何者かに母をさらわれ、ラグ・シーイング自身は「テガミ」として送り届けられることになった。そのラグを送ることになったのが、「テガミバチ」のゴーシュ・スエードだった。だが大好きな母と引き離され心を閉ざしたラグは、自分自身の感情を押し隠し、仕事をまっとうすることを最優先とするゴーシュに反発するが…。

ゴーシュの心を垣間見たラグは、ゴーシュが首都で働くBEEの中でもただ一人選ばれる最高称号者、ヘッド・ビーになる夢を持っていること、その夢に一歩近づき、間もなく首都勤務になる予定であることを知る。翌日には目的地にたどり着くという日、ラグはこのままゴーシュについて首都へ行き、母を探したいとせがむが…。

ゴーシュとの出会いから数年後、テガミバチを目指すラグは一次審査に合格し、次の審査のため、郵便館のあるユウサリ地区に向かうことになった。「テガミバチ」のコナー・クルフと駅までやってきたラグは、駅の狭い隙間の中に隠れていた小さな女の子を見つける。その女の子はかつてのラグと同じように「テガミ」だった…。

ラグは、配達票の不備のため、テガミとして認めてもらえない女の子に「ニッチ」という名前をつけてあげて、届け先まで送り届けることに決める。そしてニッチを送り届けたラグだったが、その届け先が見世物小屋であること、今回の呼び物が伝説の生き物・摩訶（マカ）の血を引く子供であることを聞き不安にかられて…。

ラグは、ニッチとニッチにくっついてきた珍獣のステーキとともに、ユウサリ地区へ続く橋「ビフレスト」がある「キリエの町」へとやってきた。そこで出会ったネリの案内でラグたちは宿を訪れるが、荷物を持って先に部屋に行っているはずのネリが忽然と姿を消す。ネリの目的はラグの持つユウサリ地区への通行証だった…。

通行証を取り戻すため、ネリを追いかけるラグとニッチ。一方、偽者であることを見抜かれたネリは、制裁を受けることに。そんなネリをすんでのところで助けるラグたち。だがそのとき、ネリは死んだ弟、ネロが書いたジギー・ペッパー宛ての手紙を落としてしまう。その手紙を拾おうとラグが必死に手を伸ばしたとき…。

ニッチを正式な相棒（ディンゴ）にすることに決め、ユウサリの郵便館BEE-HIVE、通称「ハチノス」にたどり着いたラグは、マッケイ・ジーという少年と、BEEの面接適性審査を受けることになる。審査は本物のテガミを無事、宛先に送り届けること。適性審査とはいえ、本物のテガミを送り届けると聞いたラグは…。

ゴーシュはもうBEEではない。BEE審査監視員のテガミバチ、ザジから聞かされた言葉にショックを受けたラグは、浮かない気持ちのままニッチとステーキを連れ、ゴーシュの妹であるシルベットに会いに行く。そんなラグたちを出迎えたのは、彼らを借金取りと勘違いし、銃を構えて気丈にふるまう車椅子の少女だった…。

もう一度話をしようと、シルベットの住む家に引き返したラグは、ベランダで涙ぐむシルベットの姿に心を打たれる。ラグはシルベットとともにゴーシュの心を知ろうと、彼の残した心弾銃「夜想曲(ノクターン)第二十番・心弾カスタム」に向かって、自分自身の心弾を撃ち込んだ。ゴーシュの心弾銃に残されていた記憶は…!?

テガミバチ、ラグとディンゴのニッチの初出勤の朝、彼らが身を寄せるシルベットの家に、ハチノスの副館長、アリア・リンクが訪ねてきた。彼女は「祈りの丘」と呼ばれる場所にラグたちを案内すると、そこで子供の頃、ゴーシュの身に起こったできごとを語り始めた…。

テガミバチとしての日々を送るラグは、ある日ヴィンセント・オルコットという若者の家へと集荷にやってきた。本にうずもれたホコリだらけの部屋で暮らすヴィンセントは、作家を志すもののなかなか芽が出ずにいたが、故郷の母を心配させまいと自分が成功したかのような「嘘のテガミ」を書いていた。それを知ったラグは…。

アンバーグラウンドの北方に伝わるお祭り「聖なる夜」の季節がやってきた。聖なる夜には、二人組のおじいさんが子供たちにプレゼントを届けるといわれている。その伝承にちなんで、ザジとともに慈善団体から預かったプレゼントを届けることになったラグたちは、配達先の村でソーニャ・マルメーラという少女と出会い…。

ある日ハチノスに、自分が出したテガミを返して欲しいという男、プロメッサ・プロメタスがやってきた。だがテガミはすでに配達に向かっている途中。その担当配達員はラグ・シーイング。それを聞いたプロメッサは慌ててラグを追う。一方、プロメッサのテガミを預かるラグは、思いのほか配達が順調に進み逆に困っていた…。

テガミバチとして忙しい日々を送っているせいか、疲れ気味のラグは、心配したコナーとザジから医療班の検診を受けることを勧められる。医療班のヘッド・ドクター、サンダーランドJr.博士は、解剖が趣味の変わり者で人々から「死骸博士」と呼ばれ怖れられていた。そんな博士が、ステーキに興味を持ち捕獲してしまい…。

ラグとニッチが乗り合い馬車で一緒になったボニーとモスの熱愛カップル。結婚の約束をしていた二人は、ボニーが結婚を拒んだ男、フランク率いるごろつき集団に追われていた。「結婚とは好きな人とずっと一緒にいることだ。」と聞いたニッチは、ボニーとモスが無事、結婚できるようにとフランクたちを追い払うが…。

人気ピアニスト、マチルダ・レインの熱烈なファン、ジョーイからのファンレターを届けたラグは、マチルダがジョーイからのテガミをいつも楽しみにしていることを知る。だがひょんなことからラグは、そのファンレターを書いているのが別人であることに気付いてしまい…。

ラグとニッチは、ハチノスの館長、ラルゴ・ロイドからの依頼でヨダカ地方の町「シレンシオ」へ小包を届けることになる。受取人はかつてテガミバチとして働いていた女性、エレナ・ブラン。ただいつもと違って、今回の配達には「ダーウィン」という特別な案内役が同行することになっていた…。

ある日、「テガミバト」と名乗る三人組がハチノスに挑戦状を持って乗り込んできた。自分たちでも「テガミ」の配達を始めるので、テガミバチと競争して名をあげようというのだ。それを面白がったラルゴ館長がその挑戦を受けてしまったためにラグ、ザジ、コナーはテガミバトと熾烈な配達競争をすることになり…。

ラグが熱を出した。心配したシルベットとニッチは二人で協力してラグの看病をしようとするが、慣れないニッチは失敗ばかり。おまけにお使いの途中でも、買出しの途中でも寄り道ばかりしてしまう。そんなニッチにいちいち世話を焼くシルベットだが、ニッチのほうは口うるさいシルベットに嫌気がさしてきて…。

ザジがテガミを紛失した上にケガをして帰ってきた。ザジが鎧虫（ガイチュウ）から逃れるため、テガミを捨ててきたというウワサが流れる中、ハチノスでは別のテガミバチにテガミを回収、再配達させることにする。その代役を名乗り出たラグだが、ザジは敢えて鎧虫のテリトリーが点在する危険な方のルートを選んでいた…。

事故調査委員会の無謀な要求にこたえ、マナの夢をかなえるため、植物研究の第一人者、ホイットマン博士にテガミを書くサンダーランドJr.と、その配達を請け負ったゴーシュ。与えられたわずかな期限内にテガミを届け、ホイットマン博士からの返事を調査委員会に提出するため、ゴーシュは無茶を承知で配達に赴く…。

サンダーランドJr.から預かった「精霊になれなかった者」へのテガミを「ハニー・ウォーターズ」の町へ届けることになったラグとニッチ、コナーは、ゴーシュと同じ黒い精霊琥珀を持つ女サラと「精霊になれなかった者」ハントの夫婦に出会う。二人は反政府組織「リバース」を名乗り、人々を先導してラグたちを襲い…。

ラグが出会った少女、アン・グラードが持つたくさんのテガミにひきよせられ、鎧虫がハニー・ウォーターズの町に現れた。コナーと協力して鎧虫を倒そうとするラグたちだったが、町の人々に邪魔され苦戦することに！ そこへ駆けつけたのは配達帰りのザジ。三人は連携して鎧虫を追い詰めていくが…。

鎧虫に捕らわれたアン、ハント。ザジとコナーの必死の攻撃が繰り返される中、ラグの放った心弾がついに鎧虫を捉えた。しかし、力尽きたハントは、崩れ落ちた地面の中に落下していく。そのハントに触れたラグの心弾が映し出したものは、サラとハントの悲しい過去と二人を鎧虫から守り戦う、ゴーシュとロダの姿だった。