「學園都市」，這裡是集結180萬以上的學生，進行超能力開發的巨大區域。表面上，教師義工組織「警備員」與學生組織「風紀委員」維護著日常生活的和平，但今天依然有不良學生在暗巷糾纏可憐的少女。此時，一道電光制服這群不良少年。在麻痺的眾人中傲然站立的少女名為御坂美琴，是學園都市只有七人的「超能力者」第三名，別名「超電磁砲」。這樣的她加上白井黑子、初春飾利與佐天淚子，四人在學園都市的日常生活再度揭開序幕。

別人在美琴不可能前往的地方目擊到她。關於複製「超能力者」作為軍事用途的計畫，以及該計畫使用美琴基因圖譜的傳聞……美琴遇見的神祕少女 — 布束砥信，喚醒美琴的記憶令她膽寒。布束似乎知道隱情，但美琴再怎麼詢問，都被神祕的言行瞞混過去。後來美琴查出布束是長點上機學園的學生，線索逐漸串連起來，她決定潛入某間研究設施……

美琴潛入研究所，得知「複製人計畫」已經中止。確認自己的基因圖譜沒被濫用的她，心情變得輕鬆愉快，和初春與佐天她們外出購物。美琴想像著即將來臨的「廣域社會見學」，心情亢奮到黑子都不敢領教，初春她們也有點不知所措，但面對可愛的商品依然心動。美琴發揮意外的才華，帶著五人度過快樂時光，暑假的這一天眨眼即逝……不過，學園都市正在台面下，靜靜進行著某項實驗。

位於美琴面前的少女，居然和她長得一模一樣……美琴立刻提高警覺。少女非常乾脆就承認自己是美琴的複製人，但她我行我素的個性，使得美琴也不禁亂了步調。兩人一起拯救小貓脫困、一起吃冰淇淋、一起喝茶，簡直是一對姊妹。兩人分開之後，美琴以少女留下的密碼為線索，查出驚人的事實，以及少女背負的沉重命運……

眼睜睜目睹慘劇的美琴，失控朝眼前的神祕人物猛攻，自己 LV5 的超能力卻完全無法傷及分毫。在戰況即將更加激烈時，許多複製人出面阻止戰鬥，美琴質疑她們的心態，卻得到意外的答案 ── 天亮之後，布束再度出現在美琴面前，透露自己散布現金卡的用意以及往事對她造成的內心變化，美琴因而做出某個決定…

深夜，學園都市多處研究所同時失火或失聯，經過調查，兇手是入侵通訊網路進攻，在封鎖線路之後，總算保住三成的設施。另一方面，黑子看出美琴抱持某種煩惱卻試圖獨力解決，黑子想成為助力卻無從著手，因而陷入低潮。後來黑子在外出巡邏時，發現名為小實的女孩在尋找幸運物品，想送給即將分隔兩地的好友。黑子連同初春等人，協助小實尋找最傳統的幸運物 ── 四葉幸運草，黑子也因而察覺，朋友們一直在身後默默支持著她…

和「絕對能力進化計畫」相關的研究機構，被破壞到剩下兩間，計畫負責人決定經由仲介，聘請學園都市的暗部組織「道具」緝捕入侵者。美琴連夜摧毀研究機構，即使已精疲力盡，依然鞭策身體入侵倒數第二個目標設施，卻遭到「道具」成員的襲擊。她是否能突破對方布下的炸彈陣？此外，布束也受邀前往另一間研究設施，並且趁機進行某項計畫……

和實驗相關的設施剩下兩座。受邀前往其中一座研究所的布束，不忍坐視美琴獨力奮戰，決定暗自進行某項計畫，為她當年參與實驗的行為贖罪。另一方面，美琴成功制服芙蘭達，卻遭遇新敵人的攻擊。美琴決定以破壞設施為優先，但對方精準鎖定美琴所在位置的能力加上強大的火力，逐漸將美琴逼入絕境。

麥野命令受傷的芙蘭達與消耗過度的瀧壺先離開，自己則是留下來和美琴對決。奮戰至今幾乎耗盡力氣的美琴，以芙蘭達忘記回收的娃娃炸彈對抗，但麥野也使用工具彌補己身戰力的弱點。第三名與第四名超能力者的戰鬥，即將分出勝負！

美琴逼使相關研究機構全部停擺，成功逼迫「實驗」中止。孤獨的戰鬥結束之後，美琴終於得以回到日常生活，此時上条當麻出現在她面前，仰慕美琴的學妹黑子也闖入，引發一場大騷動。

至今應付的對手，居然是整座學園都市。這場「實驗」──「絕對能力進化計畫」本身就是巨大的黑暗。美琴越是調查真相，越是感到無力……

樹狀圖設計者損毀，美琴的計畫落空，但她依然不死心，繼續破壞研究設施。在這個時候，下一場實驗開始了，美琴再度眼睜睜看著御坂妹被殺，走出書店尋找御坂妹的上条，也目擊殘忍的遇害現場……

目睹實驗現場的上条，來到常盤台宿舍想找美琴問清楚，可惜沒見到美琴本人，但他在布偶裡發現相關計畫的資料。鐵橋上，美琴下定決心挑戰一方通行，試圖以自己的生命拯救妹妹們，上条於此時擋住她的去路……

上条抵達實驗現場，目睹御坂妹的慘狀，火冒三丈和一方通行開打。在一方通行眼中，上条只是微不足道的無能力者，但上条右手的「奇蹟」卻讓一方通行大驚失色！另一方面，美琴趕到戰場，目睹一方通行即將施展絕招。能夠阻止一方通行的不是她，而是……

美琴下定決心，今後要全力保護這群妹妹。上条拖著傷痕累累的身體，朝一方通行打出致勝的一拳，一方通行不禁回想起至今的種種行徑……戰鬥結束，美琴從御坂妹口中得知實驗中止，依照上条的要求準備謝禮……

暑假即將結束，美琴等固定班底，決定在佐天家舉辦讀書會兼火鍋大會，佐天也回憶起美琴上次來借廚房烤餅乾的往事。眾人各自買自己喜歡的食材，美琴到連鎖餐廳和黑子會合時，居然巧遇之前激戰的「道具」成員……

暗部組織「道具」受命阻止軍火買賣，卻只遭受到神祕的襲擊……另一方面，枝先終於趕在開學前出院，眾人一起到蛋糕店慶祝，春上也表明將會搬離初春的住處，成為枝先的室友陪伴她。聚會結束後，佐天帶著眾人走捷徑回家，卻在暗巷發現一個昏迷的小女孩……

名為菲布莉的小女孩，暫時收容在淚子家。初春查詢的資料庫，發現她並非迷路或走失的兒童，因此眾人認為她是「棄兒」，並且在安排送進託育所之前繼續幫忙照顧。黑子與初春來到學究會會場開會，淚子也帶著菲布莉過來閒逛，菲布莉卻在一個不注意的時候失蹤……

場勘結束，固法邀大家一起上澡堂，美琴和菲布莉也終於相處融洽。回程時，眾人遇見施工告示，被迫繞路的途中進入一座廢棄工廠，卻遭受驅動鎧襲擊。美琴成功打倒驅動鎧，菲布莉卻不知為何身體不適倒下……

菲布莉是人造物體。美琴從青蛙醫生口中得知驚人的事實。菲布莉出院時，美琴遇見在同一間醫院療養的御坂妹，得知菲布莉可能和布束有關。美琴原本打算和之前一樣單獨調查，但聽過婚后的一席話，決定向朋友們說出事實，同心協力拯救菲布莉。

美琴和昔日對手泰列絲緹娜見面。在美琴的堅持之下，泰列絲緹娜終於透露先許情報。眾人也同心協力查出 STUDY corporation 這間公司很可疑。為了找出相關人員直接問情報，美琴潛入該公司的相關工廠，在那裡遇見出乎意料的人物。

被捕的美琴，從當事人有富口中得知「chemicaloid 計畫」，並且在朋友的協助之下脫離困境。依照各方收集的情報，確定對方將在學究會當天，由菲布莉的姊姊佳妮操縱兩萬具驅動鎧甲，發動一場恐怖攻擊。

風紀委員吸引兩萬具驅動鎧的注意力，美琴和菲布莉深入敵陣核心。菲布莉剩下最後一顆糖，會使用「原子崩壞」的機器人擋在面前，而且整座學園都市也陷入毀滅危機。眾人將如何克服最後的難關？