ごく普通の少年・天河優人（あまかわゆうと）。7年前に両親を亡くし、天涯孤独となっていた彼が誕生日を迎えたある朝。謎の美少女・緋鞠（ひまり）が突然、現れる。その日から優人に襲いかかる数々の妖たち！優人こそが、《鬼斬り役十二家》のひとつ、天河家の末裔。そして緋鞠は、天河家に忠誠を誓った《猫の妖》だった。

優人のクラスに転校してきた緋鞠との親睦を兼ねて、いいんちょ、泰三らクラスメイトは、海水浴を企画する。優人を連れてショッピングに出かけ、水着を選ばせたり、夏服を買わせたり、振り回す緋鞠。だが、海に着くと意外にも水が苦手な事が判明。そこに水を操る妖、静水久が襲ってきて、緋鞠は危機に陥る。

戦う事こそ得意なものの、普通の女の子らしい行動に苦手意識がある緋鞠。そこで担任の冴先生の助言で、喫茶店でのアルバイトを始める。紅茶が大好きな先輩ウェイトレス、リズリットの助言もあって、本物の猫耳メイドさんとして、たちまち人気者になる緋鞠。だが、そのお店にも、《人ならざる者》の気配が…。

かつて緋鞠と過ごした幼少期の記憶を失っている優人。そんな彼に、何かを思い出してもらおうと、緋鞠たちは優人の故郷　野井原を訪れる。なぜか凛子と静水久もついてきて大騒ぎ。座敷童（ざしきわらし）の伽耶（かや）に迎えられ、今は亡き優人の祖父母の家に落ち着いた優人たちだが、そこに妖たちが襲ってきた！

優人を戦いに巻き込み、傷つけた事で落ち込む緋鞠。一方優人も、自分のために緋鞠が修羅の戦いに身を投じるのを辛く思っていた。自らの中に眠る《鬼斬り役》の力を覚醒させ、緋鞠に頼らずとも戦える様に、静水久と特訓に入る優人。そこにリズや凛子もやってきて、いつしかラッキースケベのハーレム状態に・・・。

突如、優人と緋鞠の前に現れた謎の美少女、神宮寺くえす。強大な魔力を持つ彼女は、優人と同じ、妖を討つ「鬼斬り役」だった。くえすが強引に優人にキスをするのを見て、緋鞠の心は乱れる。一方、静水久も「鬼斬り役」である、くえすを抹殺するべく、ひとり戦いを挑むが・・・。

神宮寺くえすの事を調べた優人たちは、その高い魔法力に驚く。くえすの家は、西洋魔術を取り入れる事で、「鬼斬り役」の能力を高めたのだった。そんな優人たちのもとに、くえすがフラリと現れる。優人の唇を奪いあう相手として、対峙する緋鞠とくえす。優人は自分の側の人間だ、と言い残して去るくえすを見て、緋鞠は決着を挑む決意を固める。

ついに激突した緋鞠とくえす。くえすの魔法儀弾がかすった緋鞠は、その影響で、妖（あやかし）の邪悪な本性をあらわにしそうになる。傷ついて倒れた緋鞠を介抱する優人は、くえすの元に出向き、自分の考えをきっぱりと伝える。そんな優人に、くえすは、彼が忘れている自分との過去を語って聞かせる。

美術の授業で屋外写生に出た緋鞠たち。そこに、かつて優人を狙った妖（あやかし）、飛縁魔（ひのえんま）の明夏羽（あげは）と一本ダタラの沙砂（ささ）がやってきた。明夏羽の話では、日本中の妖たちが、何者かに倒されているという。一方、公安四課を名乗る鏑木という男も、優人に接触してきた。

日本中の妖を滅ぼそうとしている、謎の存在。それに立ち向かうため、優人と緋鞠の元に、続々と妖たちが結集してくる。この非常事態に、くえすとの決闘で名刀・安綱を失った事を悔やむ緋鞠。そんな中、優人は自分自身も戦う決意を固める。

優人は光渡しを完全なものにするべく、緋鞠たちと剣の稽古をしていた。そんな時、町に突如結界が張られ、優人たちは敵の襲撃を受けてしまう。敵の手により優人が危険にさらされると、緋鞠は怒りを募らせる。暴走しかけた緋鞠が優人の声で我に返ると……。

敵の思惑通り、緋鞠の意識は完全に黒い闇の中に消えてしまった。野井原の里で強大な妖力を持つ妖たちが激突。森が震える中、優人たちはその戦いを見守ることしかできない。九尾の狐の本性を現したタマと酒呑童子を相手に、緋鞠は危機に陥る。