Après plus de deux ans passés en entrainement, Naruto est de retour au village de Konoha, accompagné de son ami Jiraya.

Naruto est à peine rentré chez lui que l’organisation Akatsuki se met déjà en mouvement en vue de la réalisation de son grand projet.

Naruto et Sakura, qui ont fait d'énormes progrès, se font défier par Kakashi au jeu des clochettes.

Un grand combat s'engage entre Gaara et Deidara, un membre de l'Akatsuki qui maitrise l'argile. Pendant ce temps, Naruto et Sakura parviennent à duper Kakashi et à lui prendre les clochettes.

Le combat entre Gaara et Deidara s'intensifie. Ce dernier se fait broyer un bras par les techniques de sable de Gaara, mais continue le combat. Les mesures d'urgence sont prises au sein de Suna pour la protection du Kazekage et du village.

Gaara est vaincu. Les deux membres de l'Akatsuki ont accompli leur mission et partent avec Gaara.

Kankurô part à la poursuite des deux membres de l'Akatsuki ; pendant ce temps, Suna lance un appel à l'aide à leurs alliés de Konoha.

À l'issue d'un combat rapide entre marionnettistes, Kankurô est vaincu et empoisonné par Sasori. L'équipe Kakashi se hâte vers Suna.

L'équipe de Kakashi part en urgence à Suna.

Kankurô est en danger de mort et l'équipe de Kakashi n'est toujours pas arrivée. Pendant ce temps, l'équipe de Gaï prend elle aussi le chemin de Suna.

L'équipe Kakashi arrive enfin et Sakura réussit à trouver un moyen de soigner Kankurô. L'équipe Kakashi part alors à la recherche du lieu où se cache l'Akatsuki.

Les équipes Kakashi et Gaï sont en route pour retrouver Gaara.

Un combat s'engage entre les ninjas de Konoha et l'Akatsuki. L'équipe de Gaï doit affronter Kisame tandis que l'équipe de Kakashi doit affronter Itachi.

Naruto doit faire face au Genjutsu d'Itachi. Pendant ce temps, Gai est en mauvaise posture face à Kisame...

Naruto a recours à son nouveau Rasengan, Odama Rasengan (Rasengan géant) et vient à bout d'Itachi. Gai de son côté, grâce à l'ouverture de six portes de Chakra, parvient à vaincre Kisame. Mais s’agissaient-ils des vrais Itachi et Kisame ?

Les ninjas qu'ont affronté les deux équipes sont respectivement Yuura et un autre ninja de Suna, métamorphosés par une technique spéciale par le Chef de l'Akatsuki. Chiyo explique à Naruto, Sakura et Kakashi ce qui arrive à l'hôte quand son démon est extrait. L'équipe de Kakashi et celle de Gai reprennent leur chemin vers le repère de l'Akatsuki, mais Naruto est épuisé car il ne maîtrise pas encore son nouveau Rasengan et Gai par l'ouverture des six portes de Chakra. Les deux équipes font une courte pause.

Les deux équipes de Konoha arrivent devant le repaire de l'Akatsuki en train de terminer d'extraire le Shukaku.

Les équipes Kakashi et Gaï veulent pénétrer dans le repaire de l'Akatsuki mais une barrière de 5 sceaux les en empêche. Pour désactiver le mécanisme, il faut enlever les 5 sceaux de papier en même temps.

Les membres de l'équipe Gaï tombent dans un piège après avoir enlevé les sceaux. Ils doivent se battre contre leurs propres répliques. De son côté, l'équipe de Kakashi se scinde en deux : Naruto et Kakashi partent à la poursuite de Deidara alors que Sakura et Chiyo affrontent Sasori.

Le combat entre Sasori et le duo Chiyo/Sakura commence. Chiyo prend le contrôle des mouvements de Sakura en utilisant ses talents de marionnettiste pour combattre Sasori. Ce dernier, également marionnettiste, utilise sa marionnette favorite, Hiruko pour riposter.

Le vrai visage de Sasori, étonnamment juvénile, est découvert. Sasori invoque la marionnette du 3e Kazekage. Deidara tente d'amener Naruto au loin et de le séparer de Kakashi. L'équipe Gaï poursuit son combat difficile.

Sakura piégée dans un nuage de poison parvient à s'échapper. Chiyo appelle deux marionnettes : la « mère » et le « père » de Sasori pour faire face au 3e Kazekage.

Les jutsu à base de limaille de fer du 3e Kazekage bloque les marionnettes de Chiyo. Flashback sur le passé de Sasori et la création de ses 2 premières marionnettes à l'effigie de ses parents morts au combat. Sakura, dirigée par Chiyo évite les colonnes de sable ferreux de Sasori.

Sakura doit faire face aux gigantesques formes ferreuses utilisées par le 3e Kazekage. Changeant de technique, Sasori réussit à la toucher et à l'empoisonner. Au moment où la marionnette vient l'achever, Sakura la détruit d'un coup de poing.

Sakura révèle qu'elle a pris une dose d'antidote. Durant ce temps, Deidara tente toujours de séparer sans succès ses deux poursuivants. Sasori révèle qu'il s'est lui-même transformé en marionnette.

Alors que Sakura semblait être enfin parvenue à détruire Sasori, celui-ci revient à la vie. Chiyo utilise alors son ultime jutsu utilisant 10 pantins mythiques. Sasori réplique en invoquant 100 pantins.

Sakura est à nouveau blessée par une lame empoisonnée. Chiyo la contraint à prendre un antidote. Sasori se laisse alors transpercer le cœur par les deux marionnettes « papa » et « maman ». Il parle alors d'un rendez-vous qu'il avait avec un espion infiltré auprès d'Orochimaru.

Le combat de l'équipe de Gaï touche à sa fin.

Kakashi utilise le pouvoir de son « Kaléidoscope hypnotique du Sharingan » sur Deidara et lui arrache l'autre bras. Peu après, Naruto utilise l’« Orbe tourbillonnant » contre Deidara et parvient à libérer Gaara.

Naruto réussit à convaincre Chiyo de sauver Gaara.

Chiyo, aidée par Naruto, donne sa vie pour effectuer sa surprenante technique d'échange d'énergie vitale pour sauver Gaara.

Tout rentre dans l'ordre : Gaara reprend sa place de Kazekage à Suna, le corps de Chiyo est enterré et Naruto et ses compagnons retournent à Konoha. Mais apparemment, Deidara n'est pas mort.

Kakashi étant à l'hôpital après avoir utilisé le « Kaléidoscope hypnotique du Sharingan », Naruto et Sakura cherchent de nouveaux compagnons d'équipe. En discutant avec des amis, Naruto se fait attaquer par un mystérieux ninja.

Naruto se retrouve face à Saï tandis que Tsunade sélectionne Yamato, un membre de l'ANBU, pour remplacer Kakashi. Finalement, la nouvelle équipe Kakashi se donne rendez-vous. Naruto reconnaît en Saï le ninja qu'il a combattu sur le toit. La tension monte…

Le leader de l’ANBU racine, Danzô, a recommandé Saï pour l'équipe Kakashi tout en lui donnant une mission secrète. À l’hôpital, Jiraya et Kakashi parlent de la puissance de Naruto qui peut s'avérer dangereuse.

Les tensions montent dans la nouvelle équipe Yamato. Sakura piège Saï pour le frapper. Yamato se voit contraint d'utiliser une technique rare, le Mokuton.

L'équipe Yamato part à la rencontre de l'espion de Sasori. Sur la route, ils décident de se reposer dans une station thermale pour y faire plus ample connaissance.

L'équipe Yamato simule la confrontation avec l'espion ; Naruto et Saï n'arrivent pas à s'entendre.

L'espion de Sasori arrive enfin et Yamato transformé en Sasori découvre qu'il est en réalité Kabuto et qu'il a été libéré de l'emprise de Sasori par Orochimaru. Celui-ci apparaît ; le face-à-face entre les 2 équipes commence.

Note : cet épisode débute l'arc mineur du combat sur le pont.

Orochimaru provoque Naruto qui perd son sang-froid et laisse éclater sa colère laissant apparaître 3 queues de Kyûbi.

Naruto sous le coup de la colère détruit le pont et laisse derrière lui Sakura, Saï et Yamato pour aller se battre avec Orochimaru. Fou de rage, il finit par faire apparaître une 4e queue et perd le contrôle.

Le combat entre Naruto et Orochimaru continue.

Sakura se rapproche de Naruto malgré les avertissements de Yamato et se fait blesser au bras.

Saï débute sa mission secrète. Il entre en contact avec Orochimaru qui accepte de l'emmener à son repaire.

Naruto revient à lui, et Yamato explique que Saï a disparu et est probablement impliqué dans une grande conspiration menée par Danzô. Un clone de Yamato est sur la piste du jeune homme.

Situé dans un univers alternatif de l’histoire principale, l'OAV raconte l'histoire de Naruto et de ses mésaventures au lycée qu'il fréquente en tant qu'étudiant transféré. Dès le premier jour, il établit rapidement une rivalité féroce avec Sasuke, se bat avec toutes les personnes qu'il peut et repousse les personnes qui chercheraient à le vaincre.

Yamato révèle à Naruto que c'est lui qui a blessé Sakura pour le convaincre de ne plus employer la force de Kyûbi. En ouvrant le livre de Saï, Naruto, Sakura et Yamato se posent des questions par rapport à ce qui y est dessiné.

L'équipe Yamato s'infiltre dans le repaire d'Orochimaru pour retrouver Saï, tandis que celui-ci toujours avec Orochimaru rencontre Sasuke.

L'équipe Yamato retrouve Saï. Celui-ci leur dit la vérité sur les intentions de Danzô : détruire le Konoha actuel et en prendre le contrôle.

L'équipe Yamato pénètre dans le repaire d'Orochimaru et investit la chambre de Saï qui reconnaît ses torts et revient de leur côté. Kabuto est capturé et ligoté.

Deux groupes sont formés pour chercher Sasuke : Naruto avec Saï et Sakura avec Yamato. Épuisé de son combat précédent avec Orochimaru et de ses recherches en utilisant le multi-clonage, Naruto s'effondre. Lorsqu'il se réveille, Saï se souvient de ce qu'il voulait dessiner dans les pages blanches au centre de son livre d'images : son frère et lui se tenant la main ; il parle alors de ses liens avec ce dernier. Tout à coup, Orochimaru surgit et les attaque. Sakura et Yamato viennent en aide à Naruto, tandis que Saï continue seul les recherches ; il trouve alors Sasuke, grâce à sa technique de souris d'encre. Yamato trouve le bingo-book de Saï où Sasuke est répertorié : il se rend compte que sa mission secrète est de le supprimer.

Yamato explique que selon Danzô, Sasuke en tant que futur corps d'Orochimaru est une menace pour Konoha. Saï pénètre dans la chambre de Sasuke qui se réveille, mais au lieu de suivre ses ordres et de le tuer, il tente de le capturer et révèle qu'il veut préserver les liens entre Naruto et Sasuke. Ce dernier provoque alors une grosse explosion dans sa chambre, ce qui attire l'attention de Sakura, Naruto et Yamato. Naruto et Sakura rencontrent leur ancien ami ; Saï déclare qu'il abandonne sa mission secrète et qu'il souhaite maintenant comprendre le lien qu'il y a entre Sasuke et Naruto en aidant ce dernier à ramener son camarade à Konoha.

L'équipe Yamato retrouve enfin Sasuke qui est bien déterminé à rester avec Orochimaru pour accomplir sa vengeance. Il tient tête à l'équipe au complet et maîtrise Kyûbi grâce à son Sharingan.

Au moment où Sasuke s'apprête à tuer toute l'équipe Yamato, Orochimaru l'arrête et part avec lui. L'équipe rentre ensuite au village. Tsunade, Jiraya et Kakashi apprennent tout ce qui s'est passé et le stratagème de Danzô. Toutefois, Saï, différent de ce qu'il était avant cette mission, reste dans l'équipe et redécouvre le sens du mot ami.

Naruto fait un drôle de cauchemar où il voit un temple se faire détruire par un monstre sanguinaire.

L'entraînement de Naruto va enfin commencer, Kakashi semble avoir une idée pour que Naruto évolue rapidement.

L'entraînement de Naruto continue : celui-ci fait des progrès et arrive à couper une feuille d'arbre.

Quatre bandits ont enlevé la dépouille de Kitane, un des douze ninjas gardiens qui protégeait le roi Féodal.

L'équipe Kakashi part en mission au Temple du Feu afin de trouver qui sont les pilleurs de tombe. Naruto rencontre un garçon nommé Sora, au passé apparemment sombre, qui manipule très bien le fūton.

L'équipe Kakashi et deux membres du Temple du Feu poursuivent les pilleurs des quatre tombes. Ils tombent dans un piège.

L'équipe Kakashi est séparée et ses membres affrontent séparément les présumés pilleurs de tombe qui sont en réalité à la recherche de Sora. Saï et Sakura arrivent finalement à se retrouver et Naruto affronte une femme capable de manipuler les 5 éléments.

Naruto est dépassé par la maîtrise des 5 éléments et se fait prendre au piège. Pendant ce temps Sora se bat avec un homme et dévoile ses pouvoirs.

L'équipe Kakashi rentre au village et ramène Sora.

On apprend dans un flash-back que le père de Sora a été tué par Asuma Sarutobi. Pendant ce temps, Sora et Naruto s'entraînent au fūton.

Danzô essaie de s'échapper mais c'est sans compter sur les forces spéciales qu'il a entraînées, Sora attaque Tsunade après avoir fui le village.

Furîdo, Fuka, Fuen et Fudo attaquent Konoha. Fuen invoque un bouclier afin qu'aucun villageois ou ninja de Konoha ne puisse fuir. Fudo invoque des morts-vivants, le clan Kohaku...

Konoha se voit en état d'alerte niveau 1 : 4 des 12 protecteurs du seigneur féodal du Pays du Feu sont ressuscités et menacent d'utiliser une technique de foudre très puissante pouvant détruire le village.

Lorsque Fuen et Fudo se font tuer, les mort-vivants et le bouclier disparaissent.

Naruto trouve le point faible de Fuka et la vainc. Le limelight est neutralisé.

La vérité sur les pouvoirs de Sora est dévoilée : son corps renferme une rémanence du chakra de Kyûbi. Sora se met alors en colère et fait sortir son pouvoir.

Le combat entre Naruto et Sora continue, Furiido qui n'était autre que Kazuma se fait tuer par Asuma.

Naruto réussit à raisonner Sora et leur combat prend fin. Pendant que Konoha se reconstruit, deux membres d'Akatsuki, Hidan et Kakuzu, font leur apparition.

Hidan et Kakuzu combattent Yugito Nii, l'hôte de Nibi le démon chat à 2 queues, dans le but de la capturer.

Hidan et Kakuzu attaquent le Temple du Feu, et tuent Chiriku, un ami d'Asuma et ancien gardien. Le Temple est détruit, et le corps de Chiriku est emmené pour être échangé contre une prime.

Pendant ce temps, les 20 nouvelles sections formées par le 5e Hokage sont envoyées pour attraper les dangereux membres de l'Akatsuki.

L'équipe Asuma se met en route, et lors de la visite du Temple détruit, Asuma apprend que l'Akatsuki s'est mise en route vers un point d'échange.

Hidan et Kakuzu sont repérés. Le corps de Chiriku est échangé contre une forte somme par Kakuzu, trésorier de l'organisation.

Le combat de l'Akatsuki contre l'équipe Asuma commence. Hidan dévoile son secret : son immortalité.

Hidan essaye de tuer lentement Asuma et Shikamaru échafaude un plan désespéré.

Kakuzu révèle sa capacité devant les yeux ébahis de Shikamaru, Asuma, Kotetsu et Izumo.

Shikamaru, Chôji et Ino écoutent les derniers conseils d'Asuma à l'article de la mort, après le retrait provisoire de Hidan et Kakuzu.

Alors que Naruto continue son entraînement pour perfectionner son « Orbe tourbillonnant », il prend connaissance de la fin tragique d'Asuma. Pendant ce temps le chef de l'Akatsuki rappelle à ses membres les motivations et l'objectif final de l'organisation.

Asuma enterré, son équipe prépare sa vengeance, et Kakashi décide de les aider dans cette mission périlleuse.

Shikamaru explique ses plans d'attaques à l'équipe.

Kakuzu révèle qu'il a la capacité de durcir son corps. Kakashi arrive à le surprendre en lui transperçant le cœur avec un Chidori. Cependant, Kakuzu n'est pas mort pour autant car il possède plusieurs cœurs.

Durant un combat toujours plus impressionnant entre Hidan, Kakuzu et l'équipe 10, Kakuzu explique comment il a pu se doter d'un tel pouvoir.

Shikamaru arrive à piéger Hidan en l'emmenant à l'écart, tandis que Naruto et son équipe arrivent.

Shikamaru vainc Hidan en l'enfermant sous terre. Pendant ce temps, Naruto essaie sa nouvelle technique, pas encore tout à fait au point.

Naruto attaque Kakuzu avec l'« Orbe shuriken », mais échoue. Il demande à réessayer seul. Avec la permission de Yamato et Kakashi, Naruto retourne affronter Kakuzu avec sa nouvelle technique et défait le membre de l’Akatsuki pour de bon.

Tsunade interdit à Naruto d'utiliser l'« Orbe shuriken », dangereux pour les cellules de son utilisateur.

Un ANBU envoie une lettre concernant la découverte d'un repaire d'Orochimaru.

Kakashi et l'équipe 8 découvrent la cachette d'Orochimaru pendant que Naruto commence son entraînement avec Jiraya qui consistera à combiner son affinité fūton avec l'affinité suiton des crapauds.

Naruto poursuit son entraînement tandis qu'Orochimaru met Sasuke à l'épreuve. Kabuto est allé chercher Guren, une ancienne disciple d'Orochimaru éconduite, pour une mission spéciale. Celle-ci sélectionne quelques hommes pour l'accompagner.

Gamakichi et Gamatatsu ne peuvent pas utiliser le suiton. De son côté, Guren supprime la plupart des hommes qu'elle a sélectionné et qui tentaient de se rebeller. Ils restent Rinji et ses 3 acolytes.

Kakashi et l'équipe 8 attendent l'analyse du cristal provenant du jutsu de leur ennemi jusqu'ici inconnu. Alors que Tsunade ordonne à Yamato, Saï et Sakura de venir en aide à Kakashi, Yûkimaru, un jeune garçon utilisé par Orochimaru tombe malade du fait de l'ingestion de pilules données par Kabuto pour éveiller son pouvoir.

Naruto rejoint finalement l'équipe Yamato. Gamakichi apprend à Naruto et à Gamatatsu une technique de dernière minute. L'équipe Kakashi est sur le point d'aller au combat.

L'équipe Kakashi doit faire face aux compagnons de Guren, les trois acolytes de Rinji. Kakashi combat Gozu tandis que Nurari attaque Hinata dans un nuage de fumée verte lancé par Kigiri. Kiba et Akamaru essayent de rejoindre Hinata.

L'équipe de Yamato part à la recherche de Kakashi, Kiba, Hinata et Shino. Mais ces derniers ont été emprisonnés par un jutsu de Guren. Naruto invoque Gamakichi et Gamatatsu et tente de briser le dôme de cristal.

Naruto et les crapauds libèrent Hinata. Kabuto emmène son équipe sur le lac pour provoquer l'apparition du démon Sanbi grâce aux pouvoirs de Yûkimaru.

Sanbi fait son apparition mais devient subitement incontrôlable, quant aux membres de l'Akatsuki, ils sont déjà en route pour la capture de celui-ci.

Naruto raconte ce qu'il a vu. Le Hokage ordonne la capture de Sanbi. Une brume créée par Sanbi provoque des hallucinations.

L'équipe du scellage de Sanbi arrive. Naruto part à la recherche de Yûkimaru et finit par combattre avec Guren.

Une altercation entre Naruto et Guren a lieu mais elle est stoppée par Gozu, Kakashi et Yamato. D'autre part, le plan de scellage de Sanbi prend forme avec l'arrivée de Shizune, Tenten, Lee et Ino.

Naruto, Saï, Kakashi et Shino se retrouvent face à Gozu et Guren. Alors que Lee, Tenten et Kiba éliminent les 3 hommes de main de Rinji. Cependant, l'Akatsuki est toujours en route pour la capture de Sanbi.

Pendant que le scellage de Sanbi est prêt à commencer, Gozu se sacrifie pour sauver Guren, et se fait terrasser par le Chidori de Kakashi. Tobi et Deidara, quant à eux, prennent des chemins différents et Tobi arrive le premier au lac. De curieux souvenirs refont surface dans la mémoire de Guren.

Guren et Rinji réussissent à empêcher Konoha de sceller Sanbi.

Yûkimaru tente d'arrêter Sanbi. Puis Guren et Naruto se battent contre ce dernier et finissent par se faire avaler.

Kakashi et le reste de l'équipe tentent de trouver Naruto pendant que ce dernier essaye de raisonner Guren. Kabuto et Rinji trompent leurs hommes de main afin que Kabuto leur appose la marque du sceau maudit.

Naruto et Guren, qui cherchent toujours à sortir du ventre de Sanbi, doivent faire face à des mini-Sanbi. Pendant ce temps, Kakashi mène un groupe destiné à secourir Naruto. L'équipe de Lee, Tenten et Kiba doit, quant à elle, affronter de nouveau les hommes de main de Rinji.

Après avoir ramené Yûkimaru à Rinji, les hommes de main passent à l'attaque face à l'équipe du scellage de Sanbi.

Katsuyu est invoquée pour venir en aide au groupe de scellage. Kakashi, Yamato et Shino éliminent leurs adversaires tandis que Guren avoue la dure vérité à Yûkimaru.

Pendant que Naruto affronte Kabuto, Guren protège Yûkimaru du Rinji « zombie » invoqué par Kabuto. Guren se cristallise avec Rinji et ils tombent tous les deux dans le lac. Yûkimaru cède à la colère, et Kabuto s'enfuit. Naruto affronte Sanbi avec ses clones puis avec Gamakichi et Gamatatsu. Naruto et ses compagnons emportent ensuite Yûkimaru avec eux vers Konoha. Ce dernier repart ensuite avec Guren qui a survécu.

Deidara et Tobi capturent Sanbi. De son côté, Yûkimaru reprend connaissance et retourne au lac où Guren est tombée.

Orochimaru jubile : toutes ses souffrances vont bientôt aboutir à sa réincarnation dans le corps de Sasuke, qu'il convoite depuis si longtemps. Mais Sasuke a une vengeance à accomplir, et il ne laissera pas Orochimaru se mettre en travers de son chemin.

Après un long flash-back d'Orochimaru grâce auquel on comprend pourquoi il convoite tant le Sharingan, Orochimaru décide d'entamer le rituel de sa réincarnation, mais Sasuke le fait perdre à son propre jeu en l'enfermant dans son corps. Au loin Anko, Naruto, Tsunade, Jiraya et puis Itachi ressentent la disparition du Sannin.

Après avoir tué Orochimaru, Sasuke délivre Suigetsu Hôzuki de sa prison d'eau. Tous deux se rendent au Pays des Vagues pour prendre l'épée du défunt Zabuza. Mais arrivé là-bas, il n'y a plus d'épée. Un habitant leur apprend que l'épée a été prise par un homme nommé Tenzen Daikoku. Ils se rendent dans son palais et éliminent les soldats. Suigetsu prend l'épée et tue Tenzen. Sasuke et Suigetsu se dirigent vers la prison de fer afin d'intégrer Karin à leur équipe.

Sasuke et Suigetsu arrivent au repaire Sud pour enjoindre Karin, ancienne collaboratrice d'Orochimaru, à se joindre à eux. En effet, celle-ci a une capacité spéciale qui intéresse beaucoup Sasuke. Après avoir refusé une première fois, Karin se rend compte qu'elle est attirée par Sasuke et prétexte une affaire à régler au repaire Nord pour pouvoir les suivre, malgré son antipathie non masquée envers Suigetsu. Après avoir libéré les prisonniers, ils partent aller chercher le dernier membre de l'équipe au repaire Nord : Jûgo.

Karin explique à ses deux compagnons pourquoi le repaire Nord est si dangereux et redouté. C'est là qu'Orochimaru menait ses expériences sur les sujets les plus dangereux. Elle explique que Jûgo est le porteur original des enzymes utilisées pour créer le sceau maudit, habilité qui le rend fou furieux lorsqu'il fait des crises. En arrivant, ils sont attaqués par de nombreux prisonniers au stade 2 de la marque maudite dont ils se défont rapidement. Sasuke libère alors Jûgo qui l'attaque immédiatement pour le tuer ; il lui dit vouloir juste parler. Pendant ce temps, Naruto et Sakura sont mis au courant de la mort d'Orochimaru et de la volonté de Sasuke de continuer à poursuivre son but sans revenir à Konoha.

Après avoir appris que son ami Kimimaro, le seul pouvant le contenir durant ses crises, est mort pour Sasuke, Jûgo accepte de suivre ce dernier et ses compagnons. Sasuke lui promet de l'aider à maîtriser ses pulsions et de le rendre libre. Sasuke annonce à son équipe son but : tuer Itachi. Il nomme le groupe Hebi (qui signifie serpent). Pendant ce temps, Naruto et Sakura font pression pour partir à la recherche d'Itachi afin de retrouver la trace de Sasuke.

L'histoire se passe 10 ans auparavant, lors de la 3e grande guerre du monde ninja. Kakashi est un jeune homme tout juste promu jōnin qui fait équipe avec ses compagnons Lin et Obito sous les ordres de Minato Namikaze, futur 4e Hokage. Du fait du manque d'effectif, Kakashi est amené à mener ses compagnons sur une mission difficile. Juste avant de se séparer de leur sensei requis pour une autre mission, ils rencontrent un éclaireur ennemi, sur lequel Kakashi teste sa toute nouvelle technique, les Mille oiseaux, mais il manque de se faire tuer. Minato le sauve et tue le ninja ennemi, lui demandant de ne pas utiliser cette technique qui l'aveugle et l'empêche de voir les mouvements ennemis. La nuit qui suit, Minato explique à Obito comment le père de Kakashi, un ninja de génie, s'est suicidé des suites d'une disgrâce parce qu'il n'avait pas suivi la règle faisant passer la réussite de la mission avant la vie de ses coéquipiers. C'est pourquoi Kakashi est si attaché aux règles et si dur avec Obito. Le lendemain, Lin est enlevée par les ninjas ennemis et Kakashi décide de poursuivre la mission sans elle. Furieux, Obito part chercher Lin seul.

Obito retrouve Lin mais se fait attaquer brusquement par un ennemi capable de se rendre invisible. Kakashi qui a changé d'avis arrive et le protège, mais perd son œil gauche en prenant le coup d'épée à la place Obito. Tout à coup, le jeune Uchiwa éveille son Sharingan et tue l'ennemi qu'il est maintenant capable de détecter. Ils se précipitent dans la grotte où Lin est maintenue sous l'influence d'un genjutsu et affrontent le dernier ninja ennemi quand soudainement, celui-ci fait s'effondrer la grotte. Lin et Kakashi évitent les roches qui tombent, mais Obito se fait écraser. À l'article de la mort, il demande à Lin de greffer son Sharingan à Kakashi pour devenir son œil et remplacer celui qu'il a perdu. Avec le Sharingan qui lui permet d'anticiper les mouvements ennemis, les Mille oiseaux de Kakashi est enfin une technique complète. Il s'en sert pour supprimer l'ennemi toujours dans les parages et s'apprête à s'enfuir avec Lin quand de nombreux renforts ennemis arrivent. En se servant du kunaï spécial que son sensei lui a offert, Kakashi invoque ce dernier sans le savoir juste avant de s'évanouir. Quand il se réveille, tous les ennemis sont morts et la mission est terminée ; son sensei le veille et Lin regarde les étoiles.

Kisame et Itachi se dirigent vers une des caches d'Akatsuki avec le jinchūriki de Yonbi tout juste vaincu par Kisame. Pain convoque Akatsuki et leur apprend la mort d'Orochimaru tué par Sasuke. Ils décident de sceller Sanbi et Yonbi, avant de s'occuper de Sasuke et de son équipe, chose que Deidara tient à faire particulièrement. Pendant ce temps, l'équipe Hebi se dirige vers une cache d'armes des Uchiwa pour s'approvisionner et sont accueillis par les chats de la cité abandonnée et leur maîtresse. Kakashi rassemble Naruto, Sakura, Saï, Yamato et les trois jeunes chūnin de l'équipe Kurenaï, Hinata, Kiba et Shino, afin de partir à la recherche d'Itachi.

Pendant que Naruto et les autres partent avec les chiens ninjas de Kakashi, Hebi s'éparpille pour rechercher des informations sur Itachi. Sakura passe à côté de Karin alors que Hinata, Yamato et Naruto rencontrent Kabuto qui leur donne un livre avec des informations sur l'Akatsuki. Il révèle alors qu'il a transplanté une partie du corps d'Orochimaru en lui. Ailleurs, Sasuke est confronté par Tobi etDeidara et se prépare à livrer bataille contre eux.

Sasuke attaque Tobi et Deidara, cherchant à obtenir des informations sur Itachi. Deidara réplique avec ses techniques explosives C1. Devant l'aisance de Sasuke à éviter les explosions, Deidara utilise l'une de ses créations, le dragon C2, en travaillant avec Tobi pour créer un champ de mine. Sasuke déjoue leurs plans et Deidara n'a d'autres choix que d'utiliser sa carte maîtresse qui était destinée à Itachi, le Garuda C4.

Comme le Garuda C4 de Deidara détone, Sasuke périt. Convaincu d'avoir gagné, Deidara baisse sa garde et se fait percer par le Chidori de Sasuke. Après avoir été demandé comment il avait survécu, Sasuke révèle qu'il n'a jamais été blessé et que Deidara était sous son Genjutsu. Deidara tente de tuer Sasuke, mais il est induit en erreur par son Sharingan à nouveau. Épuisé par le combat, Sasuke désactive son Sharingan. Furieux d'être moqué, Deidara dévoile son attaque finale, en utilisant une bombe de vie et se fait exploser dans cette tentative pour tuer Sasuke. Tandis que Sasuke va disparaître.

Après avoir remarqué l'explosion, Suigetsu invoque Manda. Il découvre ensuite que Sasuke s'était servi de lui pour échapper à l'explosion. Incapable de survivre, Manda meurt de ses blessures et Zetsu informe les membres restants de la mort de Sasuke, Deidara et Tobi. Naruto et les autres se rendent au cratère, et en utilisant les compétences de Kiba, ils commencent à traquer les odeurs de Sasuke. Ailleurs, le chef de l'Akatsuki, Pain et sa partenaire, Konan, reçoivent l'ordre de capturer Kyûbi par un homme mystérieux.

Konoha poursuit toujours Sasuke et son groupe. Pendant que Naruto discute avec Itachi, Jiraya annonce à Tsunade qu'il a débusqué le leader de l'Akatuski et qu'il compte le capturer. Après quelques souvenirs nostalgiques et quelques verres, Jiraya finit par aller en direction d'Ame, le village caché de la Pluie, où le leader de l'Akatsuki se cache.

C'est l'histoire de la jeunesse de Jiraya, à la recherche de sa destinée : sa découverte du Mont Myôboku, ses voyages, sa formation avec le 3e Hokage et ses condisciples Orochimaru et Tsunade et sa vie durant la 3e grande guerre ninja.

C'est l'histoire de Jiraya en mission au village de la Pluie avec Orochimaru et Tsunade où ils furent nommés les Sannin légendaires de Konoha par Hanzô la Salamandre. Ils y rencontrent trois orphelins tentant de survivre, que Jiraya reste entraîner durant 3 ans ; il découvre alors sur l'un d'eux, Nagato, un dōjutsu légendaire : le rinnegan. Quelques années après son retour à Konoha, la guerre fait toujours rage et Jiraya apprend la mort de ses anciens élèves. Déçu, mais toujours à la recherche de sa destinée, il forme Minato Namikaze qui deviendra le 4e Hokage et conduira Konoha à la victoire lors de la 3e grande guerre ninja. Lorsque Minato lit « La légende d'un fougueux ninja », premier livre de Jiraya, il admire la ténacité du héros qui lui rappelle son sensei, et décide de donner à son futur enfant le nom de ce héros : Naruto, faisant de Jiraya le parrain de ce dernier.

Jiraya arrive à Ame et décide d'enlever deux ninjas pour avoir des renseignements sur Pain.

Jiraya continue l'interrogatoire du ninja d’Ame afin d'en savoir plus sur leur leader Pain, chef de l’Akatsuki. Ne pouvant plus rien tirer de sa victime, il régurgite Gerotora le crapaud gardien de la clé du sceau de Naruto au cas où quelque chose lui arrive. Jiraya a la prémonition que Madara Uchiwa est toujours vivant et que c’est lui qui a utilisé Kyûbi pour détruire Konoha seize années auparavant. Pendant ce temps, Naruto retrouve la trace de Sasuke grâce à ses clones et se lance à sa poursuite avec ses compagnons. Jiraya se camoufle dans l’ombre du ninja d’Ame et le contrôle pour partir à la recherche de Pain, mais est repéré par Konan qui le reconnaît et avertit Pain avant de partir pour l’attaquer ; Jiraya reconnaît son ancienne élève et la félicite pour ses techniques. Prenant l’apparence d’un ange, Konan attaque à nouveau ; après l’avoir contrée, Jiraya se remémore ses trois élèves qu’il pensait morts, Konan, Nagato et Yahiko, des orphelins de guerre rencontrés au Pays de la Pluie à qui il a enseigné le ninjutsu. À l’occasion d’un accident, Jiraya avait découvert que Nagato possédait le Rinnegan. Chikushodô, le corps de Pain qui utilise les invocations arrive et Jiraya reconnaît le Rinnegan dans ses yeux, sans reconnaître pour autant le physique de Nagato. Chikushodô attaque Jiraya avec un crabe géant crachant des bulles ; ce dernier s’en défait, bloque son adversaire et l’interroge. Il s’aperçoit que Pain se prend pour une divinité et que son but est d’établir la paix par la souffrance en créant une arme ultime avec les démons à queues et en la prêtant aux grands pays, et tente alors de le tuer, mais Chikushodô utilise une substitution pour s’échapper, invoque un caméléon géant pouvant devenir invisible par mimétisme et se cache dans sa bouche ; Jiraya invoque Gamaken afin de gagner du temps pour passer en « mode ermite ».

Alors qu’il doit faire face à diverses invocations géantes, Jiraya se demande pourquoi Nagato, capable d’utiliser les six formes élémentaires de chakra et de maîtrise toutes les techniques n’utilise que les invocations. Il parvient finalement à passer en mode ermite et à invoquer Fukasaku et Shima. Jiraya explique la situation aux deux grands ermites du Mont Myôboku ; Shima repère le caméléon et l’attrape, tandis que Fukusaku le coupe en deux. Jiraya se remémore la prophétie que lui a faite l’Oogama Sennin dans sa jeunesse : un de ses élèves sera l’enfant destiné à établir la paix dans le monde et Jiraya devra le guider dans cette voie, ayant à faire un jour un choix difficile ; il se demande si Nagato est cet élu et si l’heure de son choix est venue. Chikûshodo invoque Ningendô et Gakidô ; tous deux ont également le Rinnegan…

Jiraya et les deux crapauds s’aperçoivent que Gakidô est capable d’absorber tous les ninjutsu et que les trois corps partagent leur vision, l’utilisant pour parer les coups de taijutsu ; s’interrogeant sur le secret de Pain et cherchant une stratégie, ils se retranchent dans les tuyaux ; dans l’impossibilité d’utiliser le ninjutsu et le taijutsu, les crapauds décident d’utiliser un chant de crapaud faisant office de genjutsu puissant. Pour lui laisser le temps d’agir, Jiraya attaque frontalement les trois corps qui finissent piégés dans l’illusion et les transperce. Pensant avoir vaincu son adversaire, Jiraya se retourne, mais subit une attaque par derrière qui lui arrache le bras gauche ; il fait maintenant face aux six corps de Pain.

Alors que Jiraya reconnaît Yahiko parmi les six corps de Pain, il reprend l’affrontement ; il parvient à piéger un des corps et continue à s’interroger sur la nature de ce son adversaire. Il reconnaît dans le corps piégé un ninja du clan Fûma qu’il avait combattu par le passé. Shima part fournir le corps piégé et les informations récoltées à Tsunade, tandis que Jiraya retourne au combat avec Fukasaku pour découvrir le secret de Pain. Reconnaissant dans les six corps des ninjas qu’il a rencontré autrefois, il perce le secret de son adversaire au moment où il se fait broyer la gorge par Gakidô. Alors qu’il est en train de mourir, sans pouvoir passer l’information à Fukasaku, il se remémore tous ses échecs passés, mais pensant à Naruto dont il a donné le nom et qu’il a formé, il retrouve un sursaut de vie et grave sur le dos de Fukasaku un code indiquant qui est Pain. L’ermite crapaud disparaît tandis que Jiraya s’enfonce dans l’eau en pensant au titre d’un prochain livre : « La légende de Naruto Uzumaki ».

Zetsu qui a regardé le combat décide d’aller observer celui entre Sasuke et Itachi tandis que Pain se prépare à aller chercher Naruto. Pendant ce temps, Sasuke et ses trois compagnons se dirigent vers le repaire des Uchiwa, mais Kisame leur barre la route et leur annonce qu’Itachi préfère rencontrer son frère en tête-à-tête. Sasuke va seul à la rencontre d’Itachi ; pour faire passer le temps, Suigetsu affronte Kisame. Alors que Naruto et ses amis sont retenus par Madara, la confrontation entre les deux frères débute.

L'épisode est un flash back sur la vie d'Itachi, comment il a massacré les membres de son clan, et comment il a pu atteindre le secret du « Kaléidoscope hypnotique du Sharingan ». Sasuke et Itachi commencent leur combat par une série d’illusions. Sasuke aimerait savoir qui est le troisième survivant des Uchiwa, possédant le « Kaléidoscope hypnotique du Sharingan », pensant qu’il a aidé Itachi à supprimer le reste du clan Uchiwa.

Itachi lui révèle qu’il s’agit de Madara, son complice et maître, seul homme à avoir découvert le secret ultime du Sharingan l’ayant rendu invincible et immortel : dans sa jeunesse, il a volé les yeux de son frère, ayant également développé le Kaléidoscope hypnotique du Sharingan, et découvert le « Kaléidoscope hypnotique éternel du Sharingan ». À la tête du clan Uchiwa et s’alliant au clan Senju de la forêt, ils ont fondé Konoha. Après une dispute avec le premier Hokage Hashirama Senju, il a quitté Konoha et fondé Akatsuki. Itachi explique à Sasuke qu’il l’a laissé en vie pour pouvoir obtenir un jour ses yeux, et lui donne l’illusion qu’il les lui arrache

Sasuke parvient à briser le genjutsu en combinant son Sharingan à la puissance du sceau maudit d’Orochimaru ; les deux frères commencent alors un duel de ninjutsu. Pour surpasser la boule de feu de Sasuke, Itachi utilise la « Lumière céleste ».

Sasuke utilise sa technique ultime « La girafe » afin de frapper Itachi. Ce dernier utilise la 3e technique de son « Kaléidoscope hypnotique du Sharingan » nommée « Susanô » afin de se protéger. Orochimaru est libéré du corps de Sasuke sous la forme d'un serpent octocéphale mais est scellé par Itachi qui meurt d'épuisement avant de profiter de sa victoire.

Sasuke s'évanouit, son combat contre Itachi terminé. Naruto et les autres ninjas de Konoha veulent le rejoindre, mais Tobi leur barre le chemin. Zetsu vient annoncer la victoire de Sasuke, et les deux ninjas d'Akatsuki disparaissent. Quand Naruto et ses amis arrivent enfin sur place pour récupérer Sasuke, il n'y a plus personne. Lorsque ce dernier reprend conscience, il se retrouve dans un repaire d'Akatsuki avec Tobi, qui se révèle à lui comme étant Madara Uchiwa. Sasuke se rend compte qu'Itachi lui a implanté sa technique Amaterasu qui attaque Madara indépendamment de sa volonté, lorsque ce dernier tente d'enlever son masque. Madara lui révèle qu'Itachi voulait ainsi le protéger.

Sasuke accepte d'écouter Madara qui lui raconte toute la vérité sur Itachi et sur la création du village caché de Konoha.

Sasuke connaît toute la vérité sur Itachi et veut venger son frère. Sasuke renomme son équipe Taka (鷹, litt. « faucon »?) et annonce son nouveau but : détruire Konoha. Son « Kaléidoscope hypnotique du Sharingan » s’active.

Sasuke et son groupe Taka rejoignent l'Akatsuki et Madara leur demande de capturer Hachibi. Peu après, ils affrontent Killer Bee.

Sasuke et son groupe Taka sont en difficulté face à Killer Bee. Après avoir manqué de mourir 2 fois, Sasuke est sauvé par ses camarades. Killer Bee prend la forme de Hachibi. Sasuke déclenche Amaterasu qui vient à bout du démon à 8 queues. Ils emportent alors le corps de Killer Bee inconscient.

Quatre bandits attaquent le mont Katsuragi abritant Hotaru, l'héritière d'une technique interdite créée par son grand-père Enno Gyoja, son serviteur, et Utakata, un vagabond ayant sauvé la jeune fille par le passé et utilisant des techniques à base de bulles de savon. Un ancien accord secret entre Konoha et le village de Hotaru pousse Tsunade à donner l'ordre à l'équipe 7, menée par Yamato, de partir en direction du mont Katsuragi afin d'aider les assiégés. Ils n'y trouvent que le serviteur dans un mauvais état d'avoir couvert la fuite des deux jeunes gens. L'équipe 7 rattrape les fuyards dans le but de les escorter jusqu'au village caché de Hotaru, mais Naruto attaque Utakata, pensant que ce dernier voulait du mal à Hotaru. Après la dissipation du malentendu, Utakata laisse la jeune fille aux mains des ninjas de Konoha et s'envole dans une bulle de savon.

Utakata se souvient de Hotaru voulant faire de lui son maître et affronte les bandits. Pendant ce temps, Hotaru se rend à son village accompagnée de l'équipe 7.

L'équipe 7, inquiète pour Hotaru, retourne au village de Tsuchigumo. Pendant ce temps, les bandits attaquent Hotaru pour lui voler la technique interdite ; Utakata intervient et parvient à s'enfuir avec elle. Hotaru montre son secret à Utakata, mais ils sont attaqués par des oinin de Kiri. Naruto, Saï et Yamato interviennent.

Le chef ANBU de Kiri qui dirige les oinin intervient et discute pour trouver un arrangement avec Yamato et Utakata : Utakata restera sous la surveillance de l'équipe 7 jusqu'à ce que Hotaru soit en sécurité. En privé, le chef ANBU demande à Utakata de revenir de lui-même au village, qui a changé ; mais Utakata pense que le village va l'exécuter car il a tué son maître qui selon lui voulait sa mort. Ils retournent au Mont Katsuragi pour rejoindre Tonbei et Sakura. En chemin, Naruto découvre également le secret de Hotaru : la technique interdite est incrustée dans son dos.

Tonbei s'inquiète car le clan Tsuchigumo n'a plus la force de protéger la technique interdite ; ils n'ont d'autre choix que de la détruire. Pendant ce temps, Naruto recherche Shiranami, le fils du premier élève d'Enno Gyoja, et supposé être d'après Hotaru le dernier capable de maîtriser la technique interdite… Celui-ci se trouve être le commanditaire des bandits. Utakata souhaite parler aux oinin de Kiri à nouveau, et part à leur recherche. Ces derniers le repèrent, mais sont attaqués par une invocation de Pain.

Naruto se fait piéger par les bandits et Shiranami. Ce dernier part à la rencontre de Hotaru et l'attire dans un piège. Utakata libère Naruto et ils suivent la trace des bandits jusqu'au village de Tsuchigumo. Les villageois sont tous sous l'emprise d'une technique de sceau de Shiranami et les attaquent. Saï les retrouve, et le reste de l'équipe 7 intervient. Tandis qu'ils s'occupent des villageois et des bandits, Naruto et Utakata partent sauver Hotaru, prisonnière du rituel qu'a débuté Shiranami pour extraire la technique interdite : il est à la recherche de celle-ci depuis qu'il a tué son père dans l'espoir de la récupérer.

Naruto et Utakata arrivent sur les lieux du rituel. Shiranami leur explique qu'il compte dominer le monde grâce à la technique interdite, qui consiste à accumuler le chakra de l'atmosphère pour provoquer une énorme explosion ; il compte conserver et utiliser Hotaru en tant qu’« outil » pour cela. Pendant ce temps, le reste de l'équipe 7 poursuit son combat contre les bandits et les villageois. Naruto et Utakata, utilisant la puissance de leurs bijū, se libèrent de la technique de sceau que Shiranami a utilisé pour les contrôler et attaquent ce dernier, qui déclenche la technique interdite.

Naruto et Utakata survivent à l'explosion et mettent en fuite Shiranami. Naruto poursuit ce dernier et le neutralise avec l’« Orbe tourbillonnant ». Pendant ce temps, la technique interdite devient incontrôlable et Hotaru s'apprête à faire exploser tout le village et les alentours. Utakata perçoit l'importance qu'il a pour Hotaru et accepte de devenir son maître ; grâce à la puissance de Rokubi, il parvient à absorber l'explosion : la technique interdite est détruite. Le village reconnaissant accepte la jeune fille, et l'équipe 7 rentre à Konoha sa mission accomplie. Pour leur demander l'autorisation de former Hotaru, Utakata recherche les oinin de Kiri, mais ne retrouve qu'un masque ensanglanté. Pain survient et le capture sous un éboulement… Utakata envoie des bulles vers Hotaru en signe d'adieu.

Akatsuki termine le scellage de Rokubi. Déjà rentré chez lui, Naruto se remémore sa discussion avec Itachi, que fera-t-il si Sasuke cherchait à se révolter contre Konoha? Naruto, cherchera-t-il à le sauver ou le tuer? Quel choix fera-t-il entre Sasuke et Konoha? Pour Naruto, tout est clair, il protègera Konoha et arrêtera Sasuke sans avoir besoin de le tuer, il doit suivre son nindô, sur ces paroles, Itachi lui donne une partie de ses pouvoirs. Kakashi lui demande d'aller dans le bureau de Tsunade où Fukusaku, un des crapauds ermites, lui apprend la mort de Jiraya. Il montre le code laissé par Jiraya, pensant que Naruto est l'enfant de la prophétie. Pendant ce temps, l'équipe Taka ramène Hachibi à Madara. Ce dernier se remémore sa discussion avec Sasuke lorsqu’il lui a demandé ce qu’il comptait faire après avoir appris la vérité sur son frère. Bien que devant Taka il affirme ne vouloir que se venger des hauts dirigeants de Konoha, Sasuke est déterminé à détruire complètement le village tout entier et d'éliminer aussi tous les habitants de Konoha qu'il considère comme coupable de la paix apportée par le sacrifice d'Itachi.

Naruto pleure la mort de son maître et se remémore leurs souvenirs. Le temps n'est plus aux pleurs mais à l'action : remis d'aplomb par Iruka et Shikamaru, Naruto va tout faire pour déchiffrer au plus vite le message codé laissé par son mentor…

Naruto et ses amis déchiffrent le code avec l'aide d'un livre de Jiraya. L'équipage appelle alors immédiatement Fukasaku, mais le message n'est pas assez précis pour résoudre le mystère… Fukasaku propose alors à Naruto de l'emmener avec lui au Mont Myôboku pour lui enseigner le « mode ermite », tout comme il l’avait fait avec Jiraya.

Naruto commence l'entraînement et découvre l'histoire de Jiraya en lisant le premier livre de son maître. Pendant ce temps, Pain et Konan se préparent à partir en direction de Konoha pour capturer Naruto et le reste de l'Akatsuki scelle Hachibi qui se révèle n'être qu'un tentacule transformé.

L'entraînement de Naruto continue : celui-ci fait des progrès et parvient à maîtriser le « mode ermite ». Alors que Taka se repose, Sasuke déclare qu'il n'a plus besoin du pouvoir des bijus et que son nouveau pouvoir lui permettra de détruire Konoha pour de bon, il se rend compte que sa vue est troublée. Pendant ce temps, des ninjas de Kumo l'espionnent mais l'un d'eux est tué. Apprenant qu'un Uchiwa a enlevé son frère, le Raikage, furieux, entre alors en action. Il décide alors d'envoyer une équipe afin de remettre une lettre à l' Hokage lui demandant l’autorisation de prendre Sasuke en chasse.

Pain et Konan arrivent à Konoha. Ils se séparent en deux groupes, un pour la diversion (Shuradô, Chikushodô et Gakidô) et l'autre pour les recherches (Tendô, Ningendô, Jigokudô et Konan). Ils s'infiltrent, commencent à faire des dégâts dans Konoha, et recherchent Naruto. Tsunade déclenche alors l'état d'urgence et cherche à faire revenir Naruto.

Homaru et Koharu s'opposent au retour de Naruto et essuient la colère de Tsunade. Peu après, cette dernière invoque Katsuyu afin de soigner les blessés, tandis que Danzô tue le crapaud messager censé prévenir Naruto. Pendant ce temps, Kakashi s'interpose pour protéger Iruka d'une attaque de Tendô…

Shuradô intervient mais se fait écraser par Chôji et son père. Tendô repousse toutes les attaques de ses ennemis. Kakashi utilise son « Kaléidoscope hypnotique du Sharingan » pour faire disparaître un missile de Shuradô qui visait Chôji. Ce dernier court révéler à Tsunade les capacités de Tendô, tandis que Kakashi sombre dans les ténèbres ayant utilisé tout son chakra.

Inoichi découvre que les avatars de Pain sont des cadavres. Chikushodô détruit le centre de détention et affronte Ibiki tandis que Shizune, Ino et son père partent au centre de décryptage pour connaître le secret de Pain. Pendant ce temps, Fukasaku essaie de fusionner avec Naruto mais Kyûbi l'en empêche.

Konohamaru voit deux ninjas se faire enlever leurs âmes par Jigokudô. Ebisu intervient tentant de sauver Konohamaru. Au moment où il allait être achevé, son élève intervient. Il neutralise Jigokudô avec l’« Orbe tourbillonnant », enseigné par Naruto.

Tendô discute avec Tsunade. Pendant ce temps, Ningendô arrache l'âme de Shizune et découvre que Naruto se trouve au Mont Myôboku. Tendô fait alors exploser Konoha avec la puissance maximale de sa technique de répulsion. Naruto revient au village en mode ermite accompagné des crapauds Fukasaku, Shima, Gamabunta, Gamahiro, Gamaken et Gamakichi.

Naruto détruit Shuradô avec l'« Orbe tourbillonnant » et demande à Gamakichi de mettre Tsunade à l'abri. Pendant que les crapauds se battent avec les invocations de Chikushodô, Naruto neutralise Gakidô d'un coup de poing. Refusant de discuter avec Tendô, il lance l'« Orbe shuriken » en direction des quatre corps de Pain restants…

Ningendô est désintégré par l'« Orbe shuriken » et Chikushodô est battu avec un double « Orbe tourbillonnant », mettant fin aux invocations de Pain. Naruto a épuisé tout son chakra d'ermite, mais réussit à le réactiver en invoquant un clone ayant accumulé de l'énergie naturelle au Mont Myôboku. Gakidô, ressuscité, absorbe un nouvel « Orbe shuriken ». Jigokudô, dont Naruto comprend l'utilité pour ressusciter les autres avatars, est à son tour battu avec un double « Orbe tourbillonnant ». Gamabunta, Gamahiro et Gamaken sont repoussés par Tendô qui a retrouvé son pouvoir de répulsion. Fukasaku et Shima s'apprêtent à lancer leur genjutsu « Illusion mystique-Concert polyphonique des crapauds » pour piéger Tendô et Gakidô, les deux avatars restant…

Ayant trop absorbé de chakra d’ermite, Gakidô se transforme en crapaud de pierre. Tendô attire alors Fukasaku, le tue en le transperçant puis coince Naruto à terre en lui transperçant les mains. Tendô poignarde Fukasaku afin de ne pas se faire piéger par le genjutsu, immobilise Naruto et lui explique sa vision de la paix à Naruto : il pense que c'est ce n’est qu’en faisant souffrir le monde que la paix peut exister, mais Naruto refuse sa conception.

Alors que Tendô allait emmener Naruto avec lui, Hinata décide d'intervenir pour sauver Naruto. Elle déclare son admiration et ses sentiments pour Naruto puis se lance dans le combat, mais Tendô la repousse avec la Répulsion Céleste et la poignarde sous les yeux de Naruto qui est alors submergé par le chakra de Kyûbi.

Fou de rage, Naruto libère le chakra de Kyûbi sous la forme d'un démon à six queues et perd tout contrôle, affolant Yamato. Ne parvenant pas à prendre l’ascendant sur le bijū, Tendô utilise sa technique de « Naissance de l'astre divin » enfermant Naruto-Kyûbi dans une petite lune en altitude attirant une grande quantité de matière. Après avoir sorti deux queues de plus, Kyûbi demande à Naruto dans son subconscient d'enlever le sceau qui le retient ; alors que le jeune ninja s’apprête à s’exécuter, le 4e Hokage apparaît et l'en empêche…

Naruto apprend que le quatrième Hokage est son père et est très ému de le rencontrer, bien que plein de rancœur envers lui pour le fait de lui avoir imposé Kyûbi. Minato explique à son fils qu'il a scellé le démon en lui car il savait qu’il serait capable de maîtriser ce pouvoir. Il lui raconte également que Tobi était à l'origine de l'attaque du village par Kyûbi seize ans auparavant et qu’il devait protéger durablement Konoha du démon avant de mourir. Après avoir réparé le sceau, Minato confie à Naruto qu'il a confiance en lui. Grâce à cette déclaration, Naruto reprend courage et refoule Kyûbi, repassant en « mode ermite ». Naruto reprend alors le combat contre Tendô, parvenant à localiser Nagato grâce aux récepteurs de chakra utilisés par son adversaire ; puis il parvient à se défaire du dernier corps de Pain avec « l’Orbe Tourbillonnant ».

Pendant ce temps, Hinata a survécu, soignée par Sakura. En utilisant les récepteurs à chakra de Tendô et le « mode ermite », Naruto se dirige vers celui qui le manipulait, Nagato. Grâce au chakra de Kyûbi combiné au « mode ermite », Naruto résiste à Nagato, mais ne trouve pas la force de le tuer. Naruto demande alors à Nagato de raconter son histoire afin de pouvoir donner sa réponse. Nagato raconte alors son passé…

Naruto entend parler de l'héritage du 4e Hokage par Jiraya. Il va demander des détails au 3e Hokage, à Iruka et à Anko sans aucun succès, puis il rencontre Gaï et lui donne une brochure sur l'héritage du 4e. Chôji raconte ce qu’il a entendu à Ino et Shikamaru, et ils font la course pour savoir qui aura l'héritage, puis affrontent une araignée.

L'histoire se passe la veille de la dernière étape de l'examen chūnin. Ce jour-là, Naruto, Sakura, Shikamaru, Ino et Chôji partent à la quête de l'héritage du 4e Hokage. En suivant les instructions du parchemin, les deux équipes traversent différentes étapes, imaginées par Gaï. Mais à la dernière étape, des ninjas d'Ame, eux aussi à la quête de l'héritage du 4e Hokage, piègent ceux de Konoha. Sasuke arrive et les élimine avec sa toute nouvelle technique « Les Mille oiseaux », enseignée par Kakashi.

Par le passé, Nagato a perdu ses parents, tués par erreur par des ninjas de Konoha, alors qu'il n'était encore qu'un enfant, lors de la 3e guerre ninja. Orphelin, il rencontre un chien qu’il adopte, Chibi. Alors qu’il s’apprête à mourir de faim, il fait la rencontre de Konan et de Yahiko. Tous les trois survivent en volant de la nourriture. Un jour, ils se retrouvent au milieu du combat entre Hanzô et les trois sannin ; Chibi meurt dans une explosion, et Yahiko décide de devenir fort pour changer l’avenir de leur pays ; ils décident d'apprendre le ninjutsu, et abordent les Sannin…

Jiraya décide de rester pour former ces trois orphelins… Après le départ de Jiraya, Yahiko et ses deux amis acquièrent une certaine réputation dans le monde ninja en montant une association pour promouvoir la paix entre les principaux pays constamment en guerre. Hanzô, craignant pour sa suprématie sur Ame et voulant se débarrasser de ce nouveau leader gênant, s’associe à Danzô qui lui voulait de l’aide pour devenir Hokage pour leur tendre une embuscade. Prenant Konan en otage, ils forcent Nagato à tuer Yahiko, qui se précipite de lui-même sur le kunaï tenu par Nagato afin de sauver Konan. Devenant fou de rage, Nagato invoque le démon hérétique et tue un grand nombre de ninjas. Après avoir perdu la plupart des amis de son groupe, Nagato considère la vision de Jiraya comme une utopie et décide d’imposer sa propre vision de la paix en prenant le contrôle du monde via Akatsuki.

Après ces révélations, Naruto décide finalement de ne pas tuer Nagato et s'entête à continuer de croire aux convictions de Jiraya. Il sort le premier livre de Jiraya, inspiré par Nagato et dont le héros s’appelle Naruto. Pour cette raison, il décide de croire en lui. Il exécute alors une technique…

Nagato se sacrifie en ressuscitant les personnes tuées lors de l’attaque de Konoha. Konan place aussi ses espoirs en Naruto en lui offrant un bouquet de fleurs faites en papier et lui assure que le Pays de la Pluie sera à ses côtés pour réaliser ses rêves. De retour au village, Naruto est accueilli en héros par tous les habitants.

Zetsu apprend la défaite de Pain et part en informer Madara. Iruka Umino se retrouve face à l'Académie ninja en ruines. Il se remémore alors l’époque où il a commencé à enseigner. Un jour, le 3e Hokage lui force la main pour prendre en charge Naruto Uzumaki, le réceptacle du démon Kyûbi responsable de la mort des parents d’Iruka.

Rejeté par une grande majorité des villageois, Naruto commet beaucoup de bêtises pour se faire remarquer. Iruka, ne parvenant pas à voir en Naruto autre chose que le démon cherche à se faire démettre de sa charge, mais il reprend courage après une discussion avec Kakashi Hatake, Iruka se souvient comment il est devenu professeur : jeune ninja, son caractère doux risquait de mettre ses camarades d’équipe en danger ; se souvenant du discours sur la Volonté du Feu que lui avait fait le 3e Hokage après la mort de ses parents, il a décidé de la transmettre à la génération suivante. Kakashi lui rappelle que pour enseigner, il faut d’abord s’ouvrir soi-même aux autres.

Naruto et Iruka sont poursuivis par les ennemis qui sont finalement neutralisés par Kakashi. Iruka se rend compte que Naruto est tel qu’il était après être lui-même devenu orphelin ; il remercie alors le 3e Hokage d'être le professeur de Naruto et de pouvoir lui transmettre la « Volonté du Feu » ; fin des souvenirs d’Iruka. Tandis que Madara apprend la défaite de Pain et la trahison de Konan, Pendant ce temps, Sasuke décide de marcher sur Konoha avec son équipe Taka. Alors que Yamato constate la destruction de Konoha, Madara envoie Kisame à la recherche de Killer Bee…

Tsunade est dans le coma pour avoir utilisé trop de chakra afin de protéger les villageois, et un conseil se déroule donc pour choisir un Hokage par intérim ; Danzô est choisi par le seigneur du Pays du Feu. En regardant Naruto et Sakura, Kakashi se remémore alors l’époque où le 3e Hokage lui a demandé de prendre en charge Naruto, Sasuke et Sakura.

Pendant que le village se reconstruit, Naruto et Sakura reçoivent la visite de Tazuna et d'Inari, devenu charpentier. Naruto se remémore alors son retour au Pays des Vagues ; ayant oublié chez Tazuna un ticket gratuit pour manger chez Ichiraku, il retourne le chercher sur un coup de tête, poursuivi par Sasuke qui a pour mission de le ramener. Inari ayant trouvé le ticket part de son côté à la recherche de Naruto mais se fait agresser par d’autres enfants dont Akane jaloux de son succès ; ils se font alors enlever par les anciens hommes de main de Gâto, menés par Zôri et Waraji qui veulent reprendre le contrôle du Pays des Vagues. Naruto et Sasuke partent à la recherche d’Inari qui parvient à s’évader poursuivi par les bandits. Inari fait diversion pour permettre à ses camarades de s’enfuir. Acculé à une falaise, il saute dans l’eau et se remémore quand son père adoptif lui a appris à nager. Naruto sort Inari de l’eau et engage le combat contre les bandits, rejoint par Sasuke, puis par les villageois qui les livrent aux autorités. Akane et ses amis sont devenus charpentiers comme Inari et sont tous venus aider à Konoha.

En parlant avec Tazuna, Sakura se remémore une mission avec l’équipe 7. Chargés de ramener une autruche errante, ils tombent sur deux hommes s'affrontant devant une foule de villageois, le plus faible, nommé Tsukado ayant échoué 34 fois à se venger sur Katazu, responsable de la mort d'un membre de sa famille. Naruto décide alors de prendre en charge Tsukado pour lui apprendre à prendre sa revanche. Il s’aperçoit que Tsukado est un épéiste confirmé mais que le regard de Katazu lui fait perdre ses capacités. Un nouveau combat est organisé par un clan avide de l’argent des paris ; durant le combat, Katazu apprend à son adversaire qu’il a un frère jumeau Kageki, et que c’est lui qui a tué le membre de sa famille par accident lors d’une rixe pour avoir voulu récupérer de l’argent prêté. Katazu s’est sacrifié pour le protéger et attirer sur lui la vengeance. Alors que Tsukado décide de renoncer à sa vengeance, les villageois tentent de les forcer à se battre ; aidés par l’équipe 7, ils les mettent en déroute… À la fin de l’histoire, Tazuna s’interroge sur l’absence de Sasuke ; ce dernier se dirige vers Konoha. Naruto déclare comprendre Sasuke et la vengeance du fait de son combat contre Pain. Il est plus que jamais déterminé à le ramener.

En apprenant la destruction de Konoha, Gaara se remémore une mission en coopération avec l'équipe 7 juste après le traité de paix entre Suna et Konoha pour resserrer les liens d’amitié entre les villages. Ils doivent conjointement attaquer des ninjas renégats, mais sont suivis par une escouade d’assassins envoyés par une partie des hautes instances de Suna pour supprimer Gaara. Après les avoir vaincus, ce dernier les épargne, puis ils mènent la mission à bien. Gaara réussit à réaliser son rêve grâce à Naruto : nouer des liens avec le peuple de son village et se faire des amis, pour finalement devenir Kazekage.

En voyant Tsunade dans le coma, Sakura se remémore alors avoir été contaminé par un étrange « chakra-virus » par Naruto, transformant le chakra en fièvre. Tsunade ordonne de capturer ce dernier qui est poursuivi toute la nuit et parvient à se cacher. Au matin, le village a été évacué et Naruto est la cible de tireurs sur les toits qui tentent de l’atteindre avec des piqûres… Naruto en piège un et apprend que l’ordre a été donné par Tsunade, mais se fait attaquer par Shizune, puis par Tsunade qui active des pièges à distance pour le coincer. Ayant créé de nombreux clones, dont certains sont attaqués par Chôji, Tenten, Kiba, et Shino, Naruto se réfugie dans l’hôpital et se retrouve dans la chambre de Sasuke qui le met dehors et est finalement attrapé par Tsunade qui s’aperçoit qu’il n’est pas infecté, tout comme Sakura. En réalité, Naruto avait du poivre dans sa poche et Sakura a tout simplement été allergique aux éternuements de ce dernier. Ne voulant pas reconnaître son erreur, Tsunade déclare que c’était un exercice d’urgence.

Tenten et Neji se trouvent devant le laboratoire de recherche d'outils de ninjas pour procurer des outils de ninjas nécessaires pour reconstruire le village. Ils se remémorent alors une mission avec Naruto au même endroit, pendant que Rock Lee était à l’hôpital… Venus chercher des kunai, shurikens et nouvelles armes, Tenten, nommée capitaine pour sa capacité à invoquer les armes, s’intéresse particulièrement à ces dernières ; malheureusement, les nouveautés présentées sont inutilisables. Le lendemain, ils retrouvent le créateur et son assistant dans un laboratoire souterrain secret, Tenten devant montrer son habileté au lancer d’armes pour désactiver les pièges gardant l’entrée ; ils y trouvent de nombreuses armes originales de grande qualité, mais le créateur souhaite tester Tenten avec sa dernière création. Ils sont attaqués par des collectionneurs d’arme ayant acheté des prototypes vendus par l’apprenti et qui mettent Neji et Naruto à terre. Tenten les vainc avec la dernière création, une gigantesque masse d’arme mue par des parchemins explosifs, mais ne peut cependant l’emporter car le créateur souhaite encore travailler dessus.

Condor, l'autruche précédemment capturée par l'équipe 7, se remémore sa capture avec trois autres animaux par Kotetsu, Rock Lee et Shino et Naruto dans la « zone 0 » de la Forêt de la Mort devenue réserve naturelle interdite. Localisant l’autruche, Shino tente de la capturer mais ses insectes se font dévorer par des plantes carnivores ; l’autruche s’enfuit poursuivie par Rock Lee qui est attaqué par un kangourou boxeur, tandis que l’autruche fait demi-tour et attaque Naruto et Kotetsu en utilisant le taijutsu. Les ninjas se replient en constatant l’intelligence et la technique des animaux qui de surcroît parlent. Condor les attaque avec deux nouveaux compagnons : un fourmilier et le bébé du kangourou boxant de sa poche, formant les « quatre ninjas animaux ». Izumo arrive en renfort, et les ninjas parviennent à prendre le dessus sur les animaux, Condor étant vaincu par le combo d’Izumo et Kotetsu.

Lee donne un remède à Sakura afin de guérir Tsunade. Lee se remémore alors son hospitalisation après sa défaite contre Gaara. Pour préparer à son élève un remède, Gaï Maito avait besoin d’une fleur médicinale très rare, la fleur de Jokufu ; Naruto, Ino et Sakura partent alors au Mont Jokufu à sa recherche en profitant d’une mission… En chemin, une vieille femme dans une auberge les avertit que le lieu est hanté ; en arrivant dans la forêt, ils trouvent les fleurs, mais sont attaqués par du pollen copiant les techniques de Gaara lorsque Naruto en cueille. Après avoir vaincu le faux Gaara, ils rencontrent Furofuki, une médecin de Konoha étudiant la fleur et vivant dans la forêt, destinataire du message qu’ils devaient porter pour leur mission ; celle-ci leur explique que la fleur se défend en prenant la forme d’un ennemi auquel on pense. Leur mission est ensuite de ramener un grand nombre de fleurs de Jukufu à Konoha, qui servent à Gaï à préparer des boulettes de médicament.

Après le départ de Sasuke, Naruto part en voyage avec Jiraya afin de devenir plus fort que son ami. Sasuke possédant le sharingan, Jiraya lui propose alors un entraînement pour contrer le genjutsu. Pour ce faire, il invoque Gamariki qui place Naruto sous le contrôle d’un genjutsu ; en essayant de perturber le chakra dans son corps, Naruto expulse du chakra et projette Gamariki au loin. Naruto s’entraîne alors à contrôler son chakra sur l’eau et finit par parvenir à l’équilibre. Pour compléter son entraînement, Jiraya l’emmène alors dans une zone près d’un village où des champs d’énergie environnants simulent le genjutsu et font se perdre les voyageurs, mais ils retrouvent le village sous le joug d’une bande de bandits spécialistes en genjustu venus s’approprier la puissance énergétique du lieu pour améliorer leurs techniques en maintenant les femmes et les enfants en otage. Naruto prend l’apparence d’un jeune garçon du village et fait mine d’amener Jiraya prisonnier au chef de la bande…

Le chef des bandits, Kandachi, s’avère être l’ancien bras droit de Hanzô, qui a fui le Village de la Pluie avec ses hommes après la mort de son chef. Il invoque un coquillage géant nommé « roi des conques » qu’il fait se battre en utilisant ses longs appendices comme fouets, en projetant des épines de sa coquille ou en lui faisant lancer des genjutsu améliorés par les champs d’énergie. Jiraya et Naruto parviennent à vaincre la créature grâce à un « Orbe tourbillonnant géant » de Naruto, aidés par Tanishi, le jeune fils du chef du village Sukune assassiné par Kandachi qui a retrouvé son courage et une bonne opinion de son père qui s’est sacrifié pour tenter de sauver son village.

Kakashi donne à l'équipe 7 une mission : obtenir l'empreinte de la patte de Nekomata. Nekobaa demande à Sasuke et son équipe d'obtenir la dernière empreinte de chat nécessaire pour achever l'Encyclopédie de la patte, inachevée par Sasuke et son grand frère Itachi. Ce dernier et ses deux camarades Sakura et Naruto s’infiltrent dans la forteresse de la créature déguisés en chats et réussissent la mission au terme de combats face aux félins et à leur chef. Il s’avère que Nekomata était un ami d’Itachi et avait accepté ce « jeu » par amitié pour faire progresser Sasuke.

Après l'attaque d’Orochimaru sur Konoha, Naruto, deux jōnin et Kosuke surnommé « le genin éternel » partent en mission de patrouille à la frontière du Pays du Feu. Après quelques jours sans incidents, un groupe de ninjas ennemis du Pays de la Terre traversent la frontière. En affrontant les ninjas d’Iwa, Kosuke se révèle être un ninja courageux et nettement au-delà du niveau de genin ; il a décidé de le rester après la mort de camarades sous ses ordres lors d’une mission. Il se souvient des leçons qu'il a apprises avec les 2e et 3e Hokage et voit des similitudes entre Naruto et son père, le 4e Hokage.

Hanare, une espionne du village caché de la Clé est capturée par les ANBU de Konoha. Elle est interrogée par Ibiki Morino, puis par Inoichi Yamanaka qui découvre qu’elle ne sait rien sur son village, mais qu’elle a rencontré Kakashi dans sa jeunesse. Kakashi reçoit pour mission de percer son secret et ses souvenirs. Hanare lui fait confiance, car elle se souvient l’avoir rencontré dans sa jeunesse ; c’est lui qui lui a appris à regarder les nuages et lui a donné espoir alors qu’elle vivait en dehors du village loin de ses parents et des autres pour n’avoir aucune information à révéler. Le reste de l’équipe 7, pensant que Kakashi a une relation avec elle les espionnent et tombent par accident d’un arbre au-dessus d’eux, provoquant un regard du Sharingan de Kakashi dans les yeux de la jeune femme. Celui-ci détecte qu’elle possède une technique permettant de récupérer des informations par le regard et qu’elle a donc dû soutirer des informations sur Konoha à ses interrogateurs. Le 3e Hokage décide de procéder à un échange entre Hanare et un jōnin capturé par le village de la Clé ; ils conviennent cependant de capturer la jeune femme à nouveau juste après. Acculée à une falaise, celle-ci révèle à Kakashi qu’elle a effacé ses informations pris dans l’esprit de Inoichi après avoir découvert à Konoha le village dont elle rêvait ; Kakashi la laisse partir et raconte qu’elle s’est jetée de la falaise.

L'équipe de Konohamaru demande à Neji des informations sur Naruto, le nouveau héros de Konoha, pour le journal de l’académie. Neji leur raconte une histoire survenue lors de la destruction de Konoha par Orochimaru. Profitant de la confusion, deux jōnin de Kumo enlèvent Hinata pour voler le Byakugan Neji, Tenten et Kiba partent alors à la poursuite de ces derniers. Tenten doit rester en arrière pour faire face à un piège laissé par leurs adversaires, des chiens de boue qu’elle parvient à retenir grâce à sa maîtrise des armes. Ils arrivent alors que les ninjas de Kumo s’apprêtent à tuer Hinata. Prenant l’apparence de Kiba, Neji parvient à en vaincre un avec les « 64 poings du Hakke », mais l’autre s’apprête à le tuer quand Hiashi Hyûga intervient pour protéger sa fille et son neveu. Neji se rend compte que le discours de Naruto sur le destin était juste ; il n'était pas le seul à souffrir au nom du clan. Il explique à Konohamaru, Moegi et Udon que même s’il n’a pas participé à cette mission, Naruto y a joué un rôle important.

Sakura en pleurs, tient dans ses bras Naruto inanimé qu'elle croit mort. Il est blessé au torse et saigne abondamment. S'ensuit un flash-back sur la vie de Naruto, de son enfance, en passant par son évolution au sein de l'équipe 7, et son ultime combat dans la vallée face à Sasuke. Naruto reprend alors conscience et réconforte Sakura. A l'écart, Kabuto et Tobi observent le champ de bataille où les deux rivaux ont vraisemblablement combattu. L'OAV se termine sur Sasuke blessé, mais souriant, se pensant certainement victorieux.

Reconnaissant un visage parmi des photos récupérées des décombres de Konoha, Naruto se remémore une histoire qu’il a vécu plusieurs années auparavant. Alors qu’il avait trouvé et ramené un sceau étrange collé sur une pierre à distance du village, il se réveille avec un fantôme sur son lit. Ce dernier est amnésique et ne se souvient plus des circonstances de sa mort ; après enquête, Naruto retrouve l’homme par le nom marqué sur le sceau, Kisuke ; il s’avère qu’il est dans le coma à l’hôpital ; retrouvant son adresse, Naruto l’amène sur les lieux de sa maison qui a brûlé avec son épouse quelque temps auparavant. Kisuke se rappelle alors qu’il a été éliminé par un jeune homme, Sabiru, qu’il surveillait pour le compte de l’ANBU, le soupçonnant d’être un espion. Ce dernier s’apprête à faire adopter au conseil de Konoha un nouveau système de sécurité pour le village. S’apercevant qu’il était suivi, il a piégé Kisuke et a scellé son âme loin du village. Juste avant le vote sur le projet, Kisuke est assassiné à l’hôpital. Naruto prend alors son apparence et fait intrusion au conseil pour révéler que Sabiru est un espion et qu’il compte prendre le contrôle de la sécurité du village. Mis à mal par Sabiru qui demande des preuves, il est contraint de s’enfuir, poursuivi par Kakashi, les ANBU et Sabiru lui-même. Naruto parvient à convaincre Kakashi de prendre l’apparence de Kisuke pour confondre le traître. Ce dernier se laisse piéger et est finalement vaincu par le « multi-clonage supra » de Naruto possédé par et avec l’apparence de Kisuke. Sabiru est alors assassiné par une fléchette de Kabuto caché non loin. Kisuke demande un dernier service à Naruto avant de retrouver sa femme dans l'autre monde : mettre des tulipes sur leur tombe.

Naruto et Sakura voient Kiba, qui s'est porté volontaire en tant que messager du village. Voir le jeune ninja et son chien toujours ensembles rappelle à Sakura une mission de l'équipe 7 pour retrouver une statuette en or dérobée par des bandits à la sœur du seigneur féodal. Sachant que ceux-ci peuvent passer à deux endroits, Kakashi part surveiller un côté et les trois genin l’autre ; en embuscades, ils voient les voleurs passer et Naruto et Sasuke tombent dans une ravine avec le trésor tandis que Sakura est capturée par le chef des bandits qui a la faculté de faire sortir du chakra caoutchouteux de son poignet. Lorsqu’ils reprennent conscience, Naruto et Sasuke s’aperçoivent que leurs mains sont liées par du chakra solide et indestructible. Après s’être chamaillés, ils décident de faire équipe et parviennent en coopérant à vaincre leurs adversaires et à sauver Sakura.

Durant une chasse aux sangliers avec l’équipe 10, Shikamaru se remémore une mission menée avec les équipes 7 et 10 pour stopper des bandits volant les récoltes d’un village chaque année, et libérer la petite-fille du chef de ce village prise en otage par Baji, le chef des bandits, dont l’intelligence est le principal obstacle à la réussite de la mission. Les bandits ont leur repère dans une cavité naturelle le long de laquelle il y a trois forts. Les deux équipes partent avec Tofu, un bandit soi-disant repenti. Shikamaru explique sa stratégie : les deux jōnin, Kakashi et Asuma vont partir en reconnaissance pour analyser les pièges pendant que les genin et Tofu attendent. Ce dernier ne tarde pas à se faire prendre par des bandits et se fait ramener pour faire son rapport, non sans que Shikamaru méfiant ait déposé un micro sur le col de sa veste. Ayant entendu les mots de passe, les genin parviennent rapidement à passer les forteresses. Baji décide alors un faux échange d’otages entre Tofu et Shikamaru ; Ino utilise « La possession » sur Shikamaru pour découvrir le lieu où sont maintenus les otages et les genin parviennent à libérer la petite fille et à faire prisonnier les bandits, avant que les jōnin n’arrivent.

L'équipe Taka s'approche de Konoha… En voyant une maison, Sasuke se remémore y avoir croisé il y a quelques années une petite fille de la famille du daimyo du Pays du Feu, Naho, qu’il avait sauvé d’une chute mortelle, devenant son héros. Il était à l’époque jaloux des progrès de Naruto et sa victoire face à Gaara. Tsunade décide alors de séparer l’équipe 7 en donnant une mission à Kakashi et Sasuke consistant à enquêter sur un ninja figurant au « bingo book » qui s’était introduit au Pays du Feu, et une autre à Naruto et Sakura consistant à escorter Naho jusqu’à un autre village. Cependant, Naho réclame Sasuke pour l'escorter sans quoi elle refuse de bouger ; Naruto prend alors l'apparence de Sasuke pour que la mission puisse se dérouler correctement; mais durant le trajet, ils sont attaqués par le ninja sur lequel Sasuke et Kakashi devaient enquêter et ses hommes de main ; ils veulent enlever la petite fille pour obtenir une rançon. Le ninja renégat, utilisant une armure « doton », parvient à arrêter les attaques de Naruto (toujours sous la forme de Sasuke), dont la « Naruto Furie » et l’« Orbe Tourbillonnant », et à le vaincre, lui faisant perdre l’apparence de Sasuke, ce qui désespère Naho ; ils sont alors tous emmenés par les bandits. Pendant ce temps, Kakashi et Sasuke pénètrent dans le repaire initial des bandits et découvrent que leur cible est Naho. Aidé par un des chiens ninjas de Kakashi, Sasuke finit par arriver là où Naruto, Sakura et Naho sont prisonniers et à vaincre le chef des bandits avec les « Mille oiseaux ».

Trois ninjas de Kumo arrivent à Konoha pour demander l’autorisation de prendre Sasuke en chasse ; Danzô leur donne l’autorisation… Apprenant que Sasuke va être pourchassé, Naruto et Sakura demandent à Saï des informations sur Danzô mais ce dernier ne peut pas leur en parler à cause d’un sceau sur sa langue qui l’immobiliserait s'il venait à parler de la Racine. Entendant le nom de Sasuke, Omoï et Karui attaquent et interrogent Naruto, Sakura et Saï pour leur extorquer des renseignements sur Sasuke ; les informant que Sasuke a capturé leur maître Killer Bee. Pendant ce temps, l’équipe Taka est arrêtée par Madara en cours de route vers Konoha ; ce dernier informe Taka de la défaite de Pain et que Danzô, le responsable du destin d’Itachi, a été élu Hokage, les kage vont délibérer au « Conseil des cinq kage » à propos des attaques de l’Akatsuki…

Tandis que Sasuke décide d’aller avec Taka au « Conseil des cinq kage » pour tuer Danzô, escortés par la partie blanche de Zetsu. Naruto se laisse battre sans se défendre plutôt que de livrer des informations sur Sasuke aux ninjas de Kumo. Saï intervient pour calmer Karui, puis soigne les blessures de Naruto qui décide de partir rencontrer le Raikage avec Kakashi et Yamato pour demander la grâce de Sasuke. Pendant ce temps, Danzô se prépare à partir au conseil et intrigue pour récupérer, avant Anko, les données d’Orochimaru avec qui il a frayé par le passé, possédées maintenant par Kabuto. Naruto raconte à Kakashi et Yamato ce que son père lui a révélé.

Gaara, Oonoki, Meï et A partent pour le conseil des cinq kage… Déjà en route, Danzô est attaqué par des ANBU du Pays du Bois qu’il défait seul avec son Sharingan. Naruto, Kakashi et Yamato partent vers le Pays du Fer, suivant les ninjas de Kumo grâce à des graines de Yamato collées sous leurs chaussures. Taka s'infiltre également dans le Pays du Fer. L'équipe du Raikage retrouve l’équipe de Samui et Naruto, Kakashi et Yamato sont repérés par ces derniers.

Naruto aborde le Raikage et lui demande la grâce de Sasuke, qui est refusée malgré l’intercession de Kakashi et Yamato. Peu après, le sommet commence entre les cinq kage et leur médiateur du Pays du Fer, Mifune. À la table des concertations, l'atmosphère est tout de suite tendue par la position de chacun semblant d'abord individualiste et méfiante envers tous les autres. Les révélations et les accusations fusent : l'utilisation intensive des services d'Akatsuki par le Pays de la Terre, la naissance de cette organisation mercenaire au sein du Pays de l'Eau, la trop grande jeunesse et l'idéalisme de Gaara. Mifune propose une alliance entre les cinq grands pays qui serait dirigée par Danzô pour combattre Akatsuki et protéger le jinchūriki de Kyûbi.

À Konoha, Saï comprend que Naruto est amoureux de Sakura : il révèle à Sakura que sa promesse de ramener Sasuke hante Naruto et dévoile aussi les sentiments de ce dernier à Sakura. Il lui reproche d'avoir forcé Naruto à porter ce lourd fardeau tout seul et d'être l'une des causes de ses souffrances, tout comme Sasuke. Shikamaru étant d'accord avec Saï, il demande à Sakura la permission de l'équipe 7 d'arrêter Sasuke. Sakura finit par sécher ses larmes et annonce vouloir parler à Naruto. Pendant ce temps, au sommet, Ao, garde du corps de la Mizukage utilise son Byakugan et découvre que Danzô utilise une technique pour influencer Mifune, grâce au Sharingan de Shisui Uchiwa. Zetsu apparaît au milieu des kage et annonce que Sasuke n’est pas loin. Naruto ne peut s’empêcher de penser à Sasuke quand soudain Madara apparaît à ses côtés…

Madara aborde Naruto, Kakashi et Yamato pour leur parler afin de savoir comment Naruto a convaincu Nagato de le trahir ; Naruto lui demande de parler de Sasuke. Pendant ce temps, le Raikage brise la nuque de Zetsu et décide de partir à la recherche de Sasuke avec ses gardes du corps ; les samouraïs se dispersent également pour rechercher Sasuke qui retrouvent ce dernier et son équipe. Sasuke, qui a plongé dans les ténèbres, tue plusieurs de ses adversaires. Le Raikage et ses gardes du corps interviennent et engagent le combat à leur tour, mettant l’équipe Taka en difficulté. Jûgo passe au niveau 2 du sceau maudit et attaque seul le Raikage ; il finit par se faire battre. Le Raikage engage alors un duel contre Sasuke…

Madara révèle à Naruto, Kakashi et Yamato la véritable histoire d'Itachi et les motifs qui animent Sasuke, irrémédiablement dévoré par la haine du fait de la malédiction du clan Uchiwa. Pendant ce temps, Sasuke utilise un « Susanô » incomplet pour la première fois, afin de se protéger. Combinant Susanô à Amaterasu pour parfaire son armure, il parvient à mettre en échec le Raikage qui sacrifie un bras pour le frapper. Alors que le Raikage s'apprête à donner un nouveau coup à Sasuke, Gaara intervient et l'en empêche ; il tente de convaincre Sasuke de ne pas sombrer dans les ténèbres, mais ce dernier ne veut rien entendre. Il subit alors l’attaque combinée de Darui, Gaara, Temari et Kankurô qu’il contre avec « Susanô » noir et finalement complet.

Killer Bee désire s'initier à l'enka avec Sabu, un chanteur d'enka, laissant croire à son frère qu'il a été capturé, pour s'enfuir du village en toute tranquillité. Pendant ce temps, Sasuke parvient à leur échapper grâce au Susanô en faisant effondrer la salle, et suit Karin qui a repéré Danzô dans la salle du conseil. Ce dernier profite de la confusion pour s’échapper, poursuivi de Ao, tandis que Sasuke doit affronter la Mizukage. Affaibli par son combat précédent, il ne peut résister à ses techniques de corrosion qui érodent son Susanô, mais Zetsu vient à son secours en neutralisant son adversaire et en lui fournissant du chakra. Sasuke se heurte alors au Tsuchikage et est sauvé par Madara.

Madara envoie Sasuke et Karin dans une dimension, puis explique aux kage son projet « Œil de la Lune » consistant à prendre le contrôle du monde ninja en faisant revivre un monstre antique, Jûbi, pour en devenir le jinchūriki et tenir tout le monde sous l’emprise d’un genjutsu ultime se reflétant sur la Lune. Les kage refusant de lui livrer Hachibi et Kyûbi, il leur déclare alors la 4e grande guerre ninja. Les kage décident donc de former une alliance entre les cinq grands pays et le Pays du Fer, et de placer Naruto et Killer Bee dans un endroit où ils seront en sécurité face aux menaces d’Akatsuki. Le Raikage décide d'aller à la rescousse de Killer Bee, après l'aveu de Tobi sur l'échec de sa capture. Après la défection de Danzô, Kakashi est retenu Hokage intérimaire par Gaara. Pendant ce temps, Sakura escortée de Kiba, Lee et Saï retrouve Naruto pour lui parler.

Alors que Kisame retrouve Killer Bee, le Raikage est choisi pour être à la tête de l'alliance pour le fait qu'il est le seul à pouvoir contrôler le jinchūriki de Hachibi. Entre-temps, Sakura fait une déclaration d’amour à laquelle Naruto ne croit pas ; elle souhaite qu'il oublie la promesse qu'il lui a faite de ramener Sasuke à Konoha. Naruto ne veut rien savoir et souhaite toujours sauver Sasuke. Sakura décide alors de partir à la poursuite de Sasuke avec l'aide de Kiba, Lee et Saï. Pendant ce temps, Killer Bee se prépare à affronter Kisame…

Alors que Ao est piégé par Fû , Killer Bee affronte Kisame qui rivalise face à la puissance de Hachibi grâce à son épée Samehada capable d’absorber rapidement de grandes quantités de chakra. Ao est sauvé in extremis par la Mizukage, tandis que Kisame fusionne avec son épée pour donner un être aquatique puissant et invoque une énorme quantité d’eau qui transforme le combat en zone sous-marine. Nettement avantagé dans son milieu, il finit par épuiser Killer Bee et s’apprête à l’achever quand Samehada le trahit, amoureuse du chakra de pieuvre de Hachibi. L’intervention du Raikage pour sauver son frère tourne au désavantage de Kisame qui finit décapité par un combo des deux frères.

Suigetsu et Jûgo sont arrêtés par les samouraïs du Pays du Fer, tandis que Saï, trahissant Sakura, avertit Naruto à l’aide d’un clone. Saï explique à Naruto que Sakura est déterminée à retrouver Sasuke afin de l’éliminer elle-même. L’équipe de Gaara intervient et informe Naruto, Kakashi, Yamato et Saï de ce qu’il s’est passé au conseil et transmet la charge de Hokage par intérim à Kakashi. Gaara décide à son tour de parler à Naruto au sujet de Sasuke et lui conseille de faire le bon choix. Pendant ce temps, Madara intercepte Danzô et maîtrise ses gardes du corps Fû et Torune ; il fait alors apparaître Sasuke et Karin devant Danzô qui libère son bras droit sur lequel sont greffés des yeux possédant le Sharingan.

Naruto se renferme sur lui-même, et subit, sous l’émotion, une crise d’hyperventilation. Avec Susanô, Sasuke maîtrise rapidement Danzô et lui fait avouer son implication dans le meurtre du clan Uchiwa par Itachi. Il l’écrase, le coupe, le consume avec les techniques du « Kaléidoscope hypnotique du Sharingan », mais Danzô semble mystérieusement survivre sans que Karin puisse détecter une illusion. Peu après, Sasuke utilise un genjutsu qui fait apparaître son frère Itachi devant Danzô.

Danzô parvient à immobiliser Sasuke par un sceau que ce dernier arrive à briser par sa haine. Alors qu’il le transperce avec l’arc de son Susanô, Danzô laisse apparaître sa maîtrise du Mokuton grâce à une greffe du visage du 1er Hokage ; Madara comprend alors qu’il s’est approprié la puissance des Uchiwa et des Senju en utilisant les connaissances d’Orochimaru dans le but de prendre le contrôle de Kyûbi. Il explique alors que Danzô utilise Izanagi, une technique interdite du clan Uchiwa pour transformer la réalité en illusion en l’échange du sacrifice d’un Sharingan. Danzô invoque un baku géant, parvenant à créer une brèche dans Susanô, mais Sasuke se débarrasse de l’animal en lui faisant avaler une boule de feu. Alors que le dernier Sharingan ouvert s'apprête à fermer, Sasuke et Danzô s’empalent mutuellement…

Grâce à une illusion du « Kaléidoscope hypnotique du Sharingan », Sasuke piège Danzô en lui faisant croire qu’Izanagi est toujours active et le transperce une fraction de seconde après la fin de la technique. Karin soigne Sasuke ; Danzô, refusant la défaite, prend Karin en otage, mais Sasuke les transperce tous les deux. À l’article de la mort, Danzô voit défiler le moment où son rival Hiruzen Sarutobi est devenu Hokage et où il a décidé de fonder la Racine pour protéger Konoha dans le secret. Dans un dernier geste pour protéger Konoha, il active sa dernière technique pour tenter de sceller Sasuke et Madara.

Sakura demande à Kiba l’emplacement exact de Sasuke et tente d’endormir ses compagnons. Saï l’arrête et leur demande de ne pas poursuivre, espérant un renfort de Kakashi parti à leur poursuite grâce aux révélations de son clone ; il engage le combat contre Kiba, et Rock Lee et Sakura profite de la confusion pour tous les endormir et se diriger seule vers l’endroit où a eu lieu le combat entre Danzô et Sasuke. Avant de s'en aller avec le corps de Danzo pour récupérer les yeux de Shisui, Madara fait remarquer à Sasuke qu'il perd petit à petit la vue du fait de l'utilisation abusive de Susano, il lui conseille de se reposer un peu avant de se rendre à Konoha et de tuer Karin. Une fois Madara parti, Sasuke s’apprête à achever Karin qui revit le moment où ils se sont rencontrés durant l’examen chūnin. Sakura arrive sur les lieux et demande à Sasuke de l’emmener avec lui.

Naruto se réveille et repense à Sasuke, il parvient ensuite à déjouer la surveillance de Yamato et à fuir la chambre où il était confiné pour partir aussi en direction de la zone du combat, utilisant ses sens en mode ermite. Il repense à toutes ses discussions concernant Sasuke et saura maintenant quoi faire quand il se trouvera face à lui.

Sakura déclare à Sasuke qu'elle regrette de ne pas l'avoir suivi 3 ans auparavant le jour ou il a rejoint Orochimaru, elle se montre déterminée à le suivre bien que ce dernier lui annonce de détruire Konoha et lui demande de tuer Karin elle-même afin de lui montrer sa loyauté. Comprenant qu’elle cherche à le piéger, il l’attaque et s’apprête à la tuer, mais en est empêché par Kakashi qui a retrouvé leur piste. Ce dernier tente une dernière fois de convaincre Sasuke de renoncer à sa vengeance, mais celui-ci se moque de lui d'une manière diabolique, lui demandant de ramener Itachi, ses parents et son clan, puis lui annonce qu’il a hâte de le tuer. Tandis que Sakura, chargée par Kakashi de soigner Karin, est complètement bouleversée par la nouvelle attitude de Sasuke, le combat est imminent entre le maître et son ancien élève… Ce dernier tient tête à Kakashi qui est bien décidé à éliminer son ancien élève. Alors que Sasuke commence à perdre la vue en voulant trop renforcer son Susanô, Sakura en profite pour retenter sa chance de le tuer. Mais au dernier moment, elle ne se résout pas à lui porter le coup. Sasuke tente alors de la tuer en se servant du kunaï empoisonné de Sakura. Cette dernière est sauvée in extremis par Naruto ayant retrouvé leur trace.

Naruto essaye à nouveau de raisonner Sasuke en lui disant qu'il comprend mieux la souffrance qu'il endure et les raisons pour lesquelles il cherche à venger Itachi, mais en vain : le jeune Uchiwa les informe qu'il a éliminé Danzô et qu'il est fermement décidé à tuer tout le monde pour restaurer son clan. Alors que Kakashi tente d’éloigner les deux jeunes ninjas pour tuer Sasuke, Naruto oppose son « Orbe tourbillonnant » aux « Mille oiseaux »...

Sasuke déclare à Naruto qu’il n’a que deux choix : le tuer et devenir un héros ou se faire tuer et devenir un perdant, mais aucune de ces deux options ne convient à Naruto. Zetsu blanc et Madara interviennent et interrompent le combat. Naruto réalise enfin qu'il est le seul à devoir éliminer Sasuke, quitte à mourir avec lui, s'il veut sauver Konoha. Sasuke accepte de prendre Naruto pour cible principale. Sakura, surprise par la détermination de Naruto, se reproche d'être la même personne que trois ans auparavant, et ne peut faire qu'une seule chose : croire en ses compagnons. Sasuke part alors avec Madara et souhaite se faire greffer les yeux d'Itachi afin d'augmenter sa puissance pour « écraser » Naruto. Après le départ de Sasuke, Naruto s'évanouit soudainement à cause du kunaï empoisonné par Sakura récupéré par Sasuke puis Kakashi décide d'emmener Karin au village.

Naruto, accompagné de Sakura, Kakashi et Karin, attend le réveil de Kiba, Lee et Saï puis rentre avec eux à Konoha. A Kumo, Killer Bee rejoint les siens armé de Samehada ; le Zetsu noir enterre le corps de Kisame qui s’avère être un faux : Kisame est caché dans son épée. Saï informe les membres de la Racine que leur maître Danzô est mort et que Kakashi sera le prochain Hokage.