アマイモンの襲撃により魔神の落胤である事が露見した奥村燐は、祓魔対象として正十字騎士團の監視下に置かれることとなり、監視役である霧隠シュラの指導のもと、魔神から継いだ「青い炎」を操る為の修業をしていた。そんな中、シュラのもとへ学園最深部に封印されていた「不浄王の左目」が何者かに盗まれたとの連絡が入る。現場に駆け付けた燐たちは、犯人を追跡するが……。

「不浄王の右目」を守る京都出張所へ増援部隊として派遣された燐たちが案内された逗留先は、勝呂竜士の実家である旅館だった。襲撃に耐えたものの、多くの被害を受けた明陀宗。そして、そんな状況でも姿を現さない明陀宗の現頭首である父に、勝呂は複雑な思いを募らせる。一方、塾生たちとの溝が埋められないままの燐。そんな燐に声をかけてきたのは、勝呂の父・達磨だった。

父への憤りが日々増していく勝呂。明陀宗のことを案じる三輪子猫丸は、魔神の落胤である燐を恐れ拒絶する。また、杜山しえみも友人である燐の出生を知り、動揺を隠せずにいた。各々が惑い悩む中、八百造の招集により明陀宗の当主総会が開かれる。それは右目襲撃における内通者を探すための詮議の場だった。謎の多い達磨の行動に、明陀宗の面々は疑心を抱きはじめ……。

明陀宗を裏切っている者は誰なのか。頭首不在のまま紛糾した総会は、結論が出ないまま中断された。父のもとを訪ねすべてを問い質そうと決意した勝呂は、人目を避けるように京都出張所深部へと向かう志摩柔造の姿を目撃する。不審に思った勝呂は後を追うことにするが……。そして燐もまた、シュラとともに深部へ向かうことに。そこで彼らを襲った騒動、対峙した事態とは――。

藤堂三郎太と宝生蝮の共謀により、「不浄王の右目」が奪われてしまった。京都出張所には別働隊の奥村雪男たちも到着し、奪われた右目と左目を取り戻すための会議が開かれる。一方、勝呂と衝突し、大勢の前で青い炎を出してしまった燐は、独房に捕らえられてしまう。燐の正体を知り動揺する祓魔師たち。その騒ぎに紛れて、シュラは達磨から燐に宛てた手紙を託されていた。

降魔剣「倶利伽羅」をめぐる燐・雪男の養父である藤本獅郎と達磨の出会い。明陀宗の本尊として祀られていた降魔剣が燐の手に渡るまでの経緯が手紙によって明かされていく。そして、寺の本尊を手放した達磨に疑念を抱き、明陀宗を救おうと右目を奪い逃走した蝮は、藤堂とともに向かった明陀宗の元拠点・降魔堂で、連綿と受け継がれてきた不浄王の秘密を知ることになり……。

藤堂の策略により、ついに復活を果たした不浄王。達磨から使い魔・伽樓羅を奪った藤堂は更なる力を手に入れる。達磨の願いを託された燐だったが、己の悪魔の力と向き合うなかで降魔剣を抜くことができなくなっていた。狼狽する燐に追い打ちをかけるように、突如現れたメフィストから燐の処刑決定が告げられる。不浄王の復活、燐の処刑を知った勝呂たちが取った行動は……。

不浄王の瘴気が街中に降り注ぐ。不浄王に対抗するため行動を始める祓魔師たち。仲間の想いを知った燐もまた、独房を脱し洛北・金剛深山に向かい、山中で倒れた達磨を発見する。一方、燐が独房を出たことを知らずにいる雪男は藤堂と遭遇。圧倒的な力を前に苦戦を強いられる雪男を甚振るように攻撃をつづける藤堂は、燐のことを話題に上げ雪男の心理に揺さぶりをかける。

本当は兄のことが嫌いなのではないか。心の奥を暴くように問いかけてくる藤堂の言葉に雪男は激しく動揺する。幼い頃から抱えてきた自身の思いに向き合う雪男。達磨から打倒不浄王の切り札・劫波焔を受け継ぎ、胞子嚢を目指して進む勝呂と燐。救援を呼ぶため山を駆ける志摩と子猫丸。達磨を守るしえみと神木出雲。それぞれが不安を抱え、目の前の事態に立ち向かっていた。

遂に胞子嚢が破裂し、全貌を露わにした不浄王。瘴気の暴風に襲われるなかで、勝呂は結界を維持しようと懸命に耐え忍ぶ。しかし、限界は刻刻と近づいていた。自分が助けられた意味は何なのか。窮地に立たされても未だ抜けずにいる降魔剣を手に燐は問う。一方、間一髪のところを柔造に救われた雪男。藤堂に対し怒りが頂点に達する柔造に、雪男はある作戦を持ちかけ……。

降魔剣を抜くことができた燐。「自分の居場所は自分で勝ち取れ」と、シュラは燐を送り出す。だが、圧倒的な力を持ち増殖をつづける不浄王を食い止める術は見つけられない。遂には勝呂の体力も尽き、結界が崩れてしまう。街に瘴気が到達すれば甚大な被害をもたらす。絶望的な状況の中、燐の前に烏枢沙摩が現れる。そして倒したはずの藤堂が、再び雪男の前に立ちはだかり――。

青い炎が不浄王の瘴気を浄化する――。青い炎が夜空を焼き尽くす光景は「青い夜」を彷彿とさせつつも、まったく違う結果をもたらした。不浄王に纏わる事件によってさまざまに揺れ動いた人々は、騒動が解決したことで新たな局面を迎える。燐が魔神の落胤であり、それでも祓魔師を目指すということ。燐と雪男にも、兄弟にとって逃れられない事実に向き合う時間が訪れ……。