牛鬼认为奴良陆生没有资格担任第三代总大将，而人形态的陆生也没有继承这个名号的打算。某天夜晚，陆生和他的小伙伴们一起去旧校舍探险，尽管陆生提前嘱咐自家的妖怪不许在旧校舍出没，可是他依旧在旧校舍里发现了妖怪的踪影，就在陆生和加奈被蜘蛛型怪物袭击的时候，青田坊和雪女及时出现解救了他们。

鸩听说陆生不愿意担任第三代总大将的位置，便不顾自己的身体状况携蛇大夫前来拜访奴良一家。没想到，就在他们返程的时候，蛇大夫竟然倒戈攻击体弱的鸩，恰好这一幕被身在树林的陆生和鸦天狗撞见了，尽管鸦天狗阻止了蛇大夫的第一次攻击，可并没有将蛇大夫击退，就在蛇大夫发起第二次进攻的时候，陆生的妖力突然苏醒了。化为滑头鬼的外貌击退了蛇大夫救下了鸩，并与他喝下交杯酒。

清继邀请转校生花开院柚罗晚上在陆生家举办清十字怪奇侦探团成立仪式，感受到妖气存在的柚罗执意带着他们在陆生家随意走动。在一间佛堂里，一只鼠妖被柚罗发现。柚罗用符咒顺利杀死了鼠妖，并告知惊愕的众人，她其实是京都以退治妖怪为业的阴阳师花开院家的末裔，正在接受一族的应试，并且总有一天要继承花开院当家地位的人。

柚罗和加奈在回家的路上碰到了能喰猫的大鼠之妖——旧鼠。旧鼠以加奈怕老鼠的弱点为突破口，生擒了她们。为了解救被旧鼠绑架的柚罗和加奈，陆生只得独自前往旧鼠的领地进行谈判。旧鼠承诺只要陆生当众放弃接替第三代总大将的职位，就会放了柚罗和加奈。陆生在回家的路上碰到了受伤的化猫组当家——良太猫。在良太猫的激励下，陆生的妖怪之血沸腾了......

陆生因为发烧没有去学校，这可忙坏了奴良家的妖怪们。放学后，清十字怪奇侦探团的成员也来探望陆生，并且邀请他参与位于梅乐园的妖怪合宿活动。与此同时，总大将怀疑旧鼠是受到某人的指使，才会袭击陆生的朋友，就派鸦天狗去侦查。合宿活动中，陆生和雪女关系过于亲密，让加奈心生不爽，就在他们发现梅若丸的祠堂时，一个穿着怪异的人出现了。

清十字侦探团的成员们误闯入奴良组干部牛鬼的庭院中，在被控制的化原老师引导下，逐渐走入了牛鬼为他们编织的圈套中。不知情的清十字侦探团成员因为优越的住宿环境，降低了自身的戒备心理，女孩子们便纷纷跑去泡温泉，也正是因为这个原因，加奈、柚罗和陆生等人被分散了，而牛鬼则利用这个机会安排部下对清十字侦探团的成员各个击破。

陆生终于直面了这一切阴谋的幕后策划者牛鬼，牛鬼因为不愿意把百鬼交付于只有四分之一妖怪血统的陆生手上，不惜和陆生同归于尽。交手的过程中，牛鬼不禁想起自己不堪回首的往事。儿时的他不得不面对父亲因为被卷入权力纷争而死的事实，为了保护母亲，他用功学习，可终究还是没见到母亲最后一面，甚至因为两个女人的欺骗差点丧生。

立志要成为第三代总大将的陆生，拖着受伤的身体，打败了牛鬼，终于使牛鬼承认了自己的身份。原来，牛鬼一直深深地爱着奴良组，为了不让奴良组被其他组吞并，决定用自己的生命考验陆生的资质，并最后企图以死来承担此次策反的罪过。就在牛鬼切腹的瞬间，陆生挥刀阻止了牛鬼的行动，并决定将策反的牛鬼继续留在自己身边。

加奈的生日当天，一只被踢出组的紫镜妖怪把加奈关在了镜子里面，尽管加奈向清十字侦探团求助，但是普通的人眼还是无法找到镜子中的加奈。就在加奈以为自己性命不保的时候，妖怪形态的陆生突然出现救出加奈，并带加奈来到了良太猫开设的“化猫屋”。第一次见到众多妖怪的加奈不仅打消了对妖怪的恐惧，还对妖怪化的陆生产生了淡淡的爱意。

感觉到化猫屋风吹事件有蹊跷的狒狒大人决定亲自出去调查，没想到这次出行，却使得狒狒大人遭遇不测。为了保证奴良组的安全，鸦天狗派了无首、毛娼妓、黑田和河童加入了保护陆生安全的行列中。与此同时，带着纳豆小僧逛街的总大将碰见了正在抢购打折食物的柚罗。就在两人在公园里聊天的时候，一阵带有杀意的妖风吹了过来。

尽管以柚罗的年龄能召唤出四只式神已经很厉害了，但是抵挡“鞭”这样的妖怪还是远远不够的。“鞭”很快就将柚罗的式神全部击退，开始对总队长进行攻击。总大将不慌不忙地抽出一把短刀，用自己独有的畏隐藏了行踪，一击就结束了“鞭”的生命。与此同时，放学路上的陆生、加奈、雪女和青田坊遇到了一群来意不善的妖怪。

四国的妖怪企图占领奴良组的地盘，此时总大将也不见了，整个奴良组陷入了莫名的恐慌中，这正是考验陆生是否能够胜任第三代大将的时候。面对城市里不断出现的意外事件，整个奴良组开始紧急戒备，就在柚罗和加奈放学的路上，一只妖怪从天而降同柚罗火拼，幸好鸦天狗一族及时出现，解救了危机中的柚罗和加奈，但是，四国妖怪对人类的袭击才刚刚开始。

四国八十八鬼夜行总大将的儿子隐神刑部狸玉章率领部下前来奴良组挑衅，并扬言要吸收陆生为他的百鬼中的一员。为了保证自己朋友的安全，陆生决定邀请清十字侦探团来自己家里合宿，可惜柚罗却不能参加。与此同时，牛头丸和马头丸在净水厂找到了四国七人同行之一的妖怪岸涯小僧，双方展开了激烈的战斗，可岸涯小僧的攻击太强 ，使牛头丸和马头丸完全没有招架之力。

奴良组中干部级的人物接连受到袭击，众人开始怀疑是奴良组有内鬼作祟，幸好鸩先生及时控制住了混乱的场面。陆生下令一方面让鸦天狗调查事件的根源，一方面加强奴良组的警备。谁知在调查的过程中，鸦天狗发现奴良组干部的秘密竟然是由一目大人在醉酒时意外传出去的。就在众人责备一目大人的时候，柚罗遭到了四国妖怪针女的袭击。

清继发现浮世绘町的祠堂接连遭到破坏，就决定组织清十字怪奇侦探团的成员去一探究竟。在侦查的路上，雪女和陆生发现了一块和服的布料，这引起了陆生对破坏祠堂的凶手身份的猜测。毛娼妓为感谢陆生的救命之恩，为他奉上茶水，这个举动意外使陆生明白了四国妖怪的真正目的，原来他们是想从根本上断绝奴良组“畏”的来源。

清十字怪奇侦探团偶然发现了一座极小的祠堂，却让鸟居同学想起了儿时的往事，于是鸟居同学折了许多纸鹤前来拜祭这座落寞了的祠堂。突然，四国的妖怪袖挽大爷出现了，因为鸟居同学回头看了袖挽大爷，所以被诅咒了。为了挽救鸟居同学的性命，陆生决定利用自己的妖怪形态，打倒袖挽大爷，解除诅咒。

清继的清十字怪奇侦探团的情报收集网站上收到了关于旧校舍的情报，于是以清继为首的侦探团在陆生接电话的时候，前往旧校舍了，而这一切正好中了犬神的圈套。犬神在旧校舍里安排了众多妖怪，随时准备袭击侦探团的团员们。虽然陆生率领奴良组的众妖怪及时赶到旧校舍清理四国妖怪，可是大量的妖怪还是把侦探团的团员们包围了。

犬神因为曾经受到人类的歧视，所以十分痛恨和人类关系友好的陆生。对陆生展开攻击的犬神在被擒住之后，还是不死心的渴望着杀死陆生。尽管陆生告诉犬神玉章灌输给他的观点都是错误的。觉醒的犬神挣脱无首的束缚，直接抓住了陆生，并把他甩在了墙上，就在这时，陆生的妖怪血液沸腾了，他化身为妖怪形态，和犬神展开搏斗。

虽然玉章承诺不会再伤害陆生的伙伴们，但是浮世绘町的妖气却日益旺盛，这让陆生十分不安。猩影因为父亲被杀一事，显得极端浮躁。因为不满陆生没有及时为狒狒报仇，猩影决定独自闯入敌方的基地找玉章算账，谁知他完全不是玉章的对手。面对重伤的猩影，陆生决定用自己的百鬼与四国八十八鬼进行战斗。

拂晓之时，四国妖怪的大军已经通过了秩母峠，大战在即，奴良组陷入了混乱中。因为总队长不在，所以奴良组的干部们表示想听听陆生的心意。而此时的陆生则端坐在玄关，同奴良的妖怪们喝酒。一目觉得在总大将不在的情况下，陆生没有征得干部会的同意就决定同四国八十八鬼战斗不是件好事情，并且他怀疑陆生没有足够的部下，是没有一战的资本的。

两军对峙，玉章也终于展现了自己的真面目。就在玉章命令四国众鬼对奴良组展开攻击的时候，陆生默默地穿过战场，攻击玉章。就在这时，夜雀突然出现了。受到夜雀能力的影响，双方妖怪都陷入了无尽的黑暗中，幸好雪女提前冰封了自己的左眼，在直面夜雀攻击的瞬间，一记漂亮的反击，打败了夜雀，使奴良组的全员恢复了视力。

奴良组的众妖怪展现了自己的实力，将对峙的四国妖怪顺利击败。看到自己的八十八鬼溃不成军，玉章终于祭出了自己的法宝——“魔王的小槌”，这是一把传说能毁灭妖怪的妖刀，它能通过砍杀妖怪而成长。玉章用这把妖刀斩杀了自己的部下，使这把妖刀迅速成长，从而加强自己的战斗力。丧心病狂的玉章，甚至连对自己忠心耿耿的犬神都不放过。

陆生和玉章决战的时刻终于到了。但是，两人在对决中，天不知不觉的亮了。就在众人担心陆生妖怪形态消失的时候，陆生却被“魔王的小槌”抓住了。玉章得意的认为陆生即将成为自己的百鬼之一，却不想陆生在这危急关头竟利用“镜花水月”逃脱了。丧心病狂的玉章疯狂的朝陆生的身体挥舞“魔王的小槌”，可是却再也无法击中陆生......