茵蒂克絲必須每年消除記憶的原因，並不是因為完全記憶能力壓迫她的腦部，也不是因為她記住十萬三千本魔道書的內容。依循著一絲格格不入的感覺，上条終於發現真相，並且以右手的「幻想殺手」，破壞了教會施加在茵蒂克絲腦部的某種「機關」。

上条的漫長暑假終於結束，新的學期就此開始，寄住在小萌老師家的姬神秋沙，以轉學生的身份進入上条的班級。另一方面，負責看家的茵蒂克絲，察覺到上条沒為她準備午餐的事實而來到學校，卻被小萌老師趕了出去，即使因為迷路而進入食堂，茵蒂克絲也因為不會買食堂的餐券。後來一名神秘少女 ── 風斬冰華出現在她的面前……

沒能打倒上条與風斬的雪莉，將目標改成了茵蒂克絲，上条與風斬則是各自展開保護茵蒂克絲的行動。在地下鐵隧道與雪莉對峙的上条，從雪莉的口中得知她戰鬥的理由之後提出反駁，然而上条的論點卻激怒雪莉，使得上条陷入被土石活埋的危機。

學園都市所有學校共襄盛舉的大規模運動會「大霸星祭」。這是學園都市少數對外開放的活動，還沒開幕就已經盛況非凡，一如往常被美琴纏上的上条，答應了「輸了就願意聽對方的任何命令」這個條件，以大霸星祭的各校總成績一決勝負。然而上条前去參加第一項競賽「推桿」的時候，卻看到同學們毫無幹勁的模樣，使得他和美琴的賭注早早就出現危機，然而在這個時候，小萌老師卻在體育館後面，被對方學校的老師瞧不起了。看到老師脆弱的身影，上条等人團結一致，夾帶著殺氣衝向對方的陣地。另一方面，在快樂熱鬧的氣氛背後，羅馬正教僱用的「送貨人」悄悄潛入了學園都市。

接到英國清教的後續報告之後，上条等人得知「使徒十字」的使用條件了。好不容易查出歐莉安娜的目的地「天文台」之後，土御門使用「秘技」前往該處 ―― 第23學區的實驗機場。歐莉安娜出現在他們的面前，以陷阱打倒土御門，並且運用「速記原典」使出千變萬化的攻擊，令上条和史提爾陷入苦戰。天空逐漸變暗，要是入夜之後看得見星座，「使徒十字」就會發動。上条和史提爾毫無默契的攻擊，終於突破了歐莉安娜的防守，好不容易逆轉戰局，然而傷痕纍纍的歐莉安娜，說出自己戰鬥的理由、尋求的解答，並且報出魔法名。就這樣，雙方以渾身解數進行最後的對決。

經過一番風波，一方通行找到了最後之作。最後之作玩到不小心跌倒受傷，一方通行只得去藥局買護理用品，卻有一個黑衣集團擋住去路。「獵犬部隊」―― 學園都市檯面下的這個組織，無預警就襲擊一方通行，其中還有一名白袍男性，曾經參與一方通行能力開發的研究者 ―― 木原數多。木原數多破解一方通行的「向量操作」將他打倒，並且不知為何宣稱要回收最後之作。努力抵抗的一方通行，在這時候才得知最後之作的真正用途。同一時間，某人癱瘓警備員的防衛網，入侵大雨紛紛的學園都市 ――

一方通行將獵犬部隊逐漸逼上絕境並且殲滅。查出最後之作本次被抓是基於統括理事會的命令，使得一方通行下定決心與學園都市為敵，為了拯救最後之作不擇手段，再度踏入「黑暗」的世界。另一方面，與最後之作分散的上条，在尋找她的時候再度遇見前方之風，原本以為會再度展開激戰，前方之風卻感受到某種狀況，離開現場想要查明原因。為了封鎖前方之風的魔法，亞雷斯塔操縱御坂網路，佈設虛數學區．五行機關。釋放耀眼光芒的某處出現無數翅膀，並且出現巨大「天使」的身影……

前方之風入侵學園都市引發的一連串騷動終於解決，上条也回到一如往常的平凡生活。忙著準備和同學交換便當菜色、結標住進小萌老師家，全班加上茵蒂克絲一起舉辦壽喜鍋派對，大家看起來都在享受著青春。然而世界各地開始對學園都市進行示威和抗議活動，在這樣的局勢之下，學園都市很有可能與各大勢力開戰，家長們擔心學生的安危，開始要求將子女帶離學園都市，上条認為自己是本次事件的核心人物而感到煩惱。另一方面，與學園都市檯面下的組織進行交易，將自己賣給黑暗的一方通行，受命進行某項任務 ――

天草式十字淒教的前任女教皇神裂火織與神之右席的後方之水展開激戰。全世界不到二十人的兩名聖人，他們猛烈戰鬥震湯了整個二十二學區。隨著戰鬥的持續進行，神裂開始逐漸被後方之水壓制。然而同時神裂也逐漸察覺到同時擁有「神之右席」及「聖人」特質的後方之水本身存在著不尋常之處，她是否能夠藉此找尋逆轉的關鍵…？另一方面，再稍早的戰鬥中身受重傷的上条離開了醫院，準備與正在戰鬥的天草十字教會合，並且在這時碰巧與美琴在路上相遇…