Celestia et Luna décident de prendre leur retraite et de laisser Equestria entre les mains de Twilight et de ses amies. Mais Twilight doute d'elle-même. Pendant ce temps, le méchant Grogar réunit toute une série de personnages néfastes afin de conquérir Equestria. Mais le Roi Sombra a son idée sur la question...

Tandis que Twilight et ses amies tentent de gérer la destruction de l'arbre et des éléments d'harmonie, le roi Sombra poursuit sa conquête d'Equestria.

Les six élèves répondent à un appel magique de l'arbre d'harmonie mais apprennent qu'il a été détruit. C'est à eux qu'il appartient de trouver le meilleur moyen de l'immortaliser.

Twilight et Shining Armor décident de faire un concours pour régler une fois pour toutes une vieille rivalité. Mais ils découvrent bientôt qu'ils ne sont pas les seuls concurrents...

Twilight réalise qu'elle n'a jamais rendu un livre à la bibliothèque de Canterlot et qu'en plus de risquer le déshonneur et une redoutable amende, elle a peut-être fait perdre son travail à sa bibliothécaire préférée !

Chicaneur, le vieil ami de Rainbow Dash, a besoin de l'aide de ses amis pour impressionner la fille d'une ponette à laquelle il tient beaucoup. Mais, comme Rainbow Dash, elle est une ponette très sportive alors que Chicaneur ne l'est guère...

Lorsque Sandbar invite Yona à danser, cette dernière est convaincue qu'elle doit ressembler à un poney pour être une bonne amie. Elle va donc trouver Rarity et ses amies pour changer son apparence et sa personnalité.

Grogar envoie Chrysalis, Tirek et Cozy Glow en mission dans l'espoir que ses sbires forment une équipe soudée. Malheureusement, son plan fonctionne trop bien et ils décident de le doubler...

Smolder retourne au pays des dragons avec Spike et Fluttershy pour remonter le moral de son frère trop sensible. Mais quand ils arrivent, ils sont surpris de découvrir un autre problème, les œufs des dragons n'éclosent pas.

Applejack souhaite effectuer une récolte bien organisée, mais tous ses plans sont perturbés lorsqu'Apple Bloom ne pense plus qu'à attraper une créature magique dont elle pense qu'elle pourra les aider...

Starlight Glimmer s'investit beaucoup dans son rôle de conseillère d'éducation et encourage les étudiants à venir la trouver quand ils veulent. Dès lors, ils se rendent dans son bureau pour lui parler de tout et n'importe quoi. Mais être toujours disponible devient trop difficile et elle apprend que cela ne doit pas être tout ou rien.

Des visiteurs inattendus arrivent à Poneyville et menacent de briser le groupe des chercheuses de talent pour toujours !

Luna et Celestia décident de prendre des vacances entre sœurs tandis que Twilight et ses amies ont bien du mal à remplir les devoirs royaux des deux princesses...

Pinkie Pie demande de l'aide à son vieil ami, le joyeux fantaisiste Cheese Sandwich, pour se trouver un but dans la vie. Elle découvre que l'inimaginable s'est produit : Cheese Sandwich a perdu son rire !

L'école de l'amitié a monté une équipe de balle-ruade et Rainbow Dash va devoir intégrer le fait qu'elle n'entraînera pas les joueurs mais l'équipe des pom-pom-poneys !

Les espoirs de Twilight de remporter le Trivial Galop de Poneyville pour la troisième fois consécutive sont fragilisés par le fait qu'elle va devoir faire équipe avec Pinkie Pie, qui n'a encore jamais participé !

Twilight est bien décidé à faire de la dernière fête du soleil d'été de Celestia et Luna un moment mémorable. Mais quand tout commence à aller de travers, les amies de Twilight font tout ce qu'elles peuvent pour lui cacher la catastrophe, de façon à ce qu'elle ne panique pas...

Quand la relation entre Fluttershy et Angel se dégrade, Zecora leur donne une potion qui va les aider à se comprendre, en échangeant leurs corps !

Lorsque Spike cesse de consacrer à Rarity tous le temps qu'elle souhaite, elle s'inquiète à l'idée qu'elle ait pu le vexer. Mais la vérité est pire encore : elle a été remplacée par une nouvelle amie !

Starlight décide d'engager une adjointe pour l'aider à diriger l'école. Mais lorsque Trixie se met à tenir pour acquis que cette fonction sera la sienne, Starlight réalise qu'engager la bonne personne sera plus difficile que prévu.

Lorsque les chercheuses de talents sont transformées en adultes par une fleur magique, elles apprennent que grandir, c'est surtout acquérir sagesse et expérience, et que seul le temps le permet !

Big Macintosh et Sugar Belle décident de se demander mutuellement en mariage mais tous les efforts de leurs amis pour les aider n'aboutissent qu'à un désastre !

Chrysalis, Tirek et Cozy Glow utilisent la cloche de Grogar pour amplifier leurs pouvoirs et se débarrasser de Grogar lui-même. Mais il s'avère que Grogar était en fait Discord déguisé. Les méchants tournent alors leur attention vers Equestria où la zizanie qu'ils ont semée commence à fleurir, tandis que Twilight se prépare pour son couronnement...

Tous les héros d'Equestria ont été emprisonnés mais Discord, pour se racheter de tous les ennuis qu'il a causés, se résout à libérer les cinq amies, pour qu'elles puissent aller retrouver Twilight et vaincre Chrysalis, Tyrek et Cosy. Mais en sillonnant Equestria à la recherche de Twilight, elles découvrent que la discorde règne entre les différentes races de poneys...

Des années plus tard, la princesse Twilight, souveraine d'Equestria, attend la visite d'une élève qui refuse de se faire des amies. Twilight veut la convaincre du contraire en évoquant le temps passé avec ses amies.