勉強は苦手だがスポーツ万能の美墨なぎさ。おしとやかな優等生の雪城ほのか。ふたりはそれぞれに目立つ存在ではあるものの、特に接点があるわけでもなく、ベローネ学院の中で別々の時間を送っていた。ある日、なぎさは自宅のベランダで流れ星を目撃。必死に願いごとを唱えると、その流れ星が落ちてきて…。

なぎさとほのか、二人のもとに現れたメップルとミップルは、邪悪な勢力・ドックゾーンに襲われた、光の園という異世界からやって来たのだった。七つのプリズムストーンを奪い、光の園を滅亡させようとする野望を、何としてでも阻止しなければならない。だが、話を聞いたなぎさとほのかの反応は正反対で…。

なぎさは学校の用事で、初めてほのかの家を訪れる。お屋敷の大人びた雰囲気に、驚きを隠せないなぎさ。二人はプリキュアになったことをきっかけに、少しずつ互いのことを知り始める。再会を果たしたメップルとミップルは、そこでプリズムストーンが狙われている理由や、プリキュアの使命について語る。

学校の社会科見学で、なぎさとほのかたちは美術館に出かけることになった。美術部で絵が大好きな少女・柏田真由は、マリオ・ピッカリーニという画家の描いた『星屑の晩餐会』という作品を見て欲しいらしい。その絵を見たミップルは、どこか懐かしい気がすると言う。画面によくよく目をこらしてみると…。

たび重なる失敗に後のなくなったピーサード。彼が必死の形相で地球に向かっていた頃、なぎさとほのかは二人で休日を楽しもうとしていた。恋人同士のメップルとミップルが、どうしても会いたいと引っ張ってきたのだ。遊んでいる間も、いまいち意見の合わない二人。そうして別れた途端、ピーサードが姿を現す。

取り戻したプリズムストーンを守るためには、プリズムホーピッシュという入れ物が必要らしい。失われたホーピッシュは、河童山の瓢箪池の近くにあるらしい。さっそく出かけた二人は、山道を歩いている途中、子熊が川に流されているのを発見する。思わず飛び込んだなぎさだが、彼女は何とカナヅチだった！

ラクロスの予選リーグ戦が始まった。応援に駆けつけたほのかの隣には、なぎさの憧れの人である藤Ｐ先輩こと、藤村省吾の姿があった。ふたりはどういう関係なのだろう？　気になって仕方のないなぎさは、凡ミスを連発。大事な試合に敗れてしまう。試合が終わった後も、ほのかに上手く接することができず…。

ラクロスの試合の日以来、なぎさとほのかの関係はギクシャクしっぱなし。なぎさはどうやら、藤村に想いを寄せているらしい…そのことに気づいたほのかは、なぎさを藤村に紹介。だが、良かれと思って言った一言に、なぎさは激怒。「あなたなんてプリキュアってだけで、友達でもなんでもないんだから！」と言い放つ。

メップルの具合が良くない様子。演技だと思って取り合わないなぎさだが、どうやら本当に病気になってしまったらしい。しかも教頭先生が、コミューンになっていたメップルを、校則で持ち込みを禁じられた携帯電話だと勘違い。容赦なく没収してしまった！　心配するなぎさは、変装して職員室に忍び込もうとするが…。

今日はほのかの誕生日。久しぶりに帰国した両親とも再会し、ほのかはいつになく幸せそうだ。たくさん想い出をつくろうと計画していたのだが、いざ遊びに出かけようとすると、両親の携帯に仕事の電話が入ってきてしまう。一行は仕方なく、商用のために宝石店へ。ところがその店に、強盗団が押し入ってくる！

なぎさは弟の亮太にほのかを加えた三人で、水族館に行くことになった。楽しく見て歩いていた一行に、予想もしなかった恐怖が襲いかかる。悠然と泳いでいた鮫が、突如として水槽のガラスに体当たりを始めたのだ。ついにガラスは壊れ、巨大な鮫の群れが三人に向かって突進してくる。出口を捜して逃げ惑う三人は…。

ゲキドラーゴを倒したのも束の間、ドックゾーンの支配者・ジャアクキングは、新たな刺客を送り込んできた。頭脳的な作戦を得意とするポイズニーだ。なぎさの大好物がチョコレートだと知ったポイズニーは、販売員に変装してなぎさを呼び止め、新商品で気を惹いている隙にコミューンを偽物とすり替えてしまう。

サッカー部が練習をするグラウンドに、突然、謎の少年が入ってきた。少年はなぎさ憧れの藤Ｐ先輩からボールを奪うと、華麗なテクニックでゴールを奪う。彼の名前は入澤キリヤ。学院の男子部に転入してきたキリヤは、一躍女子部の生徒たちの人気を集めるが、なぜかなぎさとほのかだけに興味を示して近づいてくる。

なぎさとほのかは、気になる話を耳にした。なんとプリキュアを目撃した人がいて、一部ではその話で持ちきりだというのだ。情報源のクラスメイト・夏子と京子は、素顔まで知っているらしい！　夏子は昨日もプリキュアを目撃したというのだが、なぎさとほのかは昨日は変身しておらず、全く心当たりがない。

なぎさは家族で旅行に出かけることになった。高級ペンションだと思っていた「れいくさいど」はひなびた旅館で、落胆するなぎさ。だが、そこで偶然にもほのかに出会い、すっかり元気を取り戻す。一緒に旅行を楽しむことになった二人は湖に出かけ、哀しくも不思議な伝説のある、ひびき島に向かうのだが…。

ベローネ学院のマドンナ・小田島友華は、成績優秀でスポーツ万能、おまけに大金持ちの家に生まれた超お嬢さまだ。何もかもが完璧な友華は、なぎさとほのかにとっても憧れの的。だが、彼女には誰にも言えない悩みがあった。マドンナとして常に完璧を期待され、失敗を許されない状況が、大きなストレスになっていたのだ。

なぎさはほのかに頼まれ、サッカー部の木俣の田舎で農家の手伝いをすることになった。藤Ｐ先輩も一緒ということで、なぎさは朝から興奮状態。先輩と一緒に作業することになるのだが、緊張のあまりうまく話しかけることができず、収穫ばかりがどんどん増えてゆく。一方のほのかは、さぼるキリヤに説教を始め…。

なぎさの友達・谷口聖子は、キリヤのことが気になっている様子。志穂と莉奈は告白を勧め、ほのかも心強いアドバイスを与える。聖子は勇気を出して告白するが、キリヤは心ここにあらずといった様子で、話を聞こうともしない。ほのかと農作業をして以来、人間の行動が理解できなくなっていたのだ。

放課後、なぎさとほのかは待ち合わせをして、下校途中にあかねさんのタコ焼き屋に立ち寄る。だが、今日のほのかは、何だかいつもと様子が違う。メップルのことを「アレ」呼ばわりしたり、ミップルと取り違えたり。ほのかが偽者だと気付き、慌ててその場を離れるなぎさ。本物のほのかは、どこへ消えてしまったのか…。

闇に呑み込まれてゆくポイズニーを見て、キリヤは改めて闇の世界の住人であることを自覚する。人間と共に暮らしてゆくことなど、しょせんは不可能なのだ。次の日、キリヤは一緒に下校しようとほのかを誘う。雨の降り始めた誰もいない道で、キリヤが告白した真実は、ほのかにとってはあまりにも衝撃的なものだった…。

ほのかの家で飼われている犬・忠太郎が、河原で一匹の子犬を見つけた。首輪には、幸い飼い主であるアキオちゃんの住所が書かれている。なぎさとほのかは、子犬の面倒を見る忠太郎も連れて、アキオちゃんの家に足を運ぶ。ところがアキオちゃんは既に引っ越していたため、手がかりはそこで途切れてしまう。

なぎさたちラクロス部は、山に夏合宿にやって来た。ほのかたち科学部も同じ場所で合宿、河原でのフィールドワークに精を出している。その夜、夕食を終えて夜空を眺めていた二人のもとに、志穂がいなくなったとの報せが届く。合宿所も突如として停電し、心配になった二人は、山の中を捜すことにするが…。

せっかく手に入れたプリズムストーンを、イルクーボに奪われてしまった！　夏合宿も中止となり、なぎさとほのかは失意のまま、翌日帰宅することに。そして夜が明けるが、何だか辺りの様子がおかしい。なぎさとほのか以外は、誰一人として目覚めようとしないのだ。最後の戦いを挑んできた、イルクーボの仕業だ！

虹の橋を渡り、光の王子・ポルンがやって来た。わがままなポルンは、なぎさとほのかも光の園に来てほしいとダダをこねる。二人が仕方なく訪れた光の園は、美しい花が咲き乱れる楽園のような場所だった。光の民にも迎えられ、一行は宮殿へ。そこで待っていたのは、神々しい姿で玉座に腰かける光の園のクイーンだった。

なぎさとほのかの前に、ついにジャアクキングが姿を現した。身構える間もなく、二人にはイルクーボが襲いかかってくる！　プリキュアに変身し、懸命に戦うものの、強大な力にじわじわと追いつめられてゆく。そしてついに、イルクーボの拳が炸裂したと思われた瞬間、ジャアクキングが予想もしなかった行動に出る。

ジャアクキングを倒したなぎさとほのかは、メップルたちにも別れを告げて、光の園から戻ってきた。平和な日々も束の間、メップルとミップルがポルンを連れて、再び二人の前に姿を現す。ジャアクキングが消滅する直前に、自分の分身である種を、虹の園のどこかにまいたのだという。戦いはまだ終わっていなかったのだ！

夏休みの宿題に取り組むなぎさとほのか。真面目なほのかと違って、なぎさはだらけてばかりで宿題は進まない。イライラして遊び回るメップルたちを叱りつけると、ポルンがまたしても予言を口にする。いつ果てるともない戦いの予感に、なぎさとほのかは不安になって落ち込んでしまう。そんな二人の前に現れたのは…。

なぎさは志穂と莉奈との三人で、ショッピングにお出かけ。夏祭り用に浴衣が欲しいところだが、値段が高くてちょっと手が出ない。がっかりしていると、ほのかが去年着ていたものでいいならと、着付けまで見てくれることに。なぎさは大喜びで、いざ夏祭りへ！　藤Ｐ先輩たちとも合流し、楽しい一時を過ごすが…。

徹夜の奮闘もむなしく、なぎさはとうとう夏休みの宿題を終わらせることが出来なかった。自分から廊下に立つために教室から出ようとすると、ポルンが急に騒ぎはじめる。みんなの目をごまかすために、ほのかも廊下へ出ることに。その後もポルンは勝手に外に飛び出したり、落書きをしたりと二人を困らせる。

石の番人とプリズムストーンが、三人の闇の戦士に奪われてしまった。しかし石は本来のパワーを失っていて、闇の戦士の一人・ベルゼイは苛立ちを隠せない。パワーそのものはポルンが体内に取り込んでいて、そのせいで最近、様子がちょっと変だったらしい。そのポルンが、ホームシックのあまり家出してしまう。

ジャアクキングは復活を果たしたが、プリズムストーンのエネルギーがないために、完全な力は取り戻せずにいた。闇の戦士の一人・レギーネは、石のありかを聞き出すためにプリキュアのもとへ。その頃、なぎさの家ではポルンが光の園へ帰りたいと泣き出していた。二人はポルンを元気づけるため、遊園地へ連れてゆく。

志穂の様子が何だかおかしい。ラクロスのリーグ戦も佳境にさしかかった重要な時期に、練習中もうわの空。どうやら前回の試合でミスをしたことを、いまだに気に病んでいるらしい。後輩の言葉にもショックを受け、練習に行かないと言い出した志穂。そんな彼女に、莉奈はついキツイ言葉を投げつけてしまう。

もうすぐベローネ学院の体育祭。運動神経抜群のなぎさに対して、今年は学院のマドンナ・小田島友華も対抗心を燃やしている。いよいよ体育祭当日、メップルたちも雰囲気にあてられて興奮気味。ポルンは自分も参加したいらしく、勝手に飛び出していってしまう。慌てて探すなぎさとほのかを待っていたのは…。

10月10日はなぎさの誕生日。藤Ｐ先輩の祝福の笑顔を妄想してはしゃいでいた彼女は、突然、男子バスケ部のエースである支倉から告白されてしまう。戸惑うなぎさが相談しても、ほのかは、ちゃんとお断りしてきなさいと突き放すのだった。しかし、ポルンの予言が気になって、結局デートを尾行することになり…。

闇の戦士に捕らわれている石の番人・ウィズダム。鳥カゴの中の彼に、ついに脱出のチャンスが訪れた。ウィズダムは執事ザケンナーをけしかけ、見事に館から抜け出すことに成功。その頃、なぎさはほのかと一緒に宿題に取り組んでいた。だが、ポルンが原因で、メップルとミップルがケンカを始めてしまう。

毎年恒例のベローネ祭で、２年桜組は『ロミオとジュリエット』のお芝居を上演することになった。ロミオ役はなぎさ、ジュリエット役はほのか、演出を担当するのは映画監督志望の志穂だ。演技に自信のないなぎさは、志穂からも叱られてばかり。本番ではポルンに台詞をこっそり教えてもらう作戦を立てるのだが…。

ほのかとショッピングに出かけようとしたなぎさだが、父親の岳から、会議に使う重要書類を会社まで届けてほしいと頼まれる。代わりに自分が行くと言い出したのは、自信満々の弟・亮太だった。なぎさとほのかが心配した通り、亮太は道を間違えてばかり。二人は大慌てで正しい道に連れ戻し、岳の会社まで誘導しようとする。

担任のよし美先生が、驚きの電撃発表。何と結婚することになったのだ！　お祝いをするために、なぎさたちはクラス一同でキルト細工を作ってプレゼントすることにする。先生には内緒で作業は進み、いよいよ結婚式の当日。なぎさとほのかが出来上がったキルト細工を会場の準備室に運び、自分たちの出番を待っていると…。

ほのかの祖母・さなえが、一晩家を留守にすることになった。そこでなぎさが、一晩お泊まりをすることに。志穂や莉奈やユリコも訪れ、皆で賑やかに夕食を作って楽しい一時を過ごす。その夜、二人だけになったなぎさとほのかは、プリキュアになってからの日々を思い出しながら、これからのことを語り合う。

今日はラクロスのトーナメント決勝戦！　相手は宿敵・御高倶女子中学だ。試合序盤、なぎさが強烈なシュートを放ち、ベローネ学院が先制。チームは勢いに乗り始めるが、突然、奇妙な風が吹いて、なぎさの姿がフィールドから消え去ってしまう。闇の戦士・ジュナが迫り来る破局に危機感を覚え、戦いを挑んできたのだ！

なぎさとほのかの前に、闇の戦士たちが出現。彼らは一瞬の隙をつき、ほのかをさらっていってしまう。分断されて一人になり、激しく動揺するなぎさ。闇の空間に閉じ込められたほのかの体も、なすすべもないまま、少しずつ消失してゆく…。史上最大の危機を迎え、プリキュアの絆の意味が試される時が来たのだ。

クラスメイトの唯が、何かに悩んでいる様子。なぎさは相談に乗ってあげることにするのだが、唯の悩みは、片想いの藤Ｐ先輩の誕生日に何をプレゼントしたらいいかわからない、というものだった。自分も藤Ｐ先輩が好きななぎさは、一瞬ためらうものの、唯のプレゼント選びを手伝うことにする。その様子を見たほのかは…。

今日はベローネ学院のクリスマスパーティー。藤Ｐ先輩の誕生日の一件以来、何かと沈みがちななぎさも、ダンスに参加しようとする。そこにやって来たのは唯。藤Ｐ先輩に告白したものの、断られてしまったらしい。外は折しも雪景色。みんなで楽しく話した後、なぎさは雪だるまを作ろうと藤Ｐ先輩に誘われる。

２年桜組は校内の合唱コンクールで優勝し、地区大会への切符を手にした。先頭に立って引っ張ってきた千秋を中心に、一同は練習に精を出す。しかし、彼女は何だか浮かない顔。コンクールで優勝するために楽曲を変更するかどうか、結論を出せずにいたのだ。なぎさが協力し、新しい曲でクラス中から好評を得るのだが…。

新学期早々、またしても闇の戦士たちが現れた。なぎさとほのかはプリキュアに変身して応戦するが、激しい攻撃に防戦一方。見かねたポルンが助けようと飛び出すと、戦士ベルゼイは、待ってましたとばかりに捕らえる。人質を取られて動けないプリキュアの目の前で、ベルゼイはプリズムストーンに力を戻す儀式を始める。

プリキュアが駆けつけた時は既に遅く、闇の戦士たちは、全てを生み出す石の力を体内に取り込もうとしていた。裏切られたと知ったジャアクキングは怒り心頭、強力なパワーで彼らを吸い上げて、ドックゾーンに呼び寄せる。後を追ったプリキュアたちもドックゾーンにたどり着き、闇の戦士たちに立ち向かう！

プリキュアを激しい爆発から助けたのは、闇に消えたと思われていたキリヤだった。石の力を手に入れたジャアクキングは、彼にも止めることができない。だが、二人はあくまでも、自分たちの運命は自分たちで切り開くつもりだ。激闘の場に割って入った二人は、闇の戦士たちが融合した巨人に戦いを挑む！

ジャアクキングはついに、なぎさとほのかたちの住む世界・虹の園に姿を現した。最大の必殺技・プリキュアレインボーストームさえ、ジャアクキングには全く通用しない。絶体絶命の危機に追い込まれたプリキュアを見て、ポルンはクイーンに助けを求める。そして自らに秘められた、本当の力を知った彼は…。