Ein junges Mädchen erwacht nach einem lebhaften Traum in einem Kokon. Als sie ausschlüpft, trifft sie auf geheimnisvolle, engelsgleiche Wesen, die Haibane, die ihr den Namen Rakka geben.

Die Haibane führen Rakka in die nahegelegene Stadt Guri, die von einer soliden Mauer umschlossen ist. Rakka erfährt, dass die Haibane arbeiten müssen und ihr Alltag von dem Haibane Verband streng geregelt ist.

Während Hikari Rakka den Tempel der Haibane Renmei zeigt, wird Rakka offiziell als Haibane anerkannt. Als sie etwas später im ‚Old Home‘ Reki bei der Arbeit hilft, lernt sie Kuu, eine junge Haibane, kennen.

Rakka ist unschlüssig welche Arbeit sie annehmen soll und begleitet Kana zu ihrem Job im Uhrenturm. Rakka weiß, dass der Turm der höchste Punkt der Stadt ist, doch als sie ankommt bemerkt sie, dass die soliden Mauern der Stadt den Turm um vieles überragen.

Rakka begleitet Nemu zu ihrer Arbeit in die Bibliothek und trifft auf Sumika, eine schwangere Frau, die sehr an Rakka interessiert zu sein scheint. Nemu erzählt ihr über eine andere Gruppe von Haibane, die in einer geschlossenen Fabrik am anderen Ende der Stadt wohnen.

Der Winter naht und Kuu schenkt Rakka ihren besten Wintermantel. Kurz darauf verlässt Kuu etwas früher als sonst das Heim und ist daraufhin spurlos verschwunden. Als Rakka erzählt, dass sie im Wald ein grelles Licht sah, sind die Haibane zutiefst besorgt.

Kuus Verschwinden stürzt Rakka in tiefe Depressionen. Als sie kurz darauf dunkle Flecken auf ihren Flügeln bemerkt, versucht sie diese aus ihren Federn zu schneiden. Reki kommt ihr zu Hilfe und versucht Rakka zu versichern, dass sie eine gute Haibane ist.

Als Rakka am Boden des Brunnen festsitzt und über die Vögel nachdenkt erkennt sie, dass eine der Krähen eine Person aus ihrem früheren Leben repräsentiert. Nach ihrer Rettung durch einen Tooga findet sich Rakka bei der Stadtmauer wieder.

Rakka ist wieder zurück im Old Home. Da sie hohes Fieber hat, bittet Reki die Haibane Renmei um Hilfe. Von den Haibane erfährt Reki, dass Rakka ihre Ursünde abgelegt hat und einen neuen Job in der Stadt annehmen wird.

Rakka macht sich um Reki große Sorgen. Von dem Communicator erfährt sie, dass Reki keine fremde Hilfe annehmen will, obwohl sie nicht mehr viel Zeit hat. Rakka besucht die Bücherei und erfährt von Sumika von einem alten Buch.

Die Haibane bereiten sich auf das Jahresfest vor und gehen in die Stadt um Glockennüsse zu kaufen. Rakka bekommt von dem Communicator ihren neuen Namen, und erfährt mehr über die Zeichensprache der Haibane. Nach dem Jahresfest bekommt Reki von den Haibane, die in der verlassenen Fabrik leben, eine Nachricht.

Rakka Zeigt Reki die Box, die sie von dem Communicator bekommen hat. Als Reki Rakkas neuen Namen sieht, überkommt sie Verzweiflung und Hoffnungslosigkeit und wirft Rakka aus ihrem Zimmer. Rakka erkennt endlich die Wahrheit über Rekis Kampf, und versucht ein letztes Mal Reki zu retten.