戦国時代。巫女桔梗に封印された半妖の少年犬夜叉は、現代からタイムスリップしてきたかごめの手で甦った！　妖怪を強くする『四魂の玉』が体の中から出てきて驚くかごめ。犬夜叉は四魂の玉を飲み込んだ百足上﨟を一撃で粉砕する。

かごめは楓の死んだ姉、桔梗の生まれ変わりらしい。四魂の玉を狙う屍舞烏はかごめをさらうが、犬夜叉が助けに現れた。かごめが屍舞烏を退治した時、四魂の玉が粉々に砕け散ってしまった。

四魂の玉を見極める目を持つかごめ。妖怪を倒す力を持つ犬夜叉。ふたりで四散した四魂の玉の欠片を集める羽目に。だが、仲違い。かごめは『骨喰いの井戸』から現代へ戻る。四魂の玉を狙う結羅は村人を操って犬夜叉を襲撃。逃れた犬夜叉は、かごめを追う。

現代に戻り実家でくつろぐかごめ。追って来た犬夜叉の体に結羅の髪が。かごめは犬夜叉と共に戦国時代に戻り、逆髪の結羅を退治する。

かごめ、犬夜叉が人間の母と化け犬の父の間に生まれた半妖だと知る。犬夜叉の腹違いの兄・殺生丸登場。父墓のありかを探るため、犬夜叉の死んだ母を連れてくる。が、母の正体は妖怪・無女。犬夜叉は取り込まれかける。

犬夜叉は無女に父墓のありかを暴かれる。犬夜叉の右目（黒真珠）を抜き、墓の入口を開く殺生丸。かごめは殺生丸の非道さに腹を立て、犬夜叉と共に殺生丸を追う。墓の中には父の形見『妖刀・鉄砕牙』が。しかし抜けたのはかごめ。

かごめが鉄砕牙を抜いた。殺そうとする殺生丸。怒った犬夜叉はかごめを守って闘う。守る心は、鉄砕牙を真の姿『牙の剣』に変化させ、妖犬の本性を現した殺生丸は犬夜叉に腕を斬られ撤退した。

甲斐の国の若侍・信長は、ドジだが一途な青年。幼なじみの姫君が嫁いだ先の悪い噂を聞きつけ、姫を連れ戻しに来た。取り憑いた蝦蟇妖怪から城主を救おうとがんばる信長。かごめの機転で城主から追い出された蝦蟇妖怪を犬夜叉が一刀で退治する。

七宝は、雷獣兄弟・飛天満天に父を殺された子狐の妖怪。仇討ちのため、四魂のかけらをかごめから盗んでしまうが、かけらにおびき出された満天は、毛生え薬にしようとかごめをさらってしまう。

かごめ救出に向かった犬夜叉は、弟の満天を倒す。満天が持っていた四魂のかけらを喰い、妖力を取り入れた飛天は、雷撃刃で犬夜叉を攻撃。鉄砕牙の鞘で防ぐ犬夜叉は窮地に。が、鞘が折れると見えたその時、鞘が刀を呼ぶ。鉄砕牙を押し込んだ犬夜叉は飛天に勝つ。

かごめがテストで現代に帰省中、日暮神社で預かっていた能面「肉づきの面」が、四魂のかけらを求めて暴れ出した。かごめの弟、草太は懸命になって犬夜叉を呼ぶ。戦国時代から現代に来る犬夜叉、一刀で能面を倒す。

半妖・犬夜叉の秘密は、月に一度人間に戻ること。その日、なずなと知り合い山寺に泊まった犬夜叉たちは、蜘蛛頭の罠にはまり四魂のかけらを奪われる。毒を注がれ生死の境を彷徨う犬夜叉、かごめと心を通わせる。翌朝、犬夜叉の妖力が戻り、蜘蛛頭は退治された。

５０年前、犬夜叉を封印した巫女・桔梗の墓を暴いた鬼女裏陶は、霊骨と墓土で、桔梗の肉体を再生した。だが、魂は既に他の肉体に転生していた。かごめを見つけた裏陶は、桔梗の魂を取り戻すため、かごめをさらう。

かごめの魂が流れ込み、復活した桔梗は、犬夜叉を殺そうとするが、それに反応したかごめに魂を奪い返される。桔梗は、怨念を抱えたまま谷底に落ちていった。５０年前、四魂の玉で人間になれと犬夜叉に勧めた桔梗だが、約束の日の当日、犬夜叉の姿をした何者かに致命傷を受け、誤解したまま、犬夜叉を封印したという。ふたりを闘わせた者の謎を自覚する犬夜叉。

女好きの不良法師、弥勒の初登場。四魂のかけらを集めていた弥勒は、かごめのかけらを盗み取る。追跡する犬夜叉。かけらを返せと弥勒と対決。弥勒、法力・風穴で対抗する。犬夜叉、危うしと思われたとき、かごめ、機転で弥勒の風穴を閉じさせることに成功する。弥勒の仇、妖怪・奈落の話を聞く犬夜叉達。実は桔梗の仇もその奈落だったと判る。

絵師・紅達は四魂のかけらの入った墨で描いた鬼軍団を操って立身出世を夢見た。紅達が懸想する姫に関わった弥勒と犬夜叉たちは、紅達の家に向かうが、絵から出現した鬼を吸い込んだ弥勒は、凄まじい邪気でやられてしまう。往生際の悪い紅達を殺さず、墨を倒そうとする犬夜叉だが、紅達は邪念に狂い墨に喰われて果てる。

殺生丸の前に奈落が現れた。四魂のかけらを仕込んだ人間の腕を貸す奈落。その腕をつけた殺生丸は、犬夜叉たちの前に現れて鉄砕牙を奪い取る。鉄砕牙の真の力で、百匹の妖怪をひと振りでなぎ倒す殺生丸。弥勒の風穴も毒虫で封じられ、ピンチの犬夜叉。そこに破魔矢を射るかごめ。その矢は鉄砕牙の変化を解いた。

殺生丸の鉄砕牙に、鞘で対抗する犬夜叉。相打ちで懐に飛び込んで腕をもぎ取り、殺生丸から鉄砕牙を奪い返す。鉄砕牙が使えぬと見るやあっさり退散する殺生丸。だが、奈落の策略だと知った犬夜叉は、かごめの死を恐れて、かごめが持っていた四魂のかけらを取り上げ、現代に帰してしまう。

四魂のかけらを取られ現代に戻ったかごめは、戦国時代に行けなくなる。怒ったかごめは、北条君とのデートをＯＫ。その頃、奈落の謎を探る犬夜叉達。奈落と桔梗の関わりは、５０年前に死んだ野盗・鬼蜘蛛が鍵らしいが、手がかりはそこで途切れてしまう。一方そんな犬夜叉達を、奈落に操られた狼野干が襲撃してきた。

北条君とのデートも途中で神社に戻ったかごめは、四魂のかけらを気配を掴み、戦国時代に帰還する。かごめの出現で俄然強くなった犬夜叉は狼野干を倒す。その様子を監視していた奈落は気配をかごめに見抜かれ、一同の前に姿を現した。５０年前、桔梗に惚れた鬼蜘蛛の邪念が呼び寄せた妖怪が集まって鬼蜘蛛を食い尽くし、生まれたのが妖怪・奈落だと明かす奈落。背中の蜘蛛の火傷痕を見せ姿を消す。それは奈落の目印だった。

よみがえった桔梗は、ある村で巫女として暮らしていたが、桔梗を死人と見抜いた僧侶が成仏させようとしたため殺してしまう。僧侶の弟子を助けた犬夜叉は、巫女の名を聞いて桔梗の元に走った。弥勒と七宝は結界に阻まれ、ひとり結界内に進んだかごめは、大木の根本で眠る桔梗を見つける。

かごめを金縛りにした桔梗の前に、犬夜叉が現れた。娘の死魂を集め、怨念を吐き出す桔梗に、犬夜叉は一日も忘れたことがなかったと打ち明ける。犬夜叉に口づけた桔梗は、そのまま犬夜叉を地獄に引きずり込もうとする。だが、かごめの声が届いて、犬夜叉を正気に返した。その場を去った桔梗は楓を訪ね、奈落と鬼蜘蛛の因縁を知るが、怨念を消すことはなかった。

妖怪退治屋の珊瑚は、父のお頭、弟の琥珀達と人見城に招かれた。だが、それは罠。琥珀が敵に操られ、父や仲間、珊瑚を殺害してしまう。一方、手練れの居ない退治屋の里は、妖怪の大襲撃を受け全滅。集められていた四魂のかけらは奈落が持ち去った。奇跡的に息を吹き返した珊瑚は、奈落によって里を襲った仇が犬夜叉だと聞かされ、深手を押して敵討ちに向かう。

犬夜叉を仇と信じて戦う珊瑚。四魂のかけらの力で死ぬまで闘わせようとする奈落の謀略だ。だが、かごめの話を聞き、珊瑚は疑いを解く。そして、奈落を追い詰める犬夜叉たち。だが、その奈落は傀儡だった。悔しがる一同。傀儡が倒されたことを知っても動じない奈落は、人見城の若殿の身分も手に入れ、さらに野望を巡らせる。

珊瑚が明かす『四魂の玉』誕生秘話。強い霊力を持っていた古の巫女・翠子は、融合した多数の妖怪との死闘の末、妖怪の魂を自分の魂に取り込んで打ち出して亡くなったという。その魂の塊が四魂の玉。年月の末、穢れて里に戻り、里から桔梗に預けられて浄化されていたが、玉が持つ因縁は桔梗を死に至らしめていた。その因縁を断ち切ってやると意気込む犬夜叉。その夜、冥加の好奇心でミイラ妖怪が復活。退治する犬夜叉だが、冥加はその姿に翠子を見た。

名主の子、太郎丸と知り合った犬夜叉達は、子供を生贄にする水神の社に乗り込むが、神器を持つ水神の神通力に翻弄されてしまう。だが、弥勒が本物の水神（女神様）を見つけ出した。ニセ水神は蛇の化身。神器を取り戻す太郎丸の活躍や、本物の女神様の助けもあり、犬夜叉達は、無事、ニセ水神を退治する。

妖怪に風穴を傷つけられた弥勒は、手当を頼むため育ての親、夢心の寺を訪ねる。だが、夢心は蠱壺虫に操られて弥勒を襲った。さらに麻酔で麻痺した弥勒を、多くの妖怪達が取り囲む。結界で防ぐが、次第に弱っていく弥勒。そこへ駆けつけた犬夜叉は、初めて鉄砕牙の真の力を引き出し、百匹の妖怪を粉砕する。しかし、風穴は戦いの中で更に広がり弥勒の寿命を縮めていた。蠱壺虫から解放された夢心は、一刻も早く奈落を倒せと犬夜叉に告げる。

死んだはずの珊瑚の弟・琥珀が生きていた。奈落は、琥珀の背に仕込んだ四魂のかけらが琥珀の命を繋いでいると明かし、琥珀の命を盾に、鉄砕牙を奪ってこいと珊瑚を脅す。犬夜叉達に真実を話せない珊瑚は、その夜、眠る犬夜叉の抱えた鉄砕牙を見つめる。

鉄砕牙を奪った珊瑚は奈落の城へ導かれた。その機に乗じ奈落を討とうとする珊瑚。だが、琥珀の攻撃で重傷を負ってしまう。追ってきた犬夜叉達は、瘴気で絶体絶命の危機に。だが、奈落の持つ四魂のかけらの気配を感じたかごめは、破魔の矢でその体を粉砕。琥珀と共に奈落は去る。仲間を裏切った呵責にひとり去ろうとする珊瑚を仲間達は引き留める。その優しさは珊瑚の心の痛みを癒す。

奈落の毒で弱った雲母のため、犬夜叉とかごめは毒消しの薬草捜しに出かけた。薬草の畑を守る妖怪・地念児は、実は半妖。人間のおっかあと２人暮らし。巨体のわりには弱虫のため、村人にいじめられていた。その村に人喰い妖怪が出現。勇気をふるって闘う地念児は、怪力でみごと妖怪を退治。地念児のやさしさに村人達も心を開く。同じ半妖の犬夜叉は、自分の過去を思い起こしてかごめに語る。

強い邪気の元を探り、犬夜叉と弥勒が踏み込んだ洞穴。その穴には、何百という妖怪が死闘の末、全て勝者に吸収される『巫蠱の術』が施されていた。犬夜叉はかごめを守るために合体妖怪と闘うが、相手を倒せば犬夜叉も合体してしまう。穴の邪気に引かれて現れた桔梗は、破魔の矢で術の結界を解き放つ。合体妖怪と共に外へ吸い出される犬夜叉、かごめ、桔梗。その先には奈落がいた。合体妖怪を取り込み、かごめに砕かれた体を再生した奈落は桔梗を連れ去る。

桔梗救出に向かった犬夜叉達を襲う妖術・幻影殺。術が効かないかごめは、桔梗によって四魂のかけらを奪われ、殺されかける。かごめを思い出して術を破った犬夜叉が助けに来るが、かけらを持って去った桔梗は、そのまま奈落の城に乗り込み、奪ったかけらを奈落に預けてしまう。奈落が完全な妖怪に変化するために四魂を欲している『半妖』であると見破った桔梗は、完璧な四魂の玉を手にした時、奈落を地獄に送るつもりでいた。

刀鍛冶・刀々斎が、研ぎ出した名刀『天生牙』と『鉄砕牙』は、それぞれ殺生丸と犬夜叉に遺されたもの。戦う刀を欲する殺生丸は癒しの刀『天生牙』に満足せず新たな刀を刀々斎に要求。逃げ出した刀々斎は、犬夜叉が一度だけ鉄砕牙で百匹の妖怪をなぎ倒したと冥加に聞き、追ってくる殺生丸の相手を犬夜叉にさせる。

殺生丸の爪の毒で目を塞がれた犬夜叉は、妖気のぶつかる匂いを頼りに、『風の傷』を読み、刀の真の力を引き出して、殺生丸を退ける。犬夜叉を使い手と認めた刀々斎は、鉄砕牙を研ぎ直して、去っていった。人間の少女・りんは、激しく傷ついた殺生丸を見つけ救おうとする。心動かされた殺生丸は、人喰い狼に襲われ命を落としたりんを天生牙の力で蘇生。

手下狼を殺された妖狼族の若頭、鋼牙は、四魂のかけらを仕込んだ右腕と両足を武器に、犬夜叉と互角の闘いを繰り広げる。結局、危険を察知し、あっさり逃げた鋼牙だが、かごめの霊力に興味を持って戻ってきた。鋼牙がさらったかごめには七宝がくっついていく。かごめを捜す犬夜叉達は、途中で妖鳥に襲撃された。その妖鳥こそ、妖狼族の天敵・極楽鳥。極楽鳥が持つ四魂のかけらを狙う鋼牙に協力を約束したかごめは、助けが来るのを待ちつつ逃げ出すチャンスを窺う。

鋼牙たち妖狼族が、極楽鳥の襲撃を開始した。かごめは、極楽鳥親玉兄弟の口の中にある四魂のかけらを察知して鋼牙に教える。互いのかけらを狙い闘う鋼牙と極楽鳥兄弟。

鋼牙との仲を疑う犬夜叉に腹を立て現代に戻ったかごめが久しぶりに登校した。友人達は二股男（犬夜叉）とつき合っているかごめを心配し、かごめに好意を寄せる北条くんのアプローチを応援する。

妖狼族を四魂のかけらの噂でおびき出し、殺した風使いの妖怪・神楽は、誘い出した犬夜叉一行を屍となった妖狼族で襲撃する。応戦する犬夜叉だが、そこに現れた鋼牙は、犬夜叉が仲間を殺したと信じ、闘いを挑んだ。鋼牙の腕には新たな四魂のかけらが埋め込まれていた。奈落が用意した偽のかけらだが、威力を増した鋼牙の鉄拳は、鉄砕牙を弾き飛ばして犬夜叉を追い詰める。

死闘の末、犬夜叉を追い詰めた鋼牙だったが、腕に入れた毒のかけらで激しく衰弱。そこに現れた神楽は、戦いの場の風を支配して、立ち上がってきた犬夜叉を翻弄する。しかし、かごめが放った矢が神楽の妖気を切って浄化。切れた妖気がぶつかる所に『風の傷』が生まれた。その『傷』を犬夜叉が斬る。剣圧は神楽を襲うが、右手が折れていたため威力は半減。傷を負った神楽は逃げ、その背には奈落と同じ蜘蛛の痣があった。

かつて口説いた娘、小春と再会した弥勒は、小春をある村に預けることにする。その村に神楽の姉の妖怪、神無が現れた。魂を吸い取る鏡で、小春の魂を奪ってしまう神無。同じく魂を取られた村人は、操られて犬夜叉一行を襲撃。先導する最猛勝に、奈落の罠と悟る犬夜叉達だが、村人を殺せず窮地に陥る。

かごめの魂が大きいのか、吸収に失敗した神無の鏡だったが、犬夜叉が放った鉄砕牙の極意『風の傷』は、見事にはね返す。爆風の返り討ちで傷つく犬夜叉。そこに現れた奈落は、神楽と神無が奈落から生まれた妖怪であることと、桔梗がかごめから奪った四魂のかけらを手渡したことを明かす。

かごめから奪った四魂のかけらを奈落に渡した桔梗が犬夜叉の前に現れた。「私が四魂の玉と共に奈落を消し去るまでは殺されるな」と告げて去った桔梗を庇う犬夜叉に、かごめは腹を立ててしまう。

刀々斎は、犬夜叉の牙を使い折れた鉄砕牙を修理する。一方、死んだ悟心鬼の牙を持ち去った殺生丸は、刀鍛冶・灰刃坊にその牙を与えた。天生牙で甦った牙で宝剣『闘鬼神』を完成させた灰刃坊は、剣に宿る怨念に操られ、犬夜叉を襲撃する。

犬夜叉に挑みかかった灰刃坊は、結局、鉄砕牙の剣圧の前に消し飛んで果てた。残ったのは邪気を放ち触る事も出来ない闘鬼神のみ。そこへ、真の持ち主である殺生丸が現れる。犬夜叉の変化の秘密を探る殺生丸は、闘鬼神を振るい、犬夜叉を追い詰め、犬夜叉は、再び妖怪に変化しかけてしまう。しかし、刀々斎の機転で、犬夜叉一行はその場を引いた。

奈落の新たな分身・獣郎丸と影郎丸が、犬夜叉達に襲いかかってきた。かごめの危機に舞い戻った鋼牙は、犬夜叉と悪口を言いながら、２体の妖怪と闘うが、土に潜る影郎丸に苦戦。珊瑚は毒薬を使い、影郎丸の動きを封じる。影郎丸が獣郎丸の体内に戻り、飛び出してきた所を諸共に斬り、退治する犬夜叉。

鋼牙の一件で、犬夜叉と喧嘩したかごめは、現代に帰還。その頃、奈落は桔梗を慕う鬼蜘蛛の心を消し去るため、桔梗を始末しようと巨大死魂虫を差し向けた。体を動かすのに必要な死魂を抜かれた桔梗は、辛くも逃げ延び、かつて犬夜叉を封印した御神木と骨喰いの井戸まで辿り着く。その桔梗を助けた犬夜叉は、

現代に帰ったかごめは、桔梗を選んだ犬夜叉の気持ちを察し、もう戻れないと悩む。だが、手元に四魂のかけらが残っていた。それを返し、おしまいにしようと決めたかごめだが、現代の御神木の前で、犬夜叉との初めての出会いを思い出す。そこで桔梗がいなくなってしまえばいいと思うほど、犬夜叉が好きだったと自覚するかごめ。

崩壊した奈落城跡で、珊瑚は退治屋仲間と父の遺骨を発見。その近くに、記憶を失った琥珀がいた。城から逃げた事しか思い出せない琥珀を奈落の妖怪から救った珊瑚は弟との再会を喜ぶが、犬夜叉は罠だと疑う。自分に関わると戦いに巻き込まれる、とその場から去ってしまう琥珀。だが、そこへ追撃の神楽が現れる。

奈落に操られ、かごめの命を狙う琥珀。犬夜叉達は、かごめから引き離されてしまう。しかし琥珀は、かごめの命を奪わなかった。そこへ駆けつけた珊瑚は、奈落の支配から取り戻すため、琥珀を殺して自分も一緒に死のうとする。間一髪、止める犬夜叉。

琥珀を使った奈落の罠を犬夜叉達が乗り越えた頃、犬夜叉の変化の秘密を探る殺生丸は、鉄砕牙と天生牙の鞘を削りだした朴の木の妖怪・朴仙翁を訪ねていた。朴仙翁は、犬夜叉が変化を繰り返せば妖怪の血に心を喰われ、ついには戦うだけの化け物になるという。

命の危機に陥った犬夜叉はついに妖怪に変化してしまう。巨大な蛾となった蛾天丸も一瞬で粉砕、逃げ惑う野盗もその爪にかけ、止めるかごめの声も聞こえない。そこへ、殺生丸が現れた。朴仙翁が語った「妖怪の血に心を喰われる」状態の犬夜叉を見た殺生丸は、闘鬼神でその動きを完全に封じ、鉄砕牙で変化を解くように告げて、その場を立ち去った。

犬夜叉は、ひとり刀々斎の仕事場を訪れた。悟心鬼に折られ、犬夜叉の牙で修復したため、父の大妖怪の強さと釣り合わず重い刀になった鉄砕牙。扱いきれずに手放せば、犬夜叉は命を守るために妖怪に変化してしまう。刀々斎は、竜骨精を斬れと助言する。犬夜叉の父と戦い致命傷を負わせたが、封印された竜骨精。斬れば父を越えられ、鉄砕牙が軽くなるはず。

竜骨精に鉄砕牙を飛ばされ、妖怪に変化した犬夜叉。自分達にも危害が及ぶと、刀々斎は引き上げを命じるが、かごめは残ると決意。だが、犬夜叉も己の中の妖怪の血と戦っていた。ついに鉄砕牙を掴む犬夜叉。その体から妖気が消えた。軽くなった鉄砕牙で竜骨精の心臓を貫くと、鉄砕牙はいつでも風の傷を出せる刀に。

ある村で、七宝はサツキという少女と知り合う。戦に行った兄の帰還を信じるサツキは、兄がくれた宝、四魂のかけらを見せてくれるが、それはただの石の花だった。そんなサツキの前に本当に兄が帰って来る。喜ぶサツキだが、実は妖怪が化けたニセモノ。

絶世の美女妖怪に誑かされ、村に帰らない亭主達。女房らの願いで、一人退治に乗り出す弥勒に、心配した珊瑚も同行する。が、妖気の霧で引き離された珊瑚は、爺になった亭主達を発見。妖怪が若さを吸い取ると知り、急いで館に向かう。

珊瑚が退治屋の里へ帰った。酷使した飛来骨を直すためだ。かごめも現代に帰るため、井戸がある楓の村へ戻ることに。その旅の途中、人の顔に似た果物・人面果を見つけた。人を養分にする人面果が巨木になっていると知った一行は調べに向かうが、その日は、犬夜叉の妖力が消えて人の姿になる朔の日。　

桃果人は箱庭にいたかごめをさらうが、独自に箱庭から脱出した弥勒たちの働きで自由を取り戻した犬夜叉が、かごめを助け出す。逃げる途中、老仙人の顔を付けた花を発見。人面果に操られた弟子が桃果人となり師匠を花に変えたという。老仙人は最後の力で弓に変化。

妖怪退治屋の里に帰り、飛来骨も修理した珊瑚は、父達の納骨も終え旅立つ所を襲われた。襲った姉妹、セリナとスズナは珊瑚に弟子入り志願。姉妹の村で村人が妖怪の犠牲になり、退治技を教えて欲しいという。珊瑚は小物妖怪の追い払い方を教えるが、二人は実は忍びの村出身。

奈落が呼んだ巫女・椿は、50年前、四魂の玉を狙って桔梗に敗れ、若さを保つため妖怪に魂を売った黒巫女。奈落の企みに応じた椿は、式神を使って奪ったかごめの血で呪いをかけ、かごめの体内に汚れた四魂のかけらを入れてしまう。

黒巫女・椿の呪詛に必死に抵抗するかごめ。同じ頃、椿の前に桔梗が現れ、動揺した椿は呪いを途切れさせる。自由を取り戻したかごめは、犬夜叉と共に四魂の気配を追う。一方、50年前には桔梗に呪いを返され敗れた椿だが、今は死人の身で現世に留まる桔梗を見くびり、桔梗の生まれ変わりのかごめを侮る。

椿の呪詛で意識を奪われたかごめは幻の世界で次第に戦国時代のことを忘れていく。だが、幻の中に現れた桔梗似の弓道部顧問の言葉、「この世界はお前が決めている、お前は誰だ？」で、かごめは意識を取り戻した。

椿は、かつて修行した陰陽師の館を訪れた。多宝塔に封じられた鬼を四魂の力で飼い慣らすため、禁断の扉を開こうというのだ。椿に騙された若き巫女、紅葉と牡丹は追ってきた犬夜叉達の前に立ちはだかる。誤解を解こうとした弥勒は手癖の悪さで失敗。

かつて桔梗と並び称された巫女・椿は、四魂のかけらを預けられなかった嫉妬から黒巫女になった。そうとは知らぬ紅葉と牡丹は真実を確かめるため、弥勒達と多宝塔へ向かう。一足早く塔に着く犬夜叉達。その前に神楽と椿の式神が現れた。椿の式神を退治した犬夜叉達だが、椿は既に禁断の封印を解き、鬼を呼び出していた。

ある夜、何者かが珊瑚に憑依して弥勒を襲った。倒したムカデ妖怪の仕業かと調べてみるが、どうやら違う。そして今度は、弥勒が操られて珊瑚に襲いかかった。その場を逃げた七宝だが、弥勒から飛び出した小さな影は犬夜叉に取り憑き、七宝を追いつめる。

奈落の結界に緩みが生じた。しかし、その日は朔の日。夜になると犬夜叉は妖力を失い、奈落探索を断念。一方、ついに奈落の城を突き止めた鋼牙だが、迎え撃った神楽に両足の四魂のかけらを奪い取られてしまう。そこへ駆けつける犬夜叉。神楽は逃げる。

殺生丸に近づき「奈落を殺して！」と持ちかける神楽だが、断られる。その神楽を探す犬夜叉達は奈落が半妖だと気づく。そして神楽を見つけるが、深手を負った鋼牙を救うため、犬夜叉は人の姿を見られた。朝が来て妖力を取り戻す犬夜叉だが、朔の日の秘密を知った神楽を取り逃がす。

七宝に届いた決闘の果たし状。送り主の雷獣蒼天は、じつはまだ子供。犬夜叉達を調べ、あまりに強いので七宝だけを標的に。雷鳴谷に来た一行は蒼天の作戦通り離ればなれ。ひとり雷獣の館へ連れ去られた七宝は蒼天と対面、子供と知って呆れる。

奈落が捨てた肉塊から生まれた新たな分身は顔のない男に変化し、旅の僧・無双の美しい顔を奪った。分身は、無双と名乗り、殺戮と略奪をくり返して楓の村に近づく。奈落の臭いを嗅ぎつけた犬夜叉は無双を見つけるが、無双は、奈落も知らず、自分が何者か、欲しいものが何かもわからなかった。

かごめを襲った無双は犬夜叉の風の傷で粉砕された。様子を監視していた奈落は神楽に、無双の行方を犬夜叉に伝えよと指示。犬夜叉達が去った後、無双は再生して復活していた。安全確保のため現代に戻ることになったかごめだが、楓から鬼蜘蛛が匿われた洞窟の話を聞き、洞窟に向かってしまう。

風の傷で斬られても再生する無双。弥勒は蜘蛛の模様部分に心臓があると犬夜叉に知らせるが、神楽に邪魔され無双の破片を最猛勝に持ち去られてしまう。再生した無双の前に現れた奈落は、無双を取り込もうとし、無双を追ってきた犬夜叉と三つ巴の戦いになる。だが、奈落はついに無双を取り込む。

奈落の結界を破る技を求め、刀々斎を訊ねた犬夜叉は山猫妖怪の子・ブンザと知り合う。ふたりは刀々斎の命ずるまま働くが、兄弟子風を吹かせるブンザが倒れてしまう。事情を聞くと、山猫妖怪の縄張りにナナフシ妖怪が現れ、結界を張って山猫たちを追い出したという。

刀々斎の伝言を冥加が伝えにきた。強い結界を張る妖怪『百鬼蝙蝠』を斬れば、鉄砕牙が強くなるという。海辺にある百鬼蝙蝠の巣を探す犬夜叉達は、途中で村人に迫害されている紫津を助ける。紫津の娘の紫織は半妖で、父は百鬼蝙蝠。

大獄丸は紫織の母を村ごと滅ぼそうとする。紫織の張る結界に阻まれ大獄丸を倒せぬ犬夜叉。紫津は亡き夫・月夜丸の遺志を継ぎ村を助けてと頼むが、逆らう月夜丸を殺したのは大獄丸だった。それを聞いた紫織は大獄丸を結界外に追い出す。

西から豹猫族が攻めてきた。狙いはかごめが持つ四魂のかけらと、犬の大将の息子の殺生丸と犬夜叉への復讐。奇怪な術を使う豹猫四天王はまんまとかごめをさらってしまう。取り戻そうと追う犬夜叉達。鋼牙は、豹猫達に混じるかごめの匂いを捕らえ、犬夜叉達の前に現れる。

犬夜叉は、赤くなった鉄砕牙で豹猫達の結界を斬って破る。城下町に乗り込む犬夜叉と鋼牙。一方、弥勒と珊瑚は四天王の術にかかり、かごめが囚われた牢に放り込まれていた。そこには城下町に住む人々も閉じこめられていた。大昔、犬夜叉達の父『犬の大将』と豹猫族の総大将『御館様』の決戦があった。

豹猫族の総大将・お館様のミイラが四魂の力で動き出した。犬夜叉と殺生丸は牽制しつつ、ミイラを攻撃。その間に鋼牙と弥勒達が、かごめや人々を安全な場所へ誘導する。ミイラは冬嵐の妹弟３人の命を奪い、完全に復活、犬族への恨みを晴らそうとする。

妖怪退治を頼まれた珊瑚。依頼主は、６年前、珊瑚に一目惚れした若殿・蔵乃介。容姿、身分、資産と三拍子そろう蔵乃介の求婚に、内心どう断ろうかと困惑の珊瑚。一方、弥勒と珊瑚の仲を応援するかごめは、弥勒の気持ち確認の好機と動き出すが、弥勒は、奈落と戦う旅を続けるより蔵乃介と夫婦になる方が幸せ、と考えていた。

結界破りの技を備えた鉄砕牙を、犬夜叉から奪い取ろうと目論む邪見だが、作戦は次々に失敗。呆れるりんを追い払うと、温泉で犬夜叉を誘き出し、まんまと奪取に成功する。殺生丸の来襲と勘違いした犬夜叉に追い詰められる邪見だが、戻ってきたりんに窮地を助けられて遁走。

奈落は「犬夜叉を殺せば、りんを返す」と殺生丸を脅迫。誇り高い殺生丸は奈落の城へ乗り込む。同じ頃、かごめが四魂の気配を察知。かごめ達にかけらの行方をまかせた犬夜叉は、単身、奈落の城を探す。

殺生丸の完全な妖怪の力を手に入れるため、取り込もうとする奈落。だが、結界を破って現れた犬夜叉に邪魔される。殺生丸も肉塊から無傷で現れ、奈落を追いつめる。形勢不利と見た奈落は瘴気を出してその場から撤退。殺生丸は人質のりんを救うため追撃を断念する。

かごめが現代に帰還。明後日の模試対策に追われる。同じ頃、珊瑚は神楽が連れ去った琥珀の身を案じていた。珊瑚を気遣う弥勒だが、スケベ心が災いして平手打ちを喰う。奈落の行方が途切れ、各々の時間を過ごす一同。犬夜叉も現代にかごめを迎えに来て、強盗を退治したり子供を助けたり大活躍する。

鋼牙の前に許嫁と名乗る女妖狼族・菖蒲が現れた。だが、かごめ一直線の鋼牙は逃げる。追う菖蒲は、鋼牙が立ち寄った奈落の城跡で髪の化け物に襲われる。その頃、犬夜叉達に追いついた鋼牙は、奈落の行方を犬夜叉に問い質す。

菖蒲は仲間の争いを収めるため、鋼牙を連れ戻しに来た。だが、鋼牙には戻る気がない。そこへ、四魂のかけらを狙う化け物が襲ってきた。かごめと菖蒲を守って戦う鋼牙。犬夜叉達も駆けつけ、奈落の行方を問いながら戦う。化け物は、奈落が何人も手出しできぬ場所に逃げ込んだという以外に知らない。

インチキ臭い祓い屋の老婆と知り合う犬夜叉達。最近増え出した妖怪の謎を突き止めるため、共に鬼の首城の鬼退治に乗り出す。城主が鬼に取り憑かれているらしい。犬夜叉は城内に現れた鬼の首と戦うが、風の傷が効かない。

鬼城主と戦う犬夜叉。珊瑚は、弥勒が姫と共に地下に下りたと聞き、祓い屋の老婆と後を追う。かごめは殿の寝所で、本物の姫の亡骸を発見する。一方、地下に到着する珊瑚だが、鬼姫の邪気縛りで動けなくなる。弥勒を喰おうとする鬼姫。

奈落の行方を捜す桔梗は、老野盗・勘助と出会う。重い病で死に場所を探していた勘助は、50年前、野盗仲間・鬼蜘蛛に唆され四魂の玉を守る巫女を襲ったが、失敗して右目を失い、裏切った鬼蜘蛛を焼き討ちして谷底へ突き落したという。

畑荒らしの猿退治を引き受けた犬夜叉達は、三匹の子猿（ゴン、ブン、ケン）と出会うが、その三匹は猿の精霊。猿神さまが宿ったご神体を捜して、畑を荒らしていたという。野菜臭い場所にいるという夢のお告げから、ご神体が漬け物石になっていると気づいたかごめは、ようやく猿神さまを見つけ出す。

風邪をひいたかごめが現代に戻った。心配した犬夜叉は、方々で滋養にいい食べ物を沢山採る途中、邪魔な妖怪を次々に退治していく。一方、かごめは、クラスメートの絵理、由加、あゆみと、かごめに気がある北条くんの４人のお見舞いを受ける。

かごめの弟、草太が恋をした。相手はクラスメートのひとみちゃん。初めは犬夜叉に男同士のアドバイスを頼む草太だが、結局かごめのコーディネートで告白に挑戦することに。しかし、怖じ気づいた草太は、ひとみちゃんに見抜かれ「はっきりしない人は嫌い」と言われてしまう。

猫を嫌うネズミ妖怪の鉄鼠は祈祷師に化け、邪魔な猫又のクロロを追い出してしまう。旅の途中の犬夜叉達は、クロロと見間違え、雲母を村から追い払おうとした村人と出会い、祈祷師を怪しいと睨む。

裏陶の秘術で甦った桔梗は、同じ境遇の炎珠と出会う。死魂が足りなくなっていた炎珠は、死魂虫が運ぶ死魂を与えられ生気を取り戻す。だが、同じく裏陶の力で甦った瓦丸が、人形兵で戦を起こすことを嫌ってた炎珠は、死人としての死を願っていた。

ある村で、弥勒を目の敵にする村人達に囲まれる犬夜叉達。事情を聞けば、弥勒が散々悪事を働いたせいだという。弥勒本人は無実を主張、ニセモノが暗躍していると推理。案の定、次の村で、妖怪退治を頼まれた偽弥勒が、窮地に陥っていた。

四魂の玉・誕生の秘密を調べる出雲と知り合った犬夜叉達は、妖怪が出たと聞いて近くの村を調べ、小助少年と出会う。小助の両親と村人を連れ去ったオロチ太夫は、かごめが持つ本物の四魂のかけらも狙い、偽四魂の玉を飲んだ妖怪を差し向けた。

偽四魂の玉を使う妖怪にさらわれたかごめ達。その救出に動く犬夜叉達だが、眼前に牛王が立ち塞がる。人間の父と牛妖怪の母から生まれた牛王は、昼は人間の出雲、夜は牛王になってしまう半妖。だが、妖怪の姿を嫌う牛王は人間になるため、かごめ達の魂を使って本物の四魂の玉を造り、願いを叶えようと図ったのだ。

奈落の毒虫が現れた。跡を追う殺生丸。一方、毒虫に刺された邪見は瀕死の状態に。残されたりんは邪見を救おうと『千年草の実』を貰いに地念児の畑を向かう。だが、半妖の地念児は人間になっていた。千年草の実は魑魅魍魎が跋扈する崖にある。

雲母が姿を消した。心配する珊瑚。失踪理由を推理した七宝は犬夜叉達を責め、反省を促す。と、その時、森に轟音が響いた。駆けつけた犬夜叉達は、妖怪に襲われた男を逃がすが、散らばる骨の中に、かごめが雲母にあげたスカーフを発見！

助けを呼ぶ声に誘われ洞窟に入ったかごめは、そこで桔梗と出会う。死魂が足りず弱った桔梗は、脱出を促すかごめに無駄だと言う。二人が居たのは実は妖怪『巫女封じ』の体内。弱った桔梗を背負って巫女封じの中心に急ぐかごめ。その温もりに桔梗は強さを感じる。妖怪の中心に着いたかごめが破魔の矢で妖怪の心臓を狙うが、倒せない。

些細なことで鋼牙とケンカした銀太と白角は別行動。途中、殺生丸一行と出会った二人は、殺生丸の連れの子供・りんを見て、昔、仲間の狼が襲った事件を思い出す。鋼牙と殺生丸が出会えばまずいと奮闘するが、あえなく失敗する二人。

毒蛾妖怪・蛾羅丸の繭に閉じこめられたかごめたちは、それぞれの悪夢に苦しめられる。現実の中、ひとり戦う犬夜叉は、ついに蛾羅丸を倒すが、妖術の繭は消えない。繭の中でかごめたちが蛾に変化していく。

季節はずれの雪の中、弥勒が不思議な女・こゆきに連れ去られた。猟師夫婦から雪妖怪の話を聞かされたかごめたちが探すと遭難した珊瑚を発見。一方、こゆきに案内された弥勒は、大勢の子供赤子に迎えられ、「あなたの子です」と言われ、ショックを受けるが、結局、子らの世話にいそしむ羽目に。

北の連山に巨大な鬼が現れた。名は凶骨。手当たり次第に妖怪を食う凶骨は妖狼族も襲う。深手を負った老狼のいまわの際に立ち会った鋼牙は、仲間の仇討ちのため北の連山へ。一方、犬夜叉達は逃げる途中の菖蒲に会い、亡霊が丑寅から来たと聞かされた。

甦った亡霊集団・七人隊。その退治に現れた騎馬隊を全滅させたのは七人隊の二番手・蛇骨だった。蛇骨は駆けつけた犬夜叉や弥勒をひとめで気に入り、秋波を送る。怒った弥勒は風穴で吸い込もうとするが、蛇骨が四魂のかけらを持っていると見抜いたかごめが慌てて止めた。

蛇骨と犬夜叉の対決は霧骨の邪魔で中断。霧骨はかごめを花嫁にしようとさらってしまう。かごめを助けようとする弥勒と珊瑚だが、霧骨の毒に身体の自由を奪われてしまう。そこへ、奈落の行方を捜す殺生丸が現れ、邪魔な霧骨を倒す。危機を脱したかごめは、駆けつけた犬夜叉に殺生丸が助けたと話す。

霧骨の毒で衰弱するかごめ、弥勒、珊瑚。犬夜叉は七人隊の銀骨の攻撃を引きつけて戦う。かごめ達を連れて逃れた七宝はある寺にたどり着くが、そこには七人隊の煉骨が罠を張っていた。

寺でかごめたちの無事を確認した犬夜叉は、煉骨を信用してしまう。そこへ銀骨が砲撃してきた。犬夜叉は立ち向かうが、その隙に煉骨はかごめの四魂のかけらを奪い、寺に火をかけた、騙されたと悟る犬夜叉に、さらに攻撃する銀骨と煉骨。

かごめ、弥勒、珊瑚の息が止まってしまった。仇を討つため、七人隊を探す犬夜叉だが、殺生丸と出会い幻影だと思いこむ。だが、琥珀を追う殺生丸は近くまで来ていた。戻った犬夜叉は、かごめを抱きしめて詫びるが、その時、かごめが意識を取り戻す。

犬夜叉達は、七人隊とおぼしき四魂の光に近づくが、その光には汚れがなかった。かけらを持っていたのは善良な医師・睡骨。桔梗が見守っていた男だ。睡骨は己が死人とは気付いていなかった。

七人隊の人格が目覚め、犬夜叉と戦う睡骨だが、子供たちが「元に戻って」と呼びかけると、頭を抱え苦しみだした。煉骨は村からの撤退を決断する。一方、聖なる結界で死魂虫が近づけないことに気付いたかごめは、犬夜叉に桔梗を運ばせ、村はずれで死魂を補給させる。

白霊山には、邪なものや妖怪を片っ端から浄化する結界が張られていた。奈落が白霊山に隠れることは出来ないと考えた犬夜叉たちは他の手掛かりを探す。一方、生き残った七人隊が首領の蛮骨と再会した。蛮骨は大鉾蛮竜を取り戻すべく、ある山城に攻め込む。

蛮骨たちと犬夜叉たちの対決が始まった。同じ頃、白霊山に進んだ殺生丸は聖なる結界に阻まれて引き返す。だが、聖域には妖怪たちが潜んでいた。殺生丸は、琥珀と会ったりんから聖域内に妖怪がいたと聞き出し、奈落の思惑を読み解く。

霧に包まれた湖に浮かぶ聖島。そこに百年前に生き仏になった白心上人が祀られていた。だが、異変が起き、新太郎少年の父が調べに行ったまま戻らぬという。犬夜叉たちは新太郎とともに島に渡るが、父は白骨化していた。奈落の仕業と悟る犬夜叉たち。

蛮骨は犬夜叉との戦いでかごめたちを巻き添えにする。仲間たちが傷つき、怒りに燃えた犬夜叉は蛮骨を追いつめるが、白心上人の独鈷が蛮骨を守り、鉄砕牙をサビ刀に戻してしまう。破魔の矢で犬夜叉を守るかごめだが、その矢は蛮骨の腕を骨に変えた。

白霊山の聖なる結界は、妖怪たちの侵入を阻むためのもの。奈落に手を貸す白心上人が張ったらしい。鋼牙は突破口を見つけようと挑むが、失敗。そこへ、鋼牙の四魂のかけらを狙う煉骨と銀骨が現れた。亡霊だが、本来人間の銀骨たちは、聖域内に隠れ、妖怪の鋼牙には見えない場所から攻撃。

力が増した白霊山の聖域に阻まれ、千代達の村から去った桔梗だが、同じ死人である七人隊の行く末を確かめるため、蛮骨の後を追う。殺生丸は蛇骨と睡骨の襲撃を受け、りんをさらわれてしまう。

千代達を殺せない睡骨を止める蛇骨。殺生丸の追撃を察知したのだ。聖域内に移動した二人は、殺生丸の待ち伏せを受けた。聖域の影響で動きが鈍い殺生丸だが、睡骨を闘鬼神で串刺しにし、蛇骨の胸を爪で切り裂く。だが、死人の二人は死なない。りんを殺めようと睡骨。その時、桔梗が放った破魔の矢が睡骨の喉を射た。

死んだ銀骨のかけらを勝手に使った煉骨は、蛮骨を裏切ったことになり、もう後戻りできない。さらに力を求め、鋼牙が持つ四魂のかけらを奪おうと攻撃してきた。炎に強い火鼠の衣をかごめに貸した犬夜叉は、爆薬を使おうとした煉骨に飛びかかり、一緒に川に飛び込んでしまう。

白霊山内の邪気の正体は奈落の妖怪達と神楽。珊瑚を守るため、命をかけた弥勒は風穴を開き、毒虫諸共妖怪を吸い込んで戦う。だが、力尽き昏倒。弥勒達を心配した犬夜叉は、鋼牙にかごめを託して単身白霊山へ。そこへ現れた煉骨の攻撃で飛ばされた犬夜叉は、聖域に浄化され人間になってしまう。

弥勒と珊瑚は、白霊山内で白心上人の木乃伊と対面した。上人が奈落に手を貸す理由を語る。弥勒は「責めるつもりはないが、奈落を守る結界をそのままにしてはおけぬ」と、風穴を開いて上人と対決。

妖力が戻った犬夜叉は蛇骨に勝って白霊山へ急ぐ。蛮骨に謀反心を抱く煉骨は、傷ついた蛇骨からかけらを奪い殺してしまう。その頃、桔梗は白心上人の木乃伊と対面して、奈落に惑わされた哀しい魂を成仏させる。

白霊山の結界が消滅。犬夜叉を心配するかごめは、鋼牙たちと白霊山へ向かう。同じころ、桔梗と殺生丸は別の場所で異変を察知。鳴動する白霊山の内部では、犬夜叉と蛮骨の決戦が始まっていた。弥勒と珊瑚は白霊山内でついに奈落を発見。

弥勒と珊瑚は、白霊山の底で謎の肉塊を目撃。別々の場所で異変を察知した殺生丸と桔梗は、それぞれ白霊山へ足を進める。犬夜叉との一騎打ちを演じた蛮骨は、大鉾蛮竜を妖刀に変化させて犬夜叉を倒そうとするが、蛮竜の妖気に向けて犬夜叉が放った爆流破に巻き込まれ、ついに倒れる。

奈落が新たな身体を得て新生した。犬夜叉は風の傷で倒そうとするが、その剣圧が奈落に絡め取られて荒れ狂い、かごめや弥勒たちに襲いかかる。同じ頃、白霊山から逃げる神楽を目撃した桔梗は破魔の矢で射るが、逃してしまう。

白霊山が崩壊した。その底に落ちた鋼牙を救出した犬夜叉は、一足早く脱出したかごめたちに合流する途中、桔梗の幻を見る。一方、白霊山に結界を張り、忌み嫌う人間（鬼蜘蛛）の心を分離した奈落は、今まで手出しできなかった桔梗と対峙し、ついにこれを葬り去る。

桔梗が生きているという偽情報に惑わされ、犬夜叉が仲間から引き離された。その間に、かごめたちはある城下町で咎められ、捕らえられてしまう。かごめ一人を屋敷に呼び寄せ、弥勒と珊瑚を殺せと命じる城の奥方。

かごめを廃寺に運んだ奈落の赤子は、汚れた四魂のかけらを仕込めと神楽に命じる。だが、かけらは弾かれ、かごめは意識を取り戻す。犬夜叉と桔梗の絆を呪えと、魂を再び掴もうとする赤子だが、かごめは赤子の暗示に逆らう。赤子の正体は奈落が捨てたがっていた奈落の弱点・人間の心だった。

戦国時代では、奈落が耳千里という妖怪に、四魂のかけらの行方を探らせる。一方、かごめが現代に戻ると、学校は文化祭準備の真っ最中。手伝うことになったかごめは、合唱と演劇で、ソロと主役に抜擢される。

文化祭当日、かごめが戦国時代から持ち込んだ干物妖怪が復活。由加たちが作った料理を食い荒らす。コンビニ食材で急場を凌いだかごめは、合唱発表の最中にも妖怪を発見。対峙か歌かのジレンマに陥るが、犬夜叉が妖怪を粉砕してくれた。

妖怪・猪九戒が蘇り、娘たちを次々略奪。喜助という青年が助けを求めて楓の庵に来た。退治に乗り出す犬夜叉たち。喜助の村に着くと、河童と小猿を従えた猪九戒が登場。金輪の妖力を使う猪九戒は、犬夜叉たちを翻弄し、かごめを隠れ家にさらう。弥勒は一計を案じ、姫君に変化した七宝を使って猪九戒を油断させる。

子狐妖怪・五兄弟が、七宝を勇者と信じ、必殺技「風の傷」を会得したいと弟子入り。だが、教えられない七宝は、誤魔化そうとして見栄を張り、最近仲良くなった村娘のみずきを化かし、怒らせてしまう。そこへ、村を荒らす悪い妖怪が現れた。

許嫁を捜す篠助と知り合った犬夜叉たちは、女だけで住む集落に案内され、男女分かれて投宿することに。珊瑚とふたりきりになったかごめは、弥勒と珊瑚の仲を尋ねたりする。だが、運悪く弥勒が村娘に誘われているのを目撃、不機嫌になった珊瑚は、女たちが出かけていくのを見て、単身あとを追ってしまう。

女だけが暮らす村、その観音堂の掛け軸に封じられた妖怪が復活し、川底に沈んでいた本体と合体して山椒魚妖怪の本性を現した。犬夜叉は風の傷で粉砕。操られた女たちは当て身をして腹の中の妖（あやかし）を追い出せば呪縛が解ける。犬夜叉に女たちを任せた弥勒は、珊瑚の危機を悟り、川の中に飛び込む。

殺生丸の前に現れた謎の女・娑蘿。殺生丸に救われたことがあった娑蘿は、病での死の間際に転生。犬夜叉の鉄砕牙を奪い取り、弥勒や珊瑚をガラス像にしてしまう。だが、かごめが娑蘿の数珠を砕いて、弥勒たちを助ける。

殺生丸に鉄砕牙を献上しようとする娑蘿。しかし、殺生丸は娑蘿が物の怪に取り付かれていると見破る。物の怪は、殺生丸を取り込むために娑蘿を利用したのだ。

弥勒の育ての親・夢心和尚が死ぬらしい。驚いた弥勒と犬夜叉たちは、冥土の土産にかなえようと、夢心の願いを聞き出す。すると、酒仙人が造る名酒『霞仙人』が飲めれば思い残すことはないという。弥勒たちは大変な目に遭いながらも、酒仙人から『霞仙人』をもらい、夢心に届ける。

お宝を盗む透明妖怪が現れた。退治を請け負った祓い屋のおばばは、犬夜叉たちに助力を頼む。町二番の屋敷の警備を担当するのは犬夜叉たち。町一番の屋敷担当の七宝とおばばチームはこちらも透明になればよいと、気配を立つ護符と雲隠れ狐妖術の合わせ技を思いつく。

北条君のご先祖様・秋時は北条家伝来の災いを呼ぶ妖刀「乾坤の薙刀」を奉納する旅の途中だ。その旅に同行する犬夜叉たち。かごめは秋時を応援。そんな時、「乾坤の薙刀」を狙う者が出現。異変を察知して現れた冥加は、「乾坤の薙刀」を打たせたのが星黄泉という妖忍の首領だと証す。しかも薙刀の刃は二つある。

災いを呼ぶ乾の刃。その妖力封じのため、風雷神社へ奉納の旅にたつ秋時と犬夜叉たち。だが、星黄泉配下の妖忍が『刃』を奪おうと襲撃。かごめと秋時は犬夜叉たちから引き離された。二人旅の中、かごめは現代で見た北条家の家系図に「かごめ」という名があったことを思い出し、このまま戦国の世で秋時の嫁になってしまうの？

『坤の刃』で鉄砕牙の妖力を奪った星黄泉はかごめを捕らえ、風雷神社まで来いと告げて去る。犬夜叉VS玄武、弥勒VS白虎、珊瑚VS青龍、秋時＆七宝VS朱雀。四人衆の妖忍法に翻弄される犬夜叉たち。

星黄泉の前に、死んだはずの月黄泉がかごめに宿って現れた。乾坤の薙刀の恐ろしさを危惧した月黄泉は星黄泉から薙刀を取り上げ、刃を分けて封印したが力尽きて亡くなったのだ。白霊山の崩壊で復活した星黄泉は、裏切られたと思ったまま刃に呪縛され、復讐に駆り立てられていた。

徳の高い僧や神官を半殺しにして心を覗く奈落の赤子。目的はあの世とこの世の境を探るためだ。噂を聞いた犬夜叉たちは、神楽と赤子の仕業と直感。次に襲われそうな神泉和尚がいる万願寺に向かう。が時遅く、和尚は惨殺された後。弟子たちは、和尚が死の間際に赤子の方を分断して封じたという。

分断された奈落の赤子の片割れが、白い子供の姿に成長して息を吹き返した。炎蹄は主人の煉獄鬼と再会するが、現れた白い子供が煉獄鬼を倒すと、新たな乗り手にその子供を選ぶ。そこへ犬夜叉たちが駆けつけた。

カワウソ妖怪の子供・甘太は、白童子に首を狩られた父カワウソの身体を捜していた。だが、父カワウソの身体は、村人たちに討伐されてしまう。駆けつけた犬夜叉たちと甘太は、その場に殺生丸が居るのを見て驚く。七宝は勇気を奮って殺生丸に救ってくれと頼む。

四魂のかけらがあるという、あの世とこの世の境は、犬夜叉の父の骸が眠る妖怪の墓場。そこへ行くには、黒真珠を使えばいい。犬夜叉は刃々斎の元を訪れ、冥加と再会して黒真珠の取り出し方を聞く。しかし、犬夜叉の右目の黒真珠は役目を終えたという。

火の国にたどり着いた犬夜叉たちは、山中の洞穴に巨大な門を発見する。それこそ、あの世とこの世の境へと通じる門だったが、門番の牛頭と馬頭が立ちふさがった。犬夜叉は結界破りの赤い鉄砕牙で門の鎖を砕き、扉を開くことに成功する。

火の国の門が開いた瞬間、かごめは四魂のかけらの気配を感じた。あの世とこの世の境へ行く別の方法を模索する犬夜叉たち。一方奈落は、鳥使いの阿毘姫に接触、三叉戟（さんさげき）を貸し与える。阿毘姫は、毒を食らって弱った母を救うため、人の血を集めており、次々と村を襲う。

桔梗の妹・楓がまだ幼い少女だった頃。百足上臈の身体から取り出された汚れた四魂の玉が桔梗に預けられた。玉を清める役目を負った桔梗は、玉を狙う妖怪たちとの戦いに明け暮れる。そんな時、半妖の犬夜叉と出会う。

玉の妖力を求めて襲う犬夜叉を、そのたびに撃退する桔梗。だが、犬夜叉が幼い楓を救ったことから、犬夜叉と桔梗は次第に心を近づける。「四魂の玉を使い人間にならぬか」桔梗の言葉を信じる犬夜叉。だが、玉を狙う奈落の罠が、ふたりの運命を変えてしまう。

奈落を倒すため、殺生丸を探す神楽は、りんと邪見の前に現れる。が、殺生丸は留守。奈落の弱点が、白童子の片割れではと思案を巡らせる神楽。その頃、片割れの赤子は、神無の手で人の城に入り込む。

破魔の矢に桔梗の影を感じるかごめたち。一方、里を襲った阿毘姫は、戻った聖さまの破魔の矢で妖怪鳥を一掃され、退却。そこへ犬夜叉たちが辿り着くが、聖さまは鳥の巣を滅するために里を去ったあとだった。禁域の山に聖さまを捜す犬夜叉たちは、妖怪の出現に奈落の暗躍を察知する。かごめたちを先行させ、

白童子の片割れの奈落の赤子は、神無の手で人間の城に隠されてた。その城下に琥珀の姿が。一方、かごめは死魂虫を追って滝壺に眠る桔梗を見つける。奈落の瘴気に蝕まれた桔梗を救うか否か、問う式神たち。迷わず救うと答えたかごめは水中に入り、式神たちが手に入れた墓土を浄化して桔梗の傷口に当てた。

奈落と関わってから邪魔ばかり入ると考えた阿毘姫・鉄鶏の母娘は奈落の妖怪たちが寄りつかない場所を怪しみ城攻めを決行する。その城には白童子の片割れの赤子の警護を命じられた琥珀が潜んでいた。琥珀は城の人々との暮らしの中で、記憶にはないものの退治屋時代の安らぎを覚える。

奈落を嫌った阿毘姫は、奈落に関わりある人間の城に攻め込んだ。そこには神無と琥珀が潜み、密かに白童子の片割れの赤子を守っていた。落城に気付いた奈落は、周りの者たちを殺して赤子を奪い取れと琥珀に命令。琥珀は実行してしまう。

犬夜叉に再会した桔梗は、奈落がじきに向こうの世界へ行き、かごめの目を使って四魂のかけらを見つけさせるはずだからかごめは連れて行くな、と助言した。代わりに自ら赴くつもりの桔梗が完全に治っていないことを心配した犬夜叉は引き留める。

鉄鶏の首をはねた奈落は、迸った血の河に乗って、あの世とこの世の境へ向かう。罠と知りつつ追う犬夜叉たち。そこへ一歩遅く着いた殺生丸は、他に入口はないかと神楽に問う。一方、妖怪の墓場に到着した犬夜叉たちは、犬夜叉の父の骸に巣くう髑髏に攻撃された。

神楽によって火の国に案内された殺生丸は、死者の門を守る牛頭馬頭を天生牙で押さえ、あの世とこの世の境にある妖怪の墓場へ赴く。一方奈落は、宝仙鬼の金剛石の鎧をかごめの破魔矢が砕いたのを見てとると姿を現し、宝仙鬼が守る四魂のかけらを狙う。

奈落に最後のかけらを奪われた宝仙鬼は、自分を斬れと犬夜叉に促した。犬夜叉の鉄砕牙は強い妖怪を斬るとその妖力を受け継ぐのだ。だが、殺生丸の攻撃を受けた奈落が切り口から瘴気を噴き出し、仲間達が危機に陥ると、犬夜叉は妖力アップを放棄して仲間を救うため瘴気を払う。だが、その選択が犬夜叉に宝仙鬼の金剛槍破を会得させる。

桔梗をおびき出すため、白童子は厨子鼠の大群を野に放つ。村々を食い尽くす鼠達は斬っても死なず、倍に増え続ける。その鼠達に遭遇する犬夜叉達。退治するには鼠を吐き出す厨子を壊すしかない。珊瑚と弥勒は鼠の出所を探す。

心臓の赤子に辿り着き、仇を討つため、奈落の命令に逆らえない琥珀。真実を知らない珊瑚は、琥珀が守る妖怪鼠の厨子を壊そうと挑みかかる。一方、魔寄せの木は白童子が放った妖怪によって枯れた。木の霊力は失われ、妖怪鼠は珊瑚と琥珀と雲母を襲う。

桔梗が生きていたことを楓に報告する犬夜叉。桔梗を思い続ける犬夜叉に落ち込んだかごめは犬夜叉には告げずに現代に帰る。すると犬夜叉はかごめの家までかごめを追ってくるが、かごめがママからもらった自転車を破壊。奮闘もむなしく直せなかった犬夜叉は弁償のためアルバイトを開始する。

２年前、弥勒が病を治したという娘・志麻は、薬草を煎じるために水を汲んだ湖の主様（妖怪）に求婚され困っていた。再会した弥勒に救いを求めた志麻は弥勒を許嫁だと慕う。驚く珊瑚は昔のことだろと言いつつも怒りが抑えられない。

子供達がさらわれ、法力の強さと妖怪嫌いで音に聞こえた僧・雲涯率いる法師達が退治に乗り出した。笛で子を集める妖怪・音獄鬼はりんもさらう。犬夜叉達はりんと殺生丸の行方を探す邪見と遭遇。その頃、隠れ家を突き止めた雲涯達は音獄鬼を退治し、子供達を人里へ返そうとする。

妖怪退治屋の里。珊瑚、琥珀、雲母の故郷だ。近くへ一匹で訪れた雲母は、珊瑚や琥珀と遊んだ懐かしき日々を思い出す。退治屋仲間や、父のお頭と笑いあう珊瑚達はとても幸せそうだった。

七宝が宿り蛹に取り憑かれ、悪戯の限りを尽くす。村人達に退治される前に、捕まえたいかごめ達だが、弥勒、珊瑚、雲母は鳥もちの狐妖術にかかって捕獲に失敗。鼻が利く犬夜叉も臭い玉を食らい散々な目に遭う。

岳山人と出逢った犬夜叉達は、奈落が不妖璧という守り石を奪ったことを知る。犬夜叉達を信用した岳山人は、妖気の結晶を渡す。その結晶が不妖壁に近づくと妖気が消えるという。妖気が消える場所には奈落がいる！

岳山人が子供の行者に倒された。奈落の暗躍を感じた犬夜叉達は、行者のあとをつけ、東の霊山のある寺に辿り着く。が、そこにいた異形の男・御霊丸は奈落の名でカマをかけても反応がなかった。

奈落を裏切った神楽の案内でそこへ向かった犬夜叉達は、岩の内部で奈落と白童子と対決するが、四魂のかけらで強化され復活した鬼の岩の体内で溶かされそうになる。