Minato Sahashi, un étudiant ronin typique, voit sa vie soudainement changée après avoir rencontré une étrange fille nommée Musubi. Minato découvre qu'elle est une «Sekirei» et qu'il est son «Ashikabi» (c'est-à-dire son maître).

Minato prend un emploi sur un chantier de construction local où il rencontre un autre Ashikabi, Seo Kaoru. Avec l'aide de Seo, Minato s'infiltre dans un jardin botanique voisin, attiré par les visions d'une jeune fille Sekirei nommée Kusano, après que Seo et ses Sekireis aient éliminé un barrage routier MBI devant le jardin. Musubi arrive bientôt et avec son aide, Minato sauve Kusano, qui fera plus tard de Minato son Ashikabi.

Minato, Musubi et Kusano sont surpris par des événements étranges à Izumo Inn. À son insu, Minato est secrètement surveillé par une mystérieuse fille. Lorsque Musubi part faire ses courses, elle est attaquée par une arme satellite contrôlée par la mystérieuse fille qui surprend alors Minato dans les toilettes.

La mystérieuse fille s'avère être Matsu, une Sekirei qui s'est cachée à l'auberge. Matsu devient le troisième Sekirei de Minato. Minato rêve d'un autre Sekirei, identifié plus tard comme Tsukiumi, un Sekirei qui méprise Ashikabi. Minato et Kusano partent à sa recherche et rencontrent Seo. Hikari et Hibiki arrivent bientôt poursuivis par Tsukiumi.

Tsukiumi attaque Minato pour prouver qu'elle n'a pas besoin d'un Ashikabi, mais elle ne peut pas libérer toute sa puissance. Hibiki et Hikari lui montrent le pouvoir de Sekirei entièrement ailé, mais Minato la protège de l'attaque. Comprenant enfin les sentiments de Minato, Tsukiumi devient son nouveau Sekirei, menant à un retour à la maison comique.

Karasuba, un Sekirei dangereux et mortel, rend visite à Musubi à l'Izumo Inn et réaffirme une promesse que les deux ont faite dans le passé. Le directeur de MBI, Minaka, lance la deuxième phase du plan Sekirei et bloque Tokyo avec du personnel armé des services de sécurité de MBI. Miya établit de nouvelles dispositions pour dormir à l'auberge, au grand dam de Sekirei de Minato. Yukari et Shiina font du shopping, mais attirent l'attention d'un autre Ashikabi.

Sekirei # 95, Kuno et son Ashikabi Haruka tentent de s'échapper de Tokyo malgré un verrouillage, mais sont poursuivis par des soldats du MBI et des membres de l'équipe disciplinaire. Alors qu'Uzume rend visite à son Ashikabi, Chiho, à l'hôpital, Yukari décide d'aider Shiina à rechercher Kusano. Matsu découvre des informations sur la défaite de Sekirei par un agresseur non identifié. Tsukiumi et Musubi affrontent le Sekirei « voilé » qui a coincé Kuno et son Ashikabi, ignorant qu'il s'agit d'Uzume.

Le combat entre Tsukiumi et le "voilé" Sekirei (Uzume) se termine brusquement en raison de l'interférence de Sekirei #3, Kazehana. Musubi emmène Minato rencontrer Kuno et son Ashikabi, Haruka. Comme Kuno est si faible, Haruka a décidé de quitter la ville, mais ils ont rencontré de nombreux obstacles. Avec les encouragements de Musubi, Minato accepte de les aider. Cette nuit-là, Kazehana et Uzume trébuchent dans la chambre de Minato dans une stupeur ivre, causant beaucoup de chagrin à Minato avec son Sekirei le matin.

Haruka raconte aux autres comment lui et Kuno se sont rencontrés pour la première fois. Minato et Musubi les emmènent voir Seo, qui leur donne des informations sur l'équipe disciplinaire et d'autres dangereux Ashikabi de la ville. Après quelques "incitations" de Miya, Seo accepte de les aider à s'échapper de la ville. Plus tard dans la soirée, une fête est organisée sous le nom d'Izumo Inn. Bien qu'elle sache que l'absence de Tsukiumi affaiblit considérablement leurs chances de succès, elle refuse d'aider Haruka et Kuno à s'échapper, estimant que leurs actions sont lâches.

Karasuba et Natsuo discutent de la relation entre Musubi et Sekirei #8, Yume. Le plan d'évacuation commence. Matsu se précipite sur les lieux sur sa moto et sauve Kusano, après avoir été encerclée par des soldats du service de sécurité du MBI. Le groupe arrive au pont, mais est confronté à Benitsubasa et Haihane, membres de l'équipe disciplinaire avec l'ordre d'empêcher Kuno et Shiina de quitter Tokyo à tout prix.

Minato est désespéré car Musubi est en panne pour le compte, mais refuse d'abandonner, au grand dam de Benitsubasa, qui continue de s'occuper de lui. Les batailles font rage ailleurs alors que Kuno et Shiina (ainsi que leurs Ashikabi respectifs) sont attaqués par divers adversaires, et décident ainsi de se faire ailer, repoussant les attaques. Mais dans un coup du sort, quelqu'un du passé de Karasuba vient en aide à Minato pour aider Kuno et Shiina.