamine et Kida Masaomi font leur rentrée au lycée. Manque de chance, ils ne sont pas dans la même classe. Dans la classe de Mikado se trouve Anri Sonohara et Seiji Yagiri. Ce dernier arrive en retard en cours pour repartir en déclarant qu'il ne viendra pas du tout au lycée.

Anri Sonohara et Mikado Ryûgamine, qui se sont présentés volontairement, deviennent tous deux délégués de leur classe. Mikado tente une approche de Sonohara mais cette dernière s'en va. Après les cours, Kida Masaomi vient le retrouver pour aller faire un tour en ville et draguer. Ils tombent par hasard sur Erika Karisawa, de Walker Yumasaki, de Kyohei Kadota et de Saburo Togusa qui se rendaient à Toranoana où Susie Yasuda dédicace son livre.

Shinra Kishitani est un médecin de 24 ans. Il pratique son activité de manière illicite pour des personnes qui veulent se faire soigner discrètement (des mafieux,...). Mais il abrite chez lui le Motard sans Tête, Celty Stulurson de son vrai nom.

Après les événements dont ils ont été témoins ensemble, Mikado Ryûgamine est devenu plus ou moins ami avec Sonohara, bien qu'elle reste toujours distante et taciturne. Kida Masaomi tente de draguer Sonohara mais cette dernière est assez peu réceptive aux avances. En revanche il va empêcher le professeur Nasujima qui a un comportement assez tendancieux envers elle.

Kyohei Kadota et ses complices Erika Karisawa, Walker Yumasaki et Saburo Togusa poursuivent la bande de kidnappeurs qui avait notamment enlevé Rio Kamichika.

Shizuo Heiwajima, la terreur d'Ikebukuro n'a pas toujours été aussi violent qu'il l'est à présent. Cela commença un jour où il se disputa avec son petit frère Kasuka pour des broutilles...

Celty fait constamment le même rêve où un homme détruit sa tête au moment où elle la retrouve. Elle se rend compte qu'elle a de plus en plus de mal à se souvenir de son visage et s'interroge plus que jamais sur elle-même.

Yamie Yagiri n'a plus eu de nouvelle de son frère Seiji depuis la veille ; elle confie à Izaya Orihara la tâche de le retrouver. Ce dernier accepte la mission au vu de l'insistance de Yamie. L'esprit toujours plein de malice, il missionne Celty de retrouver Seiji et simultanément, il prévient la petite amie de Seiji qu'ils sont recherchés.

Mikado fait venir Kida chez lui dans la nuit pour lui raconter sa mirobolante rencontre avec la petite amie de Seiji mais Kida reste incrédule. Le lendemain, Mikado laisse la jeune fille seule chez lui et va au lycée.

Mikado Ryûgamine prend contact avec Yamie Yagiri et lui donne rendez-vous. Accompagnée de quelques sbires, Yamie s'y rend et rencontre Mikado. Ce dernier exige d'elle qu'elle reconnaisse ses crimes, avoir dissimulé le meurtre de Mika Harima, et se rende à la police. Yamie le snob et décide d'employer la méthode musclée pour que Mikado lui avoue où se trouve la petite amie de Seiji. Mikado depuis son mobile, envoie alors un message préparé à l'avance à tout un répertoire de contact particulier... celui de tous les membres de Dollars.

Celty s'est interposée pour empêcher Seiji Yagiri de poignarder Mikado Ryûgamine. Étant immortelle, la blessure ne lui inflige rien. Seiji est prêt à tout, même à tuer, pour sa dulcinée qu'il désigne par le nom de Celty. C'est alors que la jeune fille en question surgit devant lui pour le protéger. La voyant enfin de près, Celty se rend compte que cette dernière n'a pas véritablement son visage et Mikado reconnaît Mika Harima.

Six mois se sont écoulés depuis la rencontre des Dollars à Ikebukuro. Depuis, la police poursuit inlassablement Celty à travers la ville. La poursuite est menée par Kinnosuke Kuzuhara, un motard téméraire de la police spécialement chargé de l'appréhender.

Anri et plusieurs autres personnes sont attaquées par le slasher. Mikado est préoccupé par les rumeurs selon lesquelles les attaques des Slasher sont perpétrées par les Dollars, et demande de l'aide à Celty.

Un journaliste nommé Shuji Niekawa a été battu par Shizuo il y a six mois alors qu'il essayait d'enquêter sur la personne la plus forte d'Ikebukuro. Alors qu'il interroge Simon, Izaya et Celty, Niekawa raconte ses sentiments sur son dernier travail et le regret de ne pas avoir pu s'attacher à sa fille éloignée, Haruna. Alors qu'il rentre chez lui après une longue journée de travail, Niekawa est attaqué par le slasher qui le poignarde avec un couteau de cuisine.

Au moment où Shizou bat Shuji, Celty prend le couteau qu'il a laissé tomber et le montre à Shinra en affirmant qu'il pourrait s'agir de Saika. Haruna Niekawa, la fille de Shuji, vient rendre visite à Anri pour discuter de Nasujima, le professeur qui harcèle Anri.

Sonohara frappe Niekawa avec Saika, et lui montre un flashback sur la façon dont elle est devenue la maîtresse de l'arme. Le père de Sonohara était un marchand d'antiquités qui la battait constamment, elle et sa famille. Sa mère a alors été possédée par Saika, a tué son père et s'est suicidée.

La confusion commence à régner dans la ville d'Ikebukuro. Izaya affiche un sourire diabolique... tout se déroule comme prévu. Ignorant le plan d'Izaya, Masaomi se remémore le passé dans un bâtiment abandonné.

Anri Sonohara fuit les Foulards jaunes. Elle se cache dans une ruelle sombre et a peur de ce qui arrivera si Kida découvre son identité.

Mikado rend visite à son camarade de classe blessé et membre des Dollars à l'hôpital à la place de Kida qui s'est désisté. Son camarade de classe lui dit qu'il va quitter les Dollars parce qu'il pense que ce n'est plus sûr. Il demande alors à Mikado s'il fait partie des Dollars, mais celui-ci hésite et répond par la négative.

Sonohara est emmenée par le gang des Foulards jaunes mais Mikado demande aux Dollars de l'aider. Izaya s'en aperçoit et décide de l'observer de loin. Elle s'échappe avec l'aide de plusieurs membres des Dollars (qu'elle ignore), mais est retrouvée jusqu'à ce que Kida lui prenne la main et l'aide secrètement à leur échapper.

Kida apprend qu'il a été abandonné par les Foulards jaunes. Celty confronte Mikado et lui révèle la vérité sur Kida et Sonohara. Pendant ce temps, Shizuo frappe à la porte de Shinra, lourdement blessé par les coups de feu.

La moitié des membres des Blue Squares devenus Yellow Scarves contre-attaquent Horoda en se révélant être Kadota et 30 autres de ses amis. Kida est alors emmené à l'hôpital par Mikado et Anri tandis que Celty poursuit Horoda qui a réussi à s'échapper de l'entrepôt.