仇敵である大蛇丸の出現を受け、いきなり九尾の力を解放するナルト。その驚異的な力を目の当たりにしたヤマトはナルトの四本目の尾を見、命を落としかけたという自来也の話を思い出していた。ナルト自身の体をも蝕む九尾のチャクラを押さえ込む事こそヤマトに託された使命だったのだ。――そして明らかになるヤマト木遁忍術の秘密。しかし大蛇丸への怒りが引き金となり、ナルトは三本目の尾を発動する…！

ヤマトの先導によってサイの居所を突き止めるカカシ班。早速ダンソウによる「木ノ葉崩し計画」について問い詰めるが、不思議な事にサイはあっさりと計画の全貌を暴露する。全く悪びれない態度に苛立つナルト達だが、根の者であるサイは「自分は存在しない者」と言い放つ。しかし一連の行動からサイの意識下にある強い思いを感じ取るサクラは、サイに絵本を返却し、その行動に隠された矛盾を指摘するのだった。

飛段の術により瀕死の重傷を負うアスマ。暁によってそれぞれ窮地に追い込まれ、絶体絶命のシカマルたち。しかしそこに駆けつけたのは、イノとチョウジをはじめとする木ノ葉の増援部隊だった。仲間達を救出し、再び暁とにらみ合う木ノ葉達だが――何者かの突然の介入により、暁達は突如撤退してゆく。辛くも戦闘を回避した木ノ葉勢だが…急所を貫かれたアスマには最期の時が迫っていた。

遂に新術にて角都を倒したナルト。カカシはその姿に訪れつつある世代交代の時を感じ取る。綱手は里に戻った一行をねぎらい、アスマ班とヤマト班にしばしの休息を与える事に。アスマの墓前で妊娠中の紅に会ったシカマルは、アスマの残した『玉』を今度は自分が守ると宣言するのだった。一方、角都戦で痛めたナルトの右腕は思いの他重症だった。風遁螺旋手裏剣の危険性を把握した綱手は、ヤマトとカカシに二度とナルトに新術を使わせないよう警告する。――その頃、遠方の地では大蛇丸の次なる計画が動き出そうとしていた。

ガマとのコラボ忍法を成功させ、結界を粉砕してカカシ班の元に駆けつけたナルト達増援班。しかし、ナルトの新術は流体を結晶化させる紅蓮の能力により返り討ちになってしまう。戦況を不利と判断するカカシは増援班の協力の元、盾に取られたヒナタを奪還し、辛くも戦闘から離脱する事に成功する。木ノ葉に追い討ちをかけようとする紅蓮だったが、現れたカブトに促され、本来の任務に戻る事に…。たどり着いた湖で再び行われる実験の果てに紅蓮たちが目にしたものとは ――？

怒れる三尾から紅蓮の身を守ろうと、限界を超えた力を発揮する幽鬼丸。その決意に心を打たれる紅蓮は、幽鬼丸の母を殺した己の罪を心から悔いる。しかし幽鬼丸が力尽きるのと同時に、コントロールから解き放たれた三尾は己を操る幽鬼丸に激しい怒りをぶつけ、亡き者にしようと攻撃を加えるのだった。執拗な攻撃から必死に幽鬼丸を遠ざけようとする紅蓮だが――そんな互いを想い守りあう二人の関係を冷静に眺めている人物がいた。そして紅蓮に、最大の窮地が訪れる…！

カカシの指揮の元、ポイントを定め、イタチの探索を開始する木ノ葉達。木ノ葉達はカカシの忍犬を用いて、各自情報を求めて散開する。一方、『蛇』の面々もまたイタチの情報を集めるため、各自で動き出していた。サスケの匂いを探知した忍犬に導かれ、町を訪れたサクラは香燐と接近するが…。また、時を同じくして、目標に向け動き出すデイダラとトビ。デイダラの目標は「サスケ」か、それとも「ナルト」なのか――？　ギリギリと高まる緊張の中、サスケとナルトそれぞれの前に、思いがけない人物が現れる。

予測される戦闘に備え、体内からナルトの八卦封印の鍵を司る巻物蝦蟇を蔵出しする自来也。捕らえた下忍の一人をガマ五郎に託し、自分は下忍の姿を借りて偵察任務を再開する。しかしその動きはペインに察知されていた。突如、自来也に襲い掛かる紙ふぶき。咄嗟に攻撃を回避する自来也だが、眼前に現われたのはかつての弟子の一人、小南だった。そしてもう一人――変わり果てた姿のかつての教え子が自来也の前に立ちはだかる。

ガマブン太たちが倒され、ついにペインに押さえ込まれてしまうナルト。仙人モードで対抗しようとするが、餓鬼道にチャクラを吸収され、仙術モードを強制解除されてしまう。フカサクは自来也の時同様に、ペインの輪廻眼の繋がりを断ち切るため、シマと共に幻術の準備を始めるが…。一方、シズネの死に報いる為にも、ペインの本体を見つけ出す事を固く誓うシカマル達。更なる情報収集を始めようとしたその時、山中いのいちが気付いた重大な事実とは…。

ナルトの選択に共感し、全てを賭けると決めた長門は最後の大術「外道・輪廻転生の術」を放つ。それは長門の命と引き換えに、この戦いで命を落とした忍達の魂をこの世に呼び戻す、禁断の術だった。息絶えた長門と弥彦の遺体を連れ帰ろうとする小南。弥彦と長門の夢を受け継いだナルトは、師匠と兄弟子から貰った大切なものを胸に、変わらずに平和を掴み取ってみせると小南に約束する。

マダラの宣戦布告を受けた影達は雷影を長とし、忍連合軍を結成。早速、大名の承認を求める事になる。その頃、鉄の国の宿屋ではナルトの元にサクラたち一行が到着していた。サクラがナルトに切り出した「大事な話」の内容に驚くナルトだが――。また同じ頃、遠方の地では演歌忍者キンちゃんに弟子入りしているキラービーの元に招かれざる客、暁の干柿鬼鮫が到着していた…

あわやという所で、サスケからサクラを奪い返すナルト。サスケの行動をとがめるナルトに、サスケは自らの手でダンゾウを殺めた事を告げる。うちは一族を穢した木ノ葉の全てを殺しつくし、うちはを浄化すると宣言するサスケ。その闇の深さに言葉を失うサクラ。カカシは師である者の勤めとして二人を逃がしサスケと闘おうとするが――隙を突かれてナルトに止められてしまう。制止を無視して、サスケ目掛けて突っ込んでいくナルト。迎え撃つサスケ。今、渾身の螺旋丸と千鳥がぶつかりあう。